Industria del aguacate en México

Debido a las diferentes condiciones ambientales de las zonas productoras de aguacate en México, éste presenta amplia variabilidad genética y gran adaptabilidad al clima y suelo. Después del arribo de los españoles a México, el aguacate se dispersó a diferentes partes del mundo en donde actualmente se le cultiva debido a que el árbol se adapta a un gran número de ambientes (^{Barrientos et al., 2008}).

Las exportaciones de aguacate a los Estados Unidos de América (86% de la exportación mexicana) se realizan a través de la Asociación de Productores y Empacadores Exportadores de Aguacate de México (APEAM) la cual se encarga de facilitar los trabajos necesarios para la exportación y conciliar el cumplimiento de las normas fitosanitarias, de inocuidad y certificación de la Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural (SADER) y del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos de América (USDA) que aseguran la producción de fruta sana y de alta calidad. La APEAM cuenta con más de 25 mil socios-productores y 54 empacadoras exportadoras afiliadas, además, patrocina campañas promocionales (Avocados from Mexico, https://avocadosfrommexico.com/), así como trabajos de investigación y desarrollo tecnológico, entre otros.

Aunque la exportación de aguacate está contemplada en el tratado comercial México-Estados Unidos de América-Canadá (T-MEC), el estado de Michoacán es el único que puede exportar fruto a los Estados Unidos de América y sólo aquellos municipios libres de las siguientes plagas cuarentenarias: barrenador grande del hueso (Heilipus lauri), barrenador de ramas (Copturus aguacatae), barrenador pequeño del hueso (Conotrachelus aguacatae y C. persea) y la palomilla barrenadora del hueso del aguacate (Stenoma catenifer) (^{NOM-066-FITO-2002, 2005}). El elevado volumen de aguacate exportado de México a Estados Unidos de América se debe a que el tiempo de traslado es entre 48 a 72 h y se realiza en tractocamiones. Sin embargo, el resto de los estados productores (Jalisco, Estado de México y Nayarit) que no pueden exportar a Estados Unidos de América, destina su fruto al mercado interno y exportaciones a mercado más lejanos (Canadá, Japón, Asia, Europa, así como Centro y Sudamérica) que en la mayoría de los casos su transporte es marítimo y con tiempos de traslado de entre 28 y 40 días (^{SIAP, 2018a b}).

La mayoría de las exportaciones de aguacate mexicano se destinan al mercado estadounidense, por lo que es importante seguir fortaleciendo la presencia en este mercado; sin embargo, es necesario hacer lo mismo con otros mercados para diversificar el riesgo económico de concentrarse en un solo mercado.

Valor nutricional del aguacate

El fruto de aguacate es considerado como alimento ‘funcional’, ya que previene el desarrollo de enfermedades crónico-degenerativas. Contiene todos los aminoácidos esenciales y en mayor cantidad que otros frutos (1-3% de contenido proteico), así como una mezcla de fibra soluble (2.1%) e insoluble (2.7%) ideal para las dietas (^{Cowan y Wolstenholme, 2016}). La pulpa contiene entre 70% y 78% de agua y de 9-15% de aceite al momento de la cosecha y en madurez de consumo entre 77% y 67% de agua y de 10-19% de aceite (^{Herrera-González et al., 2013a}) y por cada gramo de agua perdida aumenta el contenido de aceite en 1 g (^{Cowan y Wolstenholme, 2016}). La pulpa de aguacate también es rica en ácidos grasos y se componen de: 1) lípidos neutros (tri, di y mono-acil-gliceroles); 2) fosfolípidos; y 3) glicolípidos y ácidos grasos libres; también, es rico en ácidos grasos mono y poliinsaturados (oleico-C18:1, linoleico-C18:2 y palmitoleico-C16:1) y no contienen colesterol.

Por lo que el consumo de estos ácidos grasos puede reducir enfermedades cardiovasculares, reduciendo los niveles de lipoproteínas de baja densidad en la sangre y aumenta los niveles de lipoproteínas de alta densidad (^{Krumreich et al., 2018}). Dentro de las vitaminas y fitoquímicos que se han reportado en el aguacate se encuentran las vitaminas C (ácido ascorbico), A, B-6, E (alfa tocoferol) y K (filoquinona); además, contiene tiamina, riboflavina, niacina, ácido pantoténico, ácido fólico, colina, betaína, beta caroteno, alfa caroteno, beta criptoxantina, luteína, zeaxantina, beta tocoferol, gama tocoferol y delta tocoferol (^{U.S. Department of Agriculture, Agricultural Research Service, 2019} ). También, la pulpa del aguacate es rica en minerales como P, K, Ca, Mg, Na, Fe y B (^{Bautista-Baños et al., 2019}).

Durante la maduración del aguacate se incrementa el contenido de azúcares como glucosa y fructosa, además se presentan ciertos azúcares inusuales de siete carbonos (D-manoheptulosa y su forma reducida perseitol) (^{Hurtado-Fernández et al., 2018}). Por lo que, el consumo de aguacate ayuda a la pérdida de peso corporal, acelerando el metabolismo, reduce los niveles de colesterol de lipoproteína de baja densidad y mantiene los niveles de lipoproteínas de alta densidad. Tiene acción quimiopreventivos en inflamaciones carcinogénesis (cáncer de próstata), artritis y enfermedades cardiacas y está asociado con la reducción del riesgo del síndrome metabólico (presión arterial alta, azúcar en la sangre alta y exceso corporal alrededor de la cintura) (^{Dreher y Davenport, 2013}).

Cosecha y manejo poscosecha del aguacate para exportación

La norma mexicana NMX-FF-016-SCFI-2006 establece los requisitos mínimos que debe cumplir el fruto de aguacate ‘Hass’ para ser cosechado. Por ejemplo, el contenido mínimo de materia seca en la pulpa debe ser 21.5%, estar enteros, visiblemente sanos, libres de insectos, sin daños por plagas y sin olores y sabores extraños. Aunque la norma sólo contempla al cv. Hass, otros cultivares como ‘Méndez Núm. 1’, se cosechan y almacenan igual que ‘Hass’; sin embargo, la madurez óptima de cosecha de ‘Méndez’ se alcanza con mayor materia seca (22.7% de materia seca) que la de ‘Hass’ (^{Herrera-González et al., 2017b}).

La determinación de materia seca según la norma se realiza por secado en horno de microondas hasta peso constante de la muestra, pero es un método destructivo. También se puede realizar mediante la espectroscopia de infrarrojo cercano, el cual por reflactancia determina el contenido de materia seca del fruto sin destruirlo (^{Osuna-García et al., 2018}).

Los frutos se cosechan con tijeras o ganchos con navajas montadas sobre una pértiga y se colocan en bolsas recolectoras que una vez llenas se vacían en cajas de plástico de 28-30 kg. Posteriormente, el traslado de las cajas a la empacadora se hace en remolques o camiones sellados (Figura 1). Una vez ahí, la fruta se descarga en el área de acopio donde reposa 12 h para que la temperatura del fruto disminuya (^{Herrera-González et al., 2017c}). La selección y empacado comienza con el vaciado de los frutos en las bandas y rodillos que los llevan al cepillado, seguido de una selección manual donde se descartan frutos con daños visibles.

Figura 1 A) frutos de aguacate en el árbol; B) cosecha con gancho y tijera; C) corte del pedúnculo (pedicelo) y colocación en bolsa; D) cajas de acarreo de 28-30 kg; E) traslado en remolque del lugar de cosecha al camión; y F) estibado de cajas y transporte a la empacadora (^{Herrera-González et al., 2017c}). 

Los frutos sanos siguen su ruta a la etiquetadora y a la seleccionadora por calibres, la cual los deja caer en las tolvas de empacado, donde la persona realiza una rápida inspección a cada fruto y si cumple con la calidad los colocan en cajas de cartón (Figura 2). Cuando se completa el lote, éste se pasa a un cuarto de pre-enfriado (8-10 °C) durante 12 h (para evitar el choque térmico) antes de pasar a las cámaras de almacenamiento (4-5 °C), donde esperarán entre 12 y 48 h para que se complete el embarque (^{NMX-FF-016-SCFI-2016, 2016}; ^{Osuna-García et al., 2017}; Herrera-González y ^{Salazar-García, 2018}).

Figura 2 Etapas del proceso de selección y empacado de aguacate ‘Hass’ para exportación: A) vaciado de frutos; B) cepillado; C) selección manual; D y E) automática; F) etiquetado; G) caída a la tolva; y H) empacado (Herrera-González y Salazar-García, 2018). 

Tecnología durante el almacenamiento

La refrigeración es la tecnología de conservación utilizada en el aguacate. La temperatura óptima para ‘Hass’ es 6 °C con humedad relativa de 90-95%; sin embargo, la temperatura puede disminuir hasta 2 °C cuando el fruto tiene alto contenido de materia seca (>30%) y aceite (final de la temporada de producción, >15% donde la incidencia de daño por frio es menor) (^{Osuna-García et al., 2017}). Para los destinos más distantes (Europa y Asia) la refrigeración se complementa con el uso de atmósferas controladas, en la cual se reduce la concentración de O₂ (2-5%) y se incrementa la de CO₂ (3-10%). Estas concentraciones deben mantenerse durante el transporte. Las atmósferas controladas disminuyen la velocidad de respiración, la producción de etileno autocatalítico, la actividad enzimática y mantiene la firmeza (^{Prabath-Pathirana et al., 2011}; ^{Bill et al., 2014}).

Otra alternativa a la refrigeración y comúnmente usada en México son los absorbentes de etileno, como el permanganato de potasio (KMnO₄). Por ser el aguacate un fruto climatérico, la producción de etileno se incrementa en el almacenamiento, por lo que en cada caja del lote (700-1 100 cajas de 11 kg) se incluye una bolsita de KMnO₄, que es relativamente económico (<USD $0.25 por bolsita) (^{Kant, 2018}; ^{Perato et al., 2018}). Sin embargo, tanto la refrigeración como las atmósferas controladas reducen procesos fisiológicos del fruto, pero no la presencia de patógenos (Figura 3).

Figura 3 Proceso que siguen los frutos de aguacate ‘Hass’ después del empacado y almacenamiento. Desarrollo del fruto y maduración 

El fruto de aguacate es una drupa, de tejido esclerificado en la semilla y su pericarpo está compuesto por endocarpo, exocarpo y mesocarpo (Figura 4a) (^{Barrientos et al., 2008}). El desarrollo del fruto comienza en la antesis, aunque para su monitoreo en campo se ha dividido en varias etapas de desarrollo, E-I: el fruto tiene diámetro de 35-45 mm; E-II: la actividad predominante es la división celular y se desarrollan mecanismos de defensa del fruto, el cual tiene un diámetro de 50-60 mm; E-III: se incrementa el tamaño del fruto (diámetro 60-70 mm) por la elongación celular, además, en esta fase se produce gran cantidad de antioxidantes en el exocarpo y en menor grado, en el mesocarpo, donde también se acumula aceite; finalmente se alcanza la madurez fisiológica (>70 mm de diámetro, 21.5% de materia seca para ‘Hass’) (^{Tesfay et al., 2010}; ^{Medina-Carrillo et al., 2017}) (Figura 4b).

Figura 4 a) partes del fruto de aguacate ‘Hass’; y b) etapas de desarrollo (aceituna, I, II, III y cosecha) del fruto en tres regiones productoras del Pacífico de México (adaptado de ^{Medina-Carrillo et al., 2017}). 

Para cosechar el fruto de aguacate en México se requieren entre 7 y 10 meses desde antesis hasta la madurez fisiológica, aunque el inicio de esta fase puede variar según el clima, la altitud, condición de humedad de suelo, manejo precosecha de la zona productora de aguacate (^{Salazar-García et al., 2018}), la demanda del mercado y el tamaño (calibre) de fruto requerido.

La madurez poscosecha del fruto de ‘Hass’ es un proceso complejo de cambios fisiológicos, bioquímicos, genéticos y enzimáticos, que llevan al fruto de la madurez fisiológica a la senescencia. Estos procesos metabólicos son los responsables de las características y atributos de calidad del fruto. Durante la maduración, el cambio en la textura y firmeza de la pulpa son la consecuencia de los cambios en el metabolismo de las paredes celulares por las enzimas celulasa, poligalacturonasa, pectinesterasa y β-galactosidasa, así como la acumulación de azúcares, reducción de ácidos orgánicos, degradación de pigmentos de la piel para virar a negro (acumulación de antocianinas), producción de compuestos volátiles y aroma, además del incremento en la respiración y producción de etileno (Figura 5) (^{Handa et al., 2012}; ^{Cowan y Wolstenholme, 2016}; ^{Hao et al., 2017}; ^{Pedreschi et al., 2019}).

Figura 5 Procesos en el desarrollo del fruto de aguacate ‘Hass’ desde antesis hasta senescencia en postcosecha y el proceso de infección y desarrollo de hongos patógenos en el fruto. 

Pérdidas poscosecha

El deterioro postcosecha del aguacate es causado principalmente por la incidencia de enfermedades fungosas. Entre las más importantes se mencionan a la antracnosis y la pudrición peduncular, cuyos síntomas se manifiestan principalmente durante el proceso de maduración y se potencian debido a los daños mecánicos, desórdenes fisiológicos, temperatura inadecuada de almacenamiento, largos periodos de refrigeración, época de cosecha y edad del fruto, entre otros (^{Arpaia et al., 2018}; ^{Bowen et al., 2018}). Estas enfermedades son la fuente principal de pérdidas y ocurren en la mayoría de las zonas productoras de aguacate del mundo (^{Silva-Rojas y Ávila-Quezada, 2011}).

En un experimento realizado por ^{Herrera-González et al. (2017d)} la aplicación de fungicidas días antes de la cosecha redujo a menos de 10% la incidencia de la antracnosis y pudrición peduncular, comparado con el testigo (sin fungicida) que presentó hasta 60% de incidencia de estas enfermedades. La pérdida por pudriciones del fruto tiene un fuerte impacto económico, ya que el precio por kilogramo de aguacate convencional para Estados Unidos de América oscila entre 24 y 42 pesos (USD $1 a 2.50), para Japón entre 26 y 38 pesos (USD $1 a 2) y el orgánico para cualquier mercado entre 37 y 42 pesos (USD $1.50 a 2.50). Por lo tanto, el rechazo de fruta es importante cuando pierde las características estéticas y/o atributos de calidad, demeritando los precios comerciales. La pérdida anterior se suma a las que ocurren durante la cosecha y empacado, que es cercana a 6% por tonelada de fruta cosechada (^{Berry et al., 2017}; ^{Bustos y Moors, 2018}; ^{Ramírez-Gil et al., 2020}).

Hongos Patógenos del fruto durante el manejo postcosecha

Se ha mencionado que las principales enfermedades del fruto de aguacate son la antracnosis y la pudrición peduncular, las cuales pueden ser causadas por varios microorganismos. En general, los principales patógenos son C. gloeosporioides y L. theobromae (^{Twizeyimana et al., 2013}; ^{Galsurker et al., 2018}).

En México, se ha encontrado a C. gloeosporioides, C. acutatum, C. boninense, C. godetiae, C. karstii y C. fructicola como las especies causantes de la antracnosis, mientras que para la pudrición peduncular se ha identificado a L. theobromae y Botryosphaeria dothidea (^{Silva-Rojas y Ávila-Quezada, 2011}; ^{Fuentes-Aragón et al., 2018}).

En otros países productores, como Kenia, se reportó como agentes causales de la antracnosis a C. gloeosporioides y C. boninense y de la pudrición peduncular y antracnosis a Pestalotiopsis (^{Kimaru et al., 2018}), en Israel se aisló e identificó a C. aenigma, C. alienum, C. fructicola, C. gloeosporioides sensu stricto (epitipo), C. karstii, C. nupharicola, C. siamense, C. theobromicola y C. perseae, como agentes causales de la antracnosis (^{Sharma et al., 2017}). Los síntomas de la antracnosis en poscosecha se desarrollan como lesiones circulares de color café claro, las cuales se van alargando y hundiendo, cambiando a colores más oscuros conforme avanza la maduración (Figura 6).

Figura 6 A) Frutos con síntomas de antracnosis; y B) pudrición peduncular ocasionado por Colletotrichum spp. y Lasiodiplodia theobromae, respectivamente. 

Las lesiones se extienden rápidamente por la piel y pulpa del fruto conduciendo a una pudrición, lo que lo hace difícil de observar, debido a que el aguacate ‘Hass’ cambia de coloración verde a negro cuando llega a madurez de consumo (^{Kimaru et al., 2018}). Con relación a la pudrición peduncular, ésta inicia en al área de inserción del pedicelo, la cual se ablanda y se dispersa rápidamente hacia el interior del fruto, la pulpa se decolora y se asocia al oscurecimiento vascular (^{White et al., 2005}). La severidad de la pudrición peduncular se incrementa conforme aumenta el tiempo de almacenamiento. Los frutos que maduran rápidamente tienen menos probabilidades de ser afectados por la pudrición peduncular que los frutos que maduran más lento (^{Alama et al., 2006}; ^{Maftoonazad et al., 2007}).

Estado latente de C. gloeosporioides y L. theobromae

Aunque los síntomas de daños por C. gloeosporioides y L. theobromae se observan en postcosecha, la infección suele ocurrir en precosecha, desde las primeras etapas de desarrollo del fruto (Figura 6). C. gloeosporioides puede penetrar los tejidos mediante tres rutas: 1) aberturas naturales (estomas, lenticelas y pedicelo); 2) heridas; y 3) ruptura directa de la cutícula de la piel del fruto (^{Slippers et al., 2005}; ^{Prusky et al., 2013}).

En Australia se ha observado que C. gloeosporioides infecta el fruto y queda en forma latente desde seis meses antes de la cosecha, mientras que en Israel hasta tres meses antes de la cosecha (^{Everett, 2019b}) en periodos calidos (18-27 °C) y de alta humedad relativa y periodos. En México, aunque se ha estudiado el proceso de infección por C. gloeosporioides en el fruto (^{Rojo-Báez et al., 2017}), no se cuenta con información sobre el proceso de infección en precosecha.

Aunque L. theobromae puede penetrar al fruto por las rutas ya mencionadas, éste penetra casi exclusivamente por las aberturas naturales (estomas y lenticelas), cuando el fruto o la planta están bajo estrés o condiciones no óptimas de crecimiento, tales como desnutrición, estrés hídrico, temperaturas mayores a 30 °C, cosechas tardías, exceso de producción, falta de poda y daños ocasionados por granizo o heladas. También, es común su presencia en plantaciones establecidas en condiciones no adecuadas (suelo, temperatura y altitud), lo que estimula su ataque ya que es un hongo oportunista.

Una vez que los conidios de L. theobromae germinan y producen el tubo germinativo, de una o ambas terminaciones del conidio, crece sobre la superficie del fruto hasta encontrar una abertura natural. L. theobromae también puede penetrar con y sin formación de apresorio, cuando las aberturas natrales no están disponibles (^{Ki-Woo et al., 1999}; ^{Slippers et al., 2005}; ^{Slippers y Wingfield, 2007}).

Tanto C. gloeosporioides como L. theobromae llegan al fruto en forma de esporas o conidios para así germinar, crecer y finalmente esporular; para lo cual desarrollan estrategias de infección. Al llegar la espora o conidio al fruto, realiza un proceso de reconocimiento, adhesión y fijación al fruto. Para la ruptura directa la espora de C. gloeosporioides produce un tubo germinativo, el cual desarrolla un apresorio, de forma asimétrica polarizada, con una cúpula superior y un poro basal complejo, que sintetiza enzimas que degradan ceras epicuticulares; después genera presión y se fija fuertemente a las células de la piel del fruto y comienza a sintetizar enzimas (celulasa, quitinasa) que degradan pared celular.

Una vez realizado este paso, el apresorio mantiene contacto directo con el hospedero vivo y produce la hifa de infección, la cual permanece en estado latente hasta que el fruto madura después de la cosecha. En precosecha, ambas enfermedades (antracnosis y pudrición peduncular) son asintomáticas hasta que el fruto inicia el proceso de maduración en poscosecha, donde ocurre un proceso de transición que va aumentando hasta llegar al necrotrofismo. Todo esto es posible debido a que los mecanismos de defensa del fruto van disminuyendo (^{Prusky et al., 2013}).

Control químico de enfermedades

Debido a que la mayor pérdida en la comercialización del aguacate ocurre en postcosecha es importante el control químico de hongos patógenos para mantener la calidad durante el proceso de empaque, almacenamiento y transporte, hasta su consumo, basándose principalmente en la exclusión y erradicación del inóculo en el fruto. Aunque la mayoría de los fungicidas sintéticos está dirigida a la precosecha, su uso en postcosecha es escaso y de poca eficiencia. Esto último puede deberse a que se desconoce el patógeno que causa la enfermedad y a las regulaciones existentes para su uso en el aguacate de exportación (^{Cavalcante et al., 2014}; ^{Everett, 2019a}).

En México, el Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria (SENASICA) y la APEAM han elaborado un listado de agroquímicos recomendados para el cultivo del aguacate, donde aparecen fungicidas como Azoxystrobin, Azoxystrobin+fludioxonil, Piraclostrobina, Sulfato de cobre y Tiabendazol para el control de antracnosis (C. gloeosporioides) en pre y poscosecha (^{APEAM, 2016}). Aunque L. theobromae no está incluido en este listado, estos fungicidas también se utilizan para su control. Sólo un complejo de fungicidas sintéticos está autorizado para su aplicación en poscosecha en exportaciones a los Estados Unidos de América: azoxystrobin + fludioxonil (nombre comercial Bankit Gold^®) en dosis de 0.75 - 1.5 ml L^-1 de agua.

Por otro lado, los productores de aguacate, la industria, las agencias reguladoras, la comunidad científica y los consumidores tienen gran interés en producir y comercializar frutos libres de residuos de fungicidas sintéticos, por lo tanto, es necesario integrar sistemas alternativos al control químico en pre y postcosecha que sean de bajo costo, efectivos y con información sobre la dosis, tiempo de exposición, época y número de aplicaciones, así como el sitio y modo de acción en los patógenos (^{Kuck y Gisi, 2008}; ^{Feliziani y Romanazzi, 2016}).

Conclusiones

El fruto del aguacate se encuentra distribuido y se comercializa y consume en todo el mundo por su valor nutricional, compuestos bioactivos y beneficios a la salud. Esta tendencia global seguirá en los próximos años. Una vez que se cosecha, el fruto comienza una etapa crítica debido a que la calidad debe mantenerse; sin embargo, la presencia de los hongos patógenos causantes de la antracnosis y pudrición peduncular conduce a graves pérdidas económicas.

Por la baja eficiencia de los fungicidas que actualmente se utilizan y a las regulaciones y prohibiciones en su uso en los países importadores de aguacate, es necesario que en México se desarrollen otras alternativas, con bajo riesgo a la salud, bajo costo y a la vez efectivas en el control de estas enfermedades, de tal forma que se vuelvan parte de las prácticas culturales en precosecha y etapas rutinarias en la postcosecha. El conocimiento de los mecanismos de protección inherentes al fruto podría permitir establecer nuevas alternativas de inhibición de C. gloeosporioides y L. theobromae que puedan incorporarse en alguna de las etapas del manejo postcosecha del aguacate.