Introducción

La búsqueda de alimentos más saludables cultivados sin pesticidas y con propiedades que contribuyan al buen funcionamiento del cuerpo humano ha llevado a un aumento en el consumo de diversas variedades de verduras y frutas. Entre estos, está el Physalis, cuya fruta tiene un sabor dulce suave, niveles sustanciales de vitamina A y C, hierro, fósforo y buenos niveles de compuestos fenólicos.

Entre las más de 120 especies descritas (^{Li et al., 2008}), Physalis peruviana es la única que se cultiva y comercializa en todo el mundo (^{CABI, 2017}). Por lo tanto, P. peruviana es también una de las especies más estudiadas con enfoque en la producción y presencia de compuestos bioactivos (^{Tomassini et al., 2000}; ^{Puente et al., 2011}; ^{Olivares-Tenorio et al., 2016}).

Sin embargo, otras especies de Physalis tienen el potencial de producir frutas destinadas al consumo humano y también para ser utilizadas como fuente de compuestos con alguna actividad biológica (^{Li et al., 2008}; ^{Medina-Medrano et al., 2015}), como es el caso de Physalis pubescens, al que se le ha dado el estado de hierba (^{Lorenzi, 2008}), pero tiene el potencial de convertirse en un cultivo alternativo para pequeños y medianos agricultores (^{Bertoncelli et al., 2016}; ^{Ariati et al., 2017}).

La presencia de compuestos con potencial antioxidante en frutos de Physalis, especialmente vitamina C y compuestos fenólicos, hacen de las especies de este género un objeto de interés. Se sabe que los antioxidantes actúan sobre los radicales libres que pueden dar lugar a beneficios positivos para la salud, como el retraso del envejecimiento prematuro y el desarrollo de enfermedades, entre otros (^{Fontana et al., 2000}).

El Physalis se consume principalmente fresco, pero hay poca investigación, especialmente sobre la especie Physalis pubescens, sobre la composición química de las frutas. En este escenario, los estudios científicos más profundos son importantes para su caracterización, identificación y cuantificación de compuestos presentes en las frutas, permitiendo así la elaboración de nuevos productos con el Physalis como materia prima, agregando un mayor valor a este árbol frutal (^{Chaves et al., 2004}). Debido al bajo costo de la implantación, la facilidad de manejo y la adaptación edafoclimática favorable, el cultivo de Physalis ha ido ganando terreno, permitiendo un ingreso alternativo para los productores rurales.

La etapa de maduración de los frutos está relacionada con varias alteraciones químicas y físicas y la cosecha, así como la posterior conservación, son puntos importantes para garantizar las mejores características del producto y el mantenimiento de este.

Buscando explorar el potencial de producción y consumo de Physalis pubescens y Physalis peruviana, este estudio tuvo como objetivo evaluar la actividad antioxidante, las concentraciones de vitamina C, compuestos fenólicos y azúcares, así como sus variaciones durante el almacenamiento a dos temperaturas diferentes. La hipótesis del trabajo se basa en el hecho de que las frutas Physalis sometidas a almacenamiento a bajas temperaturas reducen la actividad antioxidante y pierden moléculas responsables de las características fisicoquímicas de las frutas frescas.

Materiales y métodos

Resultados y discusión

El efecto de las temperaturas en el almacenamiento de Physalis condujo a una ligera acumulación de ácidos en las frutas refrigeradas y congeladas. Sin embargo, solo P. pubescens tuvo un pH significativamente diferente (Cuadro 1).

Durante el almacenamiento y el proceso respiratorio es común la metabolización de los ácidos orgánicos, lo que resulta en valores más altos de pH (^{Aguiar et al., 2012}; ^{Lima et al., 2013}). Cuando las frutas se almacenan a bajas temperaturas, la respiración tiende a disminuir y, en consecuencia, el medio se acidifica y los ácidos orgánicos se acumulan. ^{Muniz et al. (2017)} observaron el mismo comportamiento para las frutas de fresa y guayaba, que cuando se almacenaron a 2 (C, el pH fue más bajo (pH = 3.17) que las que se mantuvieron a 25 (C de ambiente (pH= 3.21).

