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Los meliponinos pertenecen al orden Hymenoptera, familia Apidae, subfamilia Apinae, Tribu Meliponini, se encuentran en regiones tropicales y subtropicales de África, Asia, Australia y América, en este último continente se tiene registro de ellos en Argentina, Belice, Bolivia, Brasil, Colombia, Costa Rica, Cuba, Ecuador, El Salvador, Guatemala, Honduras, México, Nicaragua, Panamá, Paraguay, Perú y Venezuela; es decir, se encuentran presentes en la región tropical de América Latina (Portuondo y Fernández, 2004; Genaro, 2004; Micherner, 2007; Ayala et al., 2013; Genaro y Lóriga, 2018; Aldasoro et al., 2021). En el aspecto ecológico, los meliponinos contribuyen en la conservación del germoplasma de poblaciones de plantas silvestres y cultivadas, ya que al ser eficientes polinizadores, ayudan con 50% y hasta 70% de la reproducción de estas plantas, muchas de las cuales sirven como alimento para la especie humana y otros animales, contribuyendo así a la seguridad alimentaria y el equilibrio ecológico de los ecosistemas (Alquisira-Ramírez, 2019).
Otros aspectos a considerar de las abejas sin aguijón es que han sido usadas como bioindicadores ecológicos y ambientales, pues muestran los efectos de los cambios ambientales como la alteración del hábitat y el cambio climático (Meléndez et al., 2015). Existe también evidencia del uso y valor cultural de esta tribu en diversas partes de Mesoamérica, sur de América y en otras partes del mundo, no solo en la parte de su uso material, sino también en lo relacionado a creencias y tradiciones (Quezada-Euán et al., 2018; Chan-Mutul et al., 2019; Bhatta et al., 2020; Aldasoro et al., 2021). En el presente estudio se determinaron las especies de meliponinos que polinizan los agroecosistemas en América Latina y su uso como bioindicadores, lo cual servirá de base para implementar estrategias para la conservación y el manejo sostenible de estas abejas.
Meliponinos en América Latina
Las abejas sin aguijón (Meliponini), comprenden más de 500 especies. La mayor diversidad se encuentra en la región Neotropical de América con 417 especies (De Menezes, 2014). En el Cuadro 1 se encuentra el número de especies de meliponinos que se encontró registro documentado para América Latina. Brasil presenta el mayor número de especies con 192, seguido de Colombia con 129 especies.
Cuadro 1 Número de especies de meliponinos documentados en América Latina.
| País | Núm. de especies | Referencia |
| Argentina | 37 | Alvarez y Lucia (2018) |
| Brasil | 192 | Costa et al. (2018) |
| Bolivia | 12 | Ferrufino y Vit (2013) |
| Colombia | 129 | Nates-Parra (2001) |
| Costa Rica | 60 | Aguilar et al. (2013) |
| Cuba | 1 | Genaro y Lóriga (2018) |
| Ecuador | 89 | Vit et al. (2017) |
| Guatemala | 33 | Enríquez y Ayala (2014) |
| México | 46 | Ayala (1999) |
| Panamá | 63 | Roubik y Moreno (2018) |
| Venezuela | 83 | Silva y Franco (2013) |
Las abejas sin aguijón y la polinización
La interacción planta-abeja, sin duda forma parte de una historia coevolutiva importante, como mencionan Bloch et al. (2017), las plantas han desarrollado algunas características para facilitar la polinización por las abejas como son: el color, el aroma y la apertura de las flores, así como la producción de recompensas para los polinizadores, tales como néctar, polen y resinas. Estas interacciones entre plantas y abejas sin aguijón contribuyen en la polinización de los agroecosistemas (Kevan y Silva, 2020), lo cual se torna importante debido a que entre 75 y 84% de las especies cultivadas dependen de la polinización para la producción de frutos y semillas (Meléndez et al., 2018; Badillo-Montaño et al., 2019).
Entre otras estrategias que tienen las abejas, es que algunas especies visitan muchas flores (poliflorales) como Melipona solani Cockerell, 1912 y Scaptotrigona mexicana (Guérin, 1845), otras abejas presentan preferencia a un tipo de flor (monoflorales) como Melipona beecheii (Bennett, 1831; Espinoza-Toledo et al., 2018). También algunas especies como Tetragonisca angustula Latreille, 1811, Nannotrigona testaceicornis Lepeletier, 1836 y Partamona helleri (Friese, 1900), utilizan materiales antropogénicos como material de anidación (Vieira et al., 2016). Por otro lado, otras especies anidan exclusivamente en árboles o sustratos naturales, lo que las vuelve más vulnerables a la fragmentación de los ecosistemas (Lichtenberg et al., 2017).
Las abejas sin aguijón son afectadas por el cambio de uso de suelo y la intensificación agrícola, siendo estas las principales causas de la disminución de estos polinizadores (Thomann et al., 2013; Carneiro-Neto et al., 2017). Por otra parte, las abejas son susceptibles a los agroquímicos como neonicotinoides, permetrina, diazinón, metomilo y organoclorados, los cuales tienen efectos letales y subletales sobre estas abejas, los cuales pueden ser ingeridos a través del néctar, el polen, el agua o cuando recolectan resinas y arcillas. Es importante realizar acciones para prevenir el daño a estas especies de importancia para la agricultura en América Latina (Valdovinos-Núñez et al., 2009; De Souza et al., 2015; Ruiz-Toledo et al., 2018; Cham et al., 2019).
Cultivos polinizados por meliponinos en América Latina
Los meliponinos pueden ser usados de manera eficiente en cultivos estacionales y en invernaderos, ya que están adaptados a las condiciones regionales (Nicodemo et al., 2018; Abrol et al., 2019). Se tienen reportes que 40% de los cultivos producidos en invernaderos requieren agentes polinizadores de meliponinos. También estas abejas se han registrado en mejora de la producción, calidad, vida útil y valor comercial de las semillas de una variedad de cultivos (Rader et al., 2016).
Así mismo, los meliponinos son polinizadores de cultivos abiertos y en invernadero (Heard, 1999; Meléndez-Ramírez et al., 2002; Slaa et al., 2006). En Argentina, Brasil, Colombia, Costa Rica, Cuba, México, Panamá y Perú se registran 17 géneros de meliponinos, entre ellos: Cephalotrigona, Frieseomelitta, Geotrigona, Lestrimelitta, Melipona, Nannotrigona, Oxytrigona, Paratrigