Introducción

Entre los ecosistemas más amenazados en México se encuentra el bosque mesófilo de montaña (BMM; ^{CONABIO, 2010}). Este tipo de hábitat presenta una distribución restringida a nivel nacional (1%), albergando aproximadamente 10% de la flora y la fauna del territorio (^{Ochoa-Ochoa y Mejía-Domínguez, 2014}), destacando la presencia de 459 taxones de mariposas de las familias Papilionidae, Pieridae y Nymphalidae (^{Monteagudo et al., 2014}).

Un bosque mesófilo de interés ecológico se encuentra en la Sierra de Zongolica, ubicada dentro de la subregión Huautla-Zongolica, misma que abarca los estados de Veracruz, Oaxaca y Puebla, dicha área está catalogada como de prioridad crítica para la conservación, manejo y restauración de tal ecosistema, pues la actividad agrícola y la deforestación han provocado cambios en los patrones de uso de suelo y biodiversidad, los cuales no han sido evaluados (^{CONABIO, 2010}).

Los lepidópteros, además de jugar un rol preponderante dentro de las cadenas tróficas y la polinización (^{Munyuli, 2011}), pueden utilizarse para el monitoreo del hábitat. Las mariposas diurnas son uno de los grupos biológicos más confiables como bioindicadores, por su sensibilidad a modificaciones ambientales y su facilidad de observación e identificación (^{Villarreal et al., 2006}) adicionalmente, poseen un uso potencial en programas de educación ambiental y biocomercio.

A pesar de su importancia ecológica, económica y social, en el estado de Veracruz dicho grupo de insectos se ha estudiado más desde el punto de vista taxonómico y en hábitats conservados de bosque mesófilo de montaña y bosque tropical perennifolio (^{Hernández et al., 2010}) sin efectuarse investigación dentro de sistemas agroforestales y menos aún en zonas con efecto de borde, siendo la lepidopterofauna de la sierra de Zongolica una de las menos conocidas (^{UNIBIO, 2013}). Lo anterior, se debe a la inadecuada instrumentación de la política conservacionista moderna, la cual se ha centrado en la protección de áreas prístinas, ignorando hasta hace poco el potencial de áreas agrícolas, especialmente de los sistemas agroforestales, donde los cultivos se asocian con plantas leñosas, para la conservación de la biodiversidad (^{Perfecto et al., 2003}).

Dependiendo de su grado de complejidad estructural, dichos sistemas productivos pueden sostener mayor biodiversidad que los monocultivos, además de otros servicios ambientales (captura de carbono), contribuyendo para la conservación y aprovechamiento sustentable de mariposas en paisajes agrícolas fragmentados, y coadyuvando en el desarrollo de las comunidades rurales (^{Jose, 2009}; ^{Francesconi et al., 2013}). Por lo tanto, en la presente investigación se evaluó el efecto de borde en tres sistemas agroforestales tradicionales (café, maíz, traspatio) y su potencial relación en el mantenimiento de la diversidad de mariposas diurnas en un bosque mesófilo de montaña fragmentado en Xochitla, Mixtla de Altamirano, Veracruz.

Materiales y métodos

Resultados

Se determinó la ocurrencia en el área de estudio de 147 (12.5%) de las 1173 especies-subespecies de mariposas diurnas registradas para el estado de Veracruz, mismas que pertenecen a 18 de las 21 subfamilias de lepidópteros diurnos de tal entidad (^{Luis et al., 2011}). Se registró la presencia de una especie no reportada para el estado, Adelpha seriphia, perteneciente a la familia Nymphalidae, subfamilia Biblidinae.

Los resultados de riqueza, obtenidos mediante el estimador Jacknife1 de los datos de presencia-ausencia para: A) familias por EB; B) subfamilias por EB; C) familias por muestreo; y D) subfamilias por muestreo, evidencian que hasta ahora con el esfuerzo de muestreo implementado se conoce porcentualmente 70.62; 47.60; 96.66 y 80.27%, respectivamente, de las especies teóricamente predichas por los modelos (Figura 1).

Figura 1 Curvas de rarefacción estimadas mediante Jacknife1 de los datos estimados en los EB evaluados. 

Los resultados de conglomerados para la riqueza (número de especies) de los datos previamente señalados; evidenciaron la conformación de 4; 5; 3; 3 clústers (amalgamaciones), respectivamente, lo que evidencia una tendencia gráfica diferencial en la riqueza para cada uno de ellos (Figura 2).

Figura 2 Clústeres de riqueza para los datos registrados en los EB evaluados. 

Los resultados obtenidos mediante el estimador de Abundancia relativa efectuado con los datos de frecuencia para: A) familias por EB; B) subfamilias por EB; C) familias por muestreo; y D) subfamilias por muestreo, evidencian los siguientes valores promedio (Figura 3).

Figura 3 Abundancia relativa de número de individuos de mariposas diurnas registradas. 

Los resultados de Clúster de abundancia para los datos: A) número de individuos por familia; B) número de individuos por subfamilia; C) número de individuos por Familia en cada muestreo; y D) número de individuos por subfamilia en cada muestreo, evidenciaron la conformación de 5; 5; 3 y 3 grupos de frecuencias o Clústers (amalgamaciones), respectivamente, lo que evidencia una tendencia gráfica diferencial en la abundancia para cada uno de ellos (Figura 4).

Figura 4 Clúster de abundancia de los datos registrados en los EB evaluados. 

Los resultados de X² para los datos anteriormente citados; muestran que la proporción en la abundancia es estadísticamente similar en cada uno de ellos, exhibiendo valores de p= 0.5396; p= 0.7577; p= 0.5708 y p= 0.3083, respectivamente.

Los resultados de diversidad estimados; a través, de Shannon-Wiener de los datos de presencia-ausencia para: A) familias por EB; B) subfamilias por EB; C) familias por muestreo; y D) subfamilias por muestreo; evidenciaron valores de H’=1.38; H’= 2.4; H’= 1.49 y; H’= 2.49, respectivamente (Figura 5).

Figura 5 Resultados de diversidad obtenidos mediante Shannon-Wiener en los EB evaluados. 

Los resultados de Kruskal-Wallis de riqueza, abundancia y diversidad para los datos: A) familias por EB; B) subfamilias por EB; C) familias por muestreo; y D) subfamilias por muestreo, mostraron que no existen diferencias entre ellos, a excepción de la diversidad (familias y subfamilias de los EB; Cuadro 1).

Discusión

Los patrones de riqueza encontrados en familias coinciden con los estudios reportados por ^{Monteagudo et al. (2014)}; ^{Mas y Dietsch (2003)}; ^{Perfecto et al. (2003)}; ^{Connell (1978)} quienes de igual forma registraron algunas de las familias evaluadas; sin embargo, ellos no contemplaron a los EB como una variable determinante en la riqueza de mariposas, por lo que la presencia de éstas en EB en sistemas agroforestales era aún desconocida, lo que presume información básica de este grupo de lepidópteros bajo condiciones de producción compatibles con el ambiente.

Los registros para riqueza de especies por muestreo coinciden con lo reportado por ^{Hernández et al. (2016)} quienes aplicaron un estudio para la zona centro del estado de Veracruz, observando que el registro más alto de especies ocurre de finales de mayo al mes de agosto lo cual concuerda con los resultados de esta investigación, debido a que en este periodo se observó el pico más alto de mariposas registradas.

En contraste ^{Francesconi et al. (2013)} examinaron el potencial de la agroforestería y otras prácticas agrícolas para la conservación de mariposas en Sao Paulo, Brasil, determinando que el sistema agroforestal café bajo sombra tiene mayor potencial para la conservación de mariposas que los monocultivos yuca y caña de azúcar, lo que difiere con la presente registrando el número más alto de mariposas en traspatio asociado a un huerto casero; sin embargo, no fue considerado el EB como un factor determinante en la riqueza de especies, menos a un sitio con bosque mesófilo fragmentado.

De forma opuesta, en una investigación efectuada con mariposas frugívoras en fragmentos de bosque secundario y bosque maduro en Sulawesi Central, Indonesia; ^{Veddeler et al. (2005)} determinaron que sitios con vegetación secundaria albergan menor riqueza de especies en comparación a bosques maduros. Sin embargo, a pesar de que los registros de mariposas en el presente estudio, bajo dichas condiciones, resulta menor en comparación a otras condiciones evaluadas, dichos autores no ligaron el EB como una condición determinante, menos aún el análisis de un sitio con zonas agroforestales inmersas a un bosque mesófilo fragmentado, contemplando no solo especies frugívoras sino la lepidópterofauna en general.

La abundancia obtenida en subfamilias de mariposas registradas coincide con ^{Sánchez et al. (2013)} quienes, en un sistema agroforestal cafetalero de Costa Rica, identificaron a Satyrinae e Ithomiinae como las subfamilias con mayor número de individuos, especialmente de la especie Hermeuptychia hermes. Sin embargo, la tendencia general para el registro de dicha especie en el presente estudio no solo resultó significativa para el área con condiciones de presencia de café, sino que mostró la mayor frecuencia en el registro de subfamilias para todos los EB contemplados.

Además la vegetación arbórea asociada con sistemas agroforestales tradicionales manifiesta valores de riqueza y abundancia cercanos a los de hábitats conservados, esto debido a la inclusión de plantas frutales, ornamentales y otros árboles de usos múltiples, favoreciendo la ocurrencia de lepidópteros, que aprovechan los recursos alimenticios ofertados por tales elementos de la vegetación a lo largo de su ciclo fenológico ya que el mayor número de individuos se registró en el sitio integrado en su mayoría por plantas ornamentales y frutales de traspatio-huerto casero coincidiendo con lo reportado por (^{Marín et al., 2011}). No obstante, a pesar de concordar con estos autores la importancia de la presente es que a pesar de considerar efectos de borde y sitios sumergidos en un bosque mesófilo se aplicó el estudio en diferentes sistemas agroforestales, con estructura diferente.

En un estudio similar, ^{Robinson y Sutherland (2002)} evaluaron la abundancia y riqueza de mariposas diurnas en bordes no cultivados de campos agrícolas en Reino Unido, aplicando distintos tratamientos de manejo, identificaron que la siembra de pasto y flores silvestres incrementa la abundancia de mariposas, lo cual concuerda con la presente debido a que los registros más altos de mariposas se observaron en un punto en donde las plantas de ornato fueron una característica principal del hábitat.

Por su parte ^{Moguel y Toledo (1999)} confirman que los sistemas agroforestales cafetaleros presentan mayor abundancia de mariposas, representando un sistema viable para el resguardo de la biodiversidad. Sin embargo, en la presente investigación, el cultivo de café, como sistema tradicional en comparación con las otras condiciones evaluadas, no mostró un índice alto de abundancia, su importancia radica en ser uno de los primeros registros en evaluar a mariposas diurnas en sistemas agroforestales de un bosque mesófilo teniendo como prioridad el efecto de borde.

La diversidad obtenida concuerda, con ^{Drewniak et al. (2016)} quienes aplicaron un estudio en torno a la lepidópterofauna asociada a una reserva natural urbana (General San Martín, Córdoba, Argentina), reportan para dicho grupo taxonómico valores análogos a los registrados en el presente. Sin embargo, el actual estudio fue aplicado en sitios cercanos a sistemas agroforestales (áreas perturbadas) teniendo en cuenta el efecto de borde entre sitios conservados y dichos sistemas.

De esta manera se dan a conocer los primeros registros sobre diversidad de mariposas sumergidas en un bosque mesofilo, aplicando captura directa de los ejemplares y contemplando el EB como un factor preciso de avaluación en sitios particulares de México contemplando para dicho estudio diferentes sistemas agroforestales.

Conclusiones

Se estimó y comparó la riqueza, abundancia, diversidad de especies de mariposas diurnas en los EB considerados. Con ello, se logró establecer la relación e importancia entre los tres sistemas agroforestales tradicionales y una parte importante de la diversidad de mariposas diurnas, específicas de este tipo de EB en Xochitla, Mixtla de Altamirano, Veracruz.

Se reportan los primeros registros sobre el conocimiento de la Lepidopterofauna de este tipo de sistemas en la zona, por lo que resultará ser la base para estudios futuros en los que se sugiere, implementar este diseño científico-metodológico al interior de las parcelas que conforman dichos sistemas de producción, mismos que conforman los EB bajo estudio, incrementando el esfuerzo de muestreo en una escala espacio-temporal, con el objeto de obtener un listado más completo y preciso de la diversidad de mariposas que hacen uso de dichos agroecosistemas, inmersos en este bosque mesófilo de montaña fragmentado, para esta región particular de México.