Para P. peruviana, ^{Lima et al. (2013)} observaron valores más bajos de pH, que variaron entre 3.4 y 3.5 para las frutas almacenadas a 4 °C y estos valores de pH aumentaron ligeramente a lo largo de 8 días, pero permanecieron más bajos que los obtenidos con las frutas mantenidas a 20 °C (pH= 3.6).

Resultados similares se encontraron en estudios de ^{Silva et al. (2013)}, cuando el comportamiento del pH para las frutas de P. peruviana sometidas a una temperatura de 5°C mostró una fuerte disminución con el aumento en el tiempo de almacenamiento, variando de 3.85 a 3.67 a los 28 días de almacenamiento. Los resultados encontrados por ^{Silva et al. (2013)} difieren de los resultados encontrados para P. peruviana en el presente estudio. ^{Silva et al. (2013)} y ^{Lima et al. (2009)} encontraron rangos de pH más bajos de 3.52 a 3.61 para frutas frescas de P. peruviana, así como ^{Bertoncelli et al. (2016)}; ^{Ariati et al. (2017)} que obtuvieron valores de 3.4 a 3.8 para P. pubescens.

Estos estudios difieren de los resultados encontrados en este trabajo, pero pueden explicarse por las diferentes condiciones de crecimiento. Para ^{Lanchero et al. (2007)}, el pH de la fruta experimenta una gran variación según las condiciones en que se cultivan las plantas y por lo tanto, no es muy eficiente para ayudar a determinar el tiempo de cosecha más adecuado.

En ambas especies de Physalis, las concentraciones de azúcares solubles totales en frutas frescas fueron más altas. A bajas temperaturas hubo diferencias significativas entre los tratamientos que muestran que azúcares solubles se perdieron parcialmente en las frutas almacenadas (Cuadro 2).

^{Olivares-Tenório et al. (2017)} evaluaron tres temperaturas de almacenamiento para P. peruviana (4, 8 y 12 °C) y encontraron un aumento en el contenido de glucosa y fructosa durante el período de almacenamiento (hasta 76 días), mientras que los niveles de sacarosa disminuyeron. Sin embargo, se obtuvieron varios resultados diferentes en estudios con diferentes especies de plantas.

En el calabacín, en una de las variedades probadas hubo una mayor concentración de azúcares solubles a lo largo del período de almacenamiento a una temperatura de 4 °C, mientras que en la segunda variedad no hubo cambios. A 20 °C en ambas variedades hubo una disminución de azúcares solubles con el tiempo de almacenamiento (^{Palma et al., 2014}). Las frutas de mango almacenadas a 4 °C y 30 °C mostraron aumentos en la concentración de azúcares solubles totales hasta el día 12 de almacenamiento, mientras que a -10 °C los valores permanecieron casi sin cambios (^{Hossain et al., 2014}).

En el caso específico de Physalis, los valores más bajos de azúcares solubles totales en frutas refrigeradas pueden significar una frecuencia respiratoria baja y complementaria, ^{Gorny et al. (1998)} demuestra que incluso a bajas temperaturas (0 a 5 °C) la respiración persiste para varias especies de plantas, y que depende de la concentración de O₂ y CO₂ en el medio ambiente.

La reducción de azúcares también se observó a través del análisis de sólidos solubles totales (Cuadro 3). Las frutas frescas de ambas especies presentaron valores de 15 °Brix, con pequeñas pérdidas cuando se sometieron a almacenamiento a bajas temperaturas, pero sin diferencias significativas entre la refrigeración y la congelación.

