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Introducción
El uso excesivo de productos químicos en los cultivos agrícolas es un problema, ya que algunos insectos han desarrollado resistencia a estos (Lezama-Gutiérrez et al., 2012). Por lo tanto, se ha vuelto necesario buscar medios alternativos para el control biológico de plagas para poder minimizar el uso de estos químicos (Mirhaghparast et al., 2013). El control biológico provee herramientas adicionales para el manejo de plagas que permite romper los ciclos de resistencia de los insectos, así como solventar problemas de residuos para la producción de alimentos orgánicos (Fravel, 2005). Existen más de 750 especies de hongos entomopatógenos diseminados en el medio ambiente que provocan infecciones fungosas a ciertos insectos, las cuales pueden regular hasta en 80% sus poblaciones (Lobo et al., 2016). Dentro de los géneros más importantes están: Metarhizium, Beauveria, Aschersonia, Entomophthora, Zoophathora, Hirsutella, Fusarium y Verticillium (Acuña-Jiménez et al., 2015).
En este contexto Metarhizium anisopliae es un hongo filamentoso caracterizado y utilizado para el control de plagas, además el uso de sus enzimas es empleado como catalizador biológico en el sector industrial (Alonso-Díaz et al., 2007). Es una de las especies más comunes que se han encontrado, estudiado y utilizado en todo el mundo principalmente como agente de control biológico (ACB) (Curran et al., 1994). Este hongo se ha aplicado con éxito desde la década de 1970 en Brasil para controlar plagas en caña de azúcar (Rangel et al., 2006). M. anisopliae también se ha utilizado como agente de control biológico o ACB de plagas de diversos insectos: termitas (Isoptera), langostas (Locusta migratoria L.), salivazos (Aeneolamia spp. F., Prosapia spp. F., Nilaparvata lugens Stål), escarabajos (Adoryphorus couloni B., Antitrogus parvulus Britton, Aphodius tasmaniae Hope, Oryctes rhinocerus L.), gusano barrenador (Diatraea saccharalis F.) y para el control de los mosquitos vectores de la malaria, incluyendo sus estados larvales (Buti et al., 1994).
Las investigaciones sobre el uso de microorganismos para el control biológico de plagas en la agricultura, se encuentra presente en la literatura científica desde los años setenta, siendo un tema ampliamente explorado desde diversas líneas del conocimiento (Camargo et al., 2016); no obstante, a la fecha no existe una revisión holística que permita comprender en qué se han focalizado las investigaciones relativas a este hongo. El objetivo de esta revisión fue determinar los temas más relevantes con respecto a investigaciones concernientes a M. anisopliae durante el período de 1976 a 2018.
Materiales y métodos
Las publicaciones analizadas se obtuvieron con el metabuscador Scopus® Elsevier (http://www.scopus.com) para el periodo de 1976 a 2018 (octubre 9). Inicialmente se utilizó la palabra Metarhizium, sólo en el título, lo que generó 1 708 documentos. Se encontraron publicaciones con respecto a diversas especies del género Metarhizium como: M. anisopliae (1 272 publicaciones), M. acridum (107), M. robertsii (173), M. brunneum (121), M. rileyi (16), M. majus (7), M. guizhouhense (6), M. pingshaense (6), la especie M. anisopliae fue la más estudiada, por la cual se retuvieron o utilizaron sólo las publicaciones de M. anisopliae para el análisis. Del total de documentos analizados 1 216 fueron artículos, ocupando 95.6% del total. Otros documentos fueron: capítulos de libros (7), revisiones (14), artículos en prensa (4), documentos de conferencia (14), cartas (2), notas (3), encuestas (3) y erratum (9). Con estos datos se elaboró un análisis bibliométrico utilizándose los términos de las palabras clave, títulos y resúmenes de las publicaciones para mostrar sólo los elementos conectados entre sí.
Análisis de los resultados
Para el análisis se utilizó el software VOSviewer® (Centre for Science and Technology Studies, 2018). Se hizo un análisis de co-ocurrencia de palabras clave y términos académicos en los títulos y resúmenes de las publicaciones, el método fue el de normalización-fuerza de asociación (FA), resolución de 1.00, escala de visualización al 100%, peso TLS, tamaño de variación de etiqueta de 50% y de ancho del núcleo de 30%. Se estableció el método de conteo completo, con un número de registros de cada término ≥10, y un tamaño mínimo de clúster de 15 (van Eck y Waltman, 2010). Con los términos retenidos se creó el mapa para la visualización de la red, aquellos términos con mayor frecuencia se presentan en burbujas más grandes, los términos irrelevantes fueron eliminados (Heersmink et al., 2011).
Resultados
El número de publicaciones donde se abordan aspectos relacionados con M. anisopliae es abundante, a continuación, se analizan los indicadores bibliométricos referentes a este microorganismo.
Análisis del desempeño
La distribución de las publicaciones referentes a este tema de investigación se presenta en la Figura 1. El número de publicaciones sobre este tema inicia en 1976 manteniendo un crecimiento irregular, para el año de 1998 alcanza su primer pico en el año 2008, año en el que se presenta el mayor número de publicaciones (75), seguido por 2014 (74). Posterior a 2015, el número de publicaciones se ha ido reduciendo. Del total de documentos, 1 121 han sido citados acumulando un total de 24 504 citas. Hay 24 artículos que tienen más de 100 citas, 93 tienen entre 50 y 90 citas y 623 artículos tienen menos de 10 citas.
Figura 1 Distribución de publicaciones sobre M. anisopliae por año de 1976 a 2018 (9 de octubre de 2018).
En lo que respecta a los países, se observa que Brasil es el país con mayor número de contribuciones (241). El segundo lugar lo tiene Estados Unidos de América con 228 publicaciones, seguido por el Reino Unido (139), China (97) e India (82). En América Latina, México destaca con 54 publicaciones, seguido por Colombia con 22 y Argentina con 10 publicaciones. Las contribuciones provienen de autores de 160 instituciones: 29 brasileñas, 21 estadounidenses, 16 pertenecientes al Reino Unido, 13 chinas y 11 mexicanas. Dentro de las 11 instituciones mexicanas se encuentran, Universidad del Estado de Colima (12), UNAM (9), la Universidad de Guanajuato (8), el Colegio de Postgraduados (6) y la Universidad Autónoma de Yucatán (4).
En el Cuadro 1 se presentan las 10 revistas con mayor número de publicaciones, ordenadas por país e institución. Las cinco revistas con mayor número de publicaciones son: Journal of Invertebrate Pathology, Biocontrol Science and Technology, Mycological Research, Biological Control y Biocontrol. Destacan revistas con énfasis en entomología, patología y micología, así como control biológico.
Cuadro 1 Análisis del desempeño: instituto, país y revista.
| Rank | Instituto | Pub. | País | Pub. | Revista | Pub. |
| 1 | International Centre of Insect Physiology and Ecology Nairobi | 55 | Brasil | 241 | Journal of Invertebrate Pathology | 127 |
| 2 | Universidade Federal do Rio Grande do Sul | 47 | Estados Unidos | 228 | Biocontrol Science and Technology | 70 |
| 3 | Universidade de Sao Paulo - USP | 43 | Reino Unido | 139 | Mycological Research | 37 |
| 4 | University of Bath | 42 | China | 97 | Biological Control | 35 |
| 5 | Cornell University | 41 | India | 82 | Biocontrol | 21 |
| 6 | Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuaria-Embrapa | 39 | Australia | 57 | Journal of Economic Entomology | 21 |
| 7 | Boyce Thompson Institute for Plant Research | 35 | Kenia | 55 | Veterinary Parasitology | 21 |
| 8 | Swansea University | 29 | México | 54 | FEMS Microbiology Letters | 20 |
| 9 | University of Maryland | 28 | Canadá | 46 | Neotropical Entomology | 19 |
| 10 | Universidade Federal de Goias | 28 | Irán | 33 | Journal of Applied Entomology | 16 |
En el Cuadro 2, se presentan los 10 artículos más citados. Estos artículos nos permiten rescatar los tópicos con mayor relevancia en esta área del conocimiento, como son: Secuenciación genómica, control biológico, grupos genéticos de hongos Beauveria bassiana, combinaciones de micoinsecticidas, patogenicidad, entre otros temas.
Cuadro 2 Los 10 artículos más citados sobre control y M. anisopliae.
| Rank | Autores | Título | Año | Revista | Citas |
| 1 | Gao, Q.; Jin, K.; Ying, S.-H.; Zhang, Y.; Xiao, G., Shang, Y.; Duan, Z.; Hu, X.; Xie, X.-Q.; Zhou, G. and Peng, G. | Genome sequencing and comparative transcriptomics of the model entomopathogenic fungi Metarhizium anisopliae and M. acridum | 2011 | PLoS Genetics | 307 |
| 2 | Bischoff, J. F.; Rehner, S. A. and Humber, R. A. | A multilocus phylogeny of the Metarhizium anisopliae lineage | 2009 | Mycologia | 264 |
| 3 | Meyling, N. V. and Eilenberg, J. | Ecology of the entomopathogenic fungi Beauveria bassiana and Metarhizium anisopliae in temperate agroecosystems: Potential for conservation biological control | 2007 | Biological Control | 200 |
| 4 | Zimmermann, G. | Review on safety of the entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae | 2007 | Biocontrol Science and Technology | 186 |
| 5 | Hu, G. and St. Leger, R. J. | Field studies using a recombinant mycoinsecticide (Metarhizium anisopliae) reveal that it is rhizosphere competent | 2002 | Applied and Environmental Microbiology | 169 |
| 6 | Wang, C. and St. Leger, R. J. | A collagenous protective coat enables Metarhizium anisopliae to evade insect immune responses | 2006 | Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America | 152 |
| 7 | Bidochka, M. J.; Kamp, A. M.; Lavender, T. M.; Dekoning, J. and De Croos, J. N. A. | Habitat association in two genetic groups of the insect-pathogenic fungus Metarhizium anisopliae: Uncovering cryptic species? | 2001 | Applied and Environmental Microbiology | 148 |
| 8 | Leger, R. J. St.; Charnley, A. K. and Cooper, R. M. | Characterization of cuticle-degrading proteases produced by the entomopathogen Metarhizium anisopliae | 1987 | Archives of Biochemistry and Biophysics | 147 |
| 9 | Kershaw, M. J.; Moorhouse, E.R.; Bateman, R.; Reynolds, S. E.; Charnley, A. K.; | The Role of destruxins in the pathogenicity of Metarhizium anisopliae for three species of insect | 1999 | Journal of Invertebrate Pathology | 142 |
| 10 | St. Leger, R. J.; Frank, D. C.; Roberts, D. W. and Staples, R. C. | Molecular cloning and regulatory analysis of the cuticle degrading protease structural gene from the entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae | 1992 | European Journal of Biochemistry | 142 |
Mapeo de la ciencia
Se realizó un análisis de co-ocurrencia de términos, este provee una visión general de las tendencias de las investigaciones al reflejar los tópicos abordados. Los resultados establecen 649 términos, de los cuales se conservaron aquellos con co-ocurrencias mayores a 10, eliminándose términos genéricos relacionados con el proceso de investigación, se retuvieron 389 términos, organizados en 3 clusters con 27 104 relaciones. En la Figura 2, se observan los tres clusters: uno referente a la actividad/producción de Metarhizium anisopliae (clúster verde), otro referente a la relación e interacción con Beauveria bassiana (clúster rojo) y un tercero relacionado con termitas (clúster azul).