En las frutas de P. peruviana almacenadas bajo refrigeración hubo una reducción en el contenido de sólidos solubles de 14 ºBrix a 11 ºBrix (^{Lima et al., 2009}). La reducción de estos compuestos durante el almacenamiento puede atribuirse, en parte, al mantenimiento del proceso respiratorio, para frutas refrigeradas (^{Vieites et al., 2012}).

Sin embargo, debido a que la congelación inactiva varias enzimas, es posible que la reducción de azúcares se haya producido durante los análisis; es decir, después de la descongelación de las muestras para las pruebas. ^{Antunes et al. (2003)} también observaron una reducción en la concentración de sólidos solubles durante el período de almacenamiento para los cultivares de mora sometidos a refrigeración durante 12 días.

Las regulaciones del ^{Codex Stan (2005)} establecen que las frutas Physalis deben tener al menos 14 °Brix para ser comercializadas. Por lo tanto, los frutos de P. pubescens, independientemente del tratamiento de almacenamiento, serían adecuados para la comercialización.

Sin embargo, P. peruviana solo se podía comercializar como frutas frescas dado que las frutas se mantenían en refrigeración y congelación, aunque no presentaban diferencias significativas, no cumplían con los estándares mínimos establecidos por el reglamento. Las frutas Physalis almacenadas a -78 °C mostraron una reducción significativa en la concentración de compuestos fenólicos, que difieren de otros tratamientos (Cuadro 4).

^{Galani et al. (2017)}, al evaluar varias especies de plantas, descubrieron que, si bien las manzanas y algunos otros cultivos hortícolas tuvieron un aumento en el contenido de fenoles después de 15 días almacenados a 4 ºC, hubo una disminución para los mismos compuestos en tomate, plátano, uvas y jugo de naranja, en comparación con los niveles encontrados en la cosecha.

En otro estudio, las fresas mantenidas a temperaturas de 5 °C y 10 °C también tuvieron un aumento en el contenido total de fenol, pero a 0 °C se mantuvo constante (^{Ayala-Zavala et al., 2004}). A pesar de eso, para el zapote el almacenamiento a temperaturas elevadas causó una reducción en el contenido de fenoles y las reducciones más bajas ocurrieron a 6 ºC y 10 ºC, en períodos de dos a veinte días (^{Camargo et al., 2016}).

Los compuestos fenólicos juegan varios papeles en las plantas, dándoles características específicas como color, sabor, aroma, etc. y muchas tienen actividad antioxidante. Por lo tanto, los resultados demuestran que estas sustancias pueden perderse durante la conservación a temperaturas negativas, reduciendo también la calidad de las frutas en relación con sus características nutricionales y nutracéuticas.

Fue evidente en este estudio que, independientemente de la condición de almacenamiento de la fruta, ambas especies presentaron niveles moderados de compuestos fenólicos, que difieren de los valores señalados en la literatura para Physalis, que son alrededor de 136 y 210 mg EAG 100 g^-1 de fruta en frutas frescas de P. peruviana (^{Severo et al., 2010}). Sin embargo, ^{Rockenbach et al. (2008)} y ^{Puente et al. (2011)} obtuvieron valores promedio de 40 mg EAG 100 g^-1 de muestra en frutas de P. peruviana, siendo inferiores a los valores encontrados en este estudio.

Por lo tanto, tanto las condiciones de crecimiento como las metodologías de análisis utilizadas pueden haber contribuido a la gran variación dentro o entre especies. Con respecto a la vitamina C (Figura 1) el almacenamiento a bajas temperaturas causó su degradación, pero se observó un ligero aumento en las frutas refrigeradas de P. pubescens (Cuadro 5).

Figura 1 Cromatograma obtenido por HPLC del estándar de ácido ascórbico de frutas congeladas, refrigeradas y frescas de P. peruviana y P. pubescens. 