Discusión
Este estudio versó sobre métodos bibliométricos para conocer el comportamiento de las publicaciones científicas relativas a M. anisopliae. Basados en estos resultados, los tres clústeres relativos a este microorganismo se discutirán de manera independiente a continuación.
Producción-actividad
Los insecticidas químicos se han utilizado comúnmente para controlar plagas agrícolas, termitas y vectores biológicos, como mosquitos y garrapatas, estos productos químicos han generado efectos nocivos al medio ambiente y resistencia en plagas y vectores. Debido a la cada vez mayor preocupación pública, se ha incrementado la investigación sobre alternativas, especialmente agentes de control biológico como son los hongos y bacterias entomopatógenas, para su control (Aw y Hue, 2017). El uso de estos hongos ha evolucionado hasta convertirse en productos de uso comercial (bioinsecticidas), por lo que variables como la producción de los conidios, esporulación y virulencia (Zhang et al., 2018), son estratégicos en las investigaciones que se enfocan en evaluar medios de cultivo o métodos de reproducción o propagación de esporas o conidios de M. anisopliae (Shah et al., 2005).
La actividad microbiana se refiere a los cambios que se expresan en la actividad de los microorganismos, en el caso de M. anisopliae, las investigaciones han incluido la actividad biológica de este microorganismo cuando se combina con aceites esenciales (Rosas-García et al., 2018), el análisis de la actividad enzimática de proteasas obtenidas a partir de M. anisopliae (St Leger et al., 1999; Shah et al., 2005), su actividad antifúngica y fúngica (Wang et al., 2005), insecticida (Charnley, 1991) y biológica sobre diversas plagas como son el gusano blanco (Premnotrypes vorax Hustache) (Villamil et al., 2016), la araña roja (Tetranychus evansi Baker & Pritchard) (Azandémè-Hounmalon et al., 2018), la polilla de la papa (Phthorimaea operculella Zeller) (Khorrami et al., 2018), o la rizosfera (Meyling y Eilenberg, 2007), solo por mencionar algunos ejemplos.
Otra sub-área de investigación de relevancia para este microorganismo es el aspecto molecular. Diversas investigaciones han analizado el rol de varias enzimas (Dextruxinas, MaNAG1, MaNAG2, MaNAG3 y MaNAG4) durante el ciclo de vida del Metarhizium anisopliae (de Oliveira et al., 2018), caracterizado las ribonucleasas tóxicas de este microorganismo como insecticidas potenciales contra ribosomas para el control de vectores de enfermedades (Olombrada et al., 2017), así como la función de algunos genes sobre la adaptación al ambiente de este microorganismo (Zeng et al., 2018) y en su nivel de virulencia (Santos et al., 2017).
Beauveria bassiana
B. bassiana es un hongo entomopatógeno (Abdu-Allah et al., 2015). Su modo de acción es por contacto (Alcalá-Gómez et al., 2017), contaminando la microflora de la cutícula del insecto, germinando la espora sobre el insecto plaga y la hifa se introduce al integumento (tejido que forma la pared externa de la cutícula del cuerpo de los insectos) e ingresar al hemocele y después propagarse mediante la hemolinfa por todo el insecto, causando su muerte por las toxinas (por toxemia) que este mismo secreta (Petlamul y Prasertsan, 2012). Presenta una gran diversidad genética y por lo regular se desarrolla en hábitats agrícolas (Bidochka et al., 1998; Rustiguel et al., 2018). Algunas de las plagas que controla son: Mosca blanca (Trialeurodes vaporariorum Westwood), trips (Thrips spp), gallina ciega (Phyllophaga spp. Bates), rosquilla negra (Spodoptera littoralis Boisduval), entre otras (Polanczyk et al., 2010; Mirhaghparast et al., 2013), así como plagas de artrópodos en la producción avícola (de Oliveira et al., 2014). Actualmente se utiliza como producto comercial de control biológico en combinación con M. anisopliae.