Aunque varios estudios apuntan a una disminución en el contenido de ácido ascórbico durante el almacenamiento, el pequeño aumento puede estar justificado por la variabilidad entre las plantas, incluso si se cultiva en condiciones idénticas. ^{Galani et al. (2017)} afirman que la amplia variación en el contenido de vitamina C puede estar relacionada con la extracción y otras metodologías aplicadas, citando varios estudios que muestran resultados diferentes. Estos autores probaron diferentes métodos de análisis y también encontraron variaciones en los niveles de esta vitamina.

Cuando utilizaron el método de titulación, de las 19 plantas (incluyendo frutas y hojas anchas) almacenadas a 4 °C durante 15 días, solo la granada tuvo un aumento de 34.35% en el contenido de vitamina C, mientras que las otras plantas mostraron pérdidas en este contenido, siendo el tomate que ahora tiene la mayor tasa de pérdida de vitamina C (71.8%). A través, del método DNP (2,4-dinitrofenilhidrazina), el repollo, la coliflor, el zapote y la naranja tuvieron incrementos no significativos en el contenido de ácido ascórbico. Por lo tanto, se pueden encontrar variaciones según las especies y las diferentes metodologías.

Cuando se evaluó la actividad antioxidante, la fruta fresca P. pubescens mostró la tasa más alta y fue significativamente diferente de las frutas almacenadas a bajas temperaturas. A pesar de la menor actividad, se observó el mismo patrón para P. peruviana (Cuadro 6).

^{Galani et al. (2017)}, probaron la actividad antioxidante de varias especies, incluido el tomate, y verificaron la reducción de esta actividad con almacenamiento a 4 °C durante 15 días. Sin embargo, la reducción de la capacidad antioxidante no es la regla. Algunos estudios apuntan a resultados diferentes con frutas pequeñas, como la fresa, la frambuesa, la grosella roja y otras, donde se encontraron tanto la disminución como la mejora de la actividad antioxidante y dependían de la especie, la temperatura (-20 °C, 4 °C ó 25 °C) tiempo de almacenamiento y metodología de análisis (^{Šamec et al., 2011}, ²⁰¹⁵).

La baja actividad antioxidante obtenida en P. peruviana ha sido descrita por ^{Severo et al. (2010)} y ^{Vasco et al. (2008)}, con valores que van desde 1.14 a 1.73 μmol TE g^-1 y 0.7 μmol TE g^-1, respectivamente, por lo que se describe que los frutos de esta especie tienen una capacidad antioxidante reducida, en comparación con la mora, la guayaba y el mango. Sin embargo, en otros estudios, como de ^{Rutz et al. (2012)}, se obtuvieron valores de aproximadamente 9.71 μmol TE g^-1 en frutas frescas.

Además de las diferentes metodologías utilizadas, las condiciones de crecimiento, almacenamiento y otros factores intrínsecos son responsables de la variación en las respuestas encontradas para la misma especie (^{Silva, 2013}).

Conclusiones

En general, el almacenamiento de frutas de ambas especies de Physalis, a bajas temperaturas, provocó pérdidas de moléculas responsables de algunas de las características de las frutas frescas, y la congelación, a pesar de considerarse una forma de mantener la viabilidad de la fruta, puede no estar indicada para la conservación de compuestos importantes en la alimentación humana. Es evidente que las temperaturas muy bajas, como -78 °C, están restringidas a condiciones extremas y no representan el equipo que se encuentra en la casa de los consumidores, pero ayuda a comprender el comportamiento y el mantenimiento de los compuestos bioactivos presentes en los alimentos frescos.

Para ambas especies de Physalis, los métodos de almacenamiento refrigerados y congelados causaron una disminución en la capacidad antioxidante de las frutas y pérdida de características fisicoquímicas de frutas frescas. Sin embargo, se sabe que otros compuestos pueden actuar como antioxidantes, por ejemplo, compuestos fenólicos. Por lo tanto, se requieren más estudios para probar o no estos hallazgos.