B. bassiana y M. anisopliae se combinan debido a las estrategias que cada uno sigue, ambos su modo de acción es de contacto, solo que el primero tiene una estrategia tóxica mediante oosporeinas e invade al hospedero mientras que el segundo tiene una estrategia de crecimiento con la formación de apresorios e invasión del hospedero, esto hace que el efecto para el control biológico de plagas sea mayor (Rustiguel et al., 2018). Aunque en otros estudios se han enfocado en establecer cuál de estos dos hongos tiene mejor efecto fungicida (Barbosa et al., 2018), así como sus combinaciones con algunos insecticidas (Rivero-Borja et al., 2018), con diversos compuestos químicos, como el timol, y métodos de aplicación (Sinia y Guzman-Novoa, 2018), para el control de plagas. En general, los temas de investigación versan sobre formulaciones, mortalidad y virulencia (Oliveira et al., 2018), bioensayos en laboratorio, evaluación en campo, y su evaluación para el control de diversas plagas.
Termitas
Las termitas (Coptotermes curvignathus (Holmgren) Isoptera:Rhinotermitidae; Coptotermes heimi) son una amenaza para las plantas y los cultivos agrícolas, aunque son excelentes descomponedores de madera muerta y otras fuentes de celulosa, se convierten en un grave problema cuando atacan viviendas y cultivos (Hussain et al., 2011). Debido a las pérdidas significativas en los cultivos anuales y perennes y daños, se han adoptado diferentes métodos de control como control físico, químico y biológico (Wright et al., 2005). El control químico ha sido un método exitoso para prevenir el ataque de termitas, pero los métodos biológicos resultan alternativas adecuadas (Verma et al., 2009), especialmente cuando se busca reducir el uso de químicos que dañen el ambiente y a la salud humana (Yii et al., 2016).
M. anisopliae y B. bassiana infectan positivamente a las termitas (Rath, 2000), al invadir a su huésped a través del integumento y causar la muerte por agotamiento de los metabolitos del huésped, debido a una destrucción de tejidos vitales o una combinación de ambos (Wang y Powell, 2004). Una investigación previa encontró que M. anisopliae causa un porcentaje de entre 71-84% de infecciones en termitas después de 15 días de tratamiento (Kin et al., 2017). Otros estudios se han enfocado en temas como: La tasa de mortalidad según diferentes concentraciones de conidios por ml (Samsuddin et al., 2015; Riaz et al., 2017; Keppanan et al., 2018), su compatibilidad con algunos pesticidas (Yii et al., 2016) o su efecto en otras especies cuando se utiliza para el control de termitas (Abonyo et al., 2016).
Conclusiones
El presente trabajo tuvo como objetivo determinar los temas más relevantes con respecto a investigaciones concernientes a M. anisopliae durante el período de 1976 a 2018, para lo cual se realizó una revisión bibliométrica del concepto Metarhizium anisopliae. Aunado a establecer los países y los institutos más influyentes en el tema. Se realizó el análisis de co-ocurrencia de términos y la discusión sobre los términos más importantes dentro de los artículos más citados. Derivado de este análisis se obtienen algunas conclusiones importantes como es que el tema ha sido relevante para la comunidad científica, con períodos más intensos en la productividad científica que otros (2004-2014). El país con mayor número de publicaciones es Brasil y México ocupa el 8vo lugar a nivel mundial en cuanto al número de publicaciones. La investigación pudo agruparse en aquella dedicada exclusivamente a M. anisopliae, aquella donde este hongo se combina con otro (B. bassiana) y el uso de M. anisopliae para el control de termitas. Finalmente, debe observarse que este tema en particular demuestra el avance de la investigación de ciencia básica a la ciencia aplicada y finalmente al desarrollo de soluciones tecnológicas. Las contribuciones futuras sobre este hongo versarán sobre el descubrimiento de nuevas especies y cepas que tengan potencial comercial con un énfasis en la ingeniería genética y la biotecnología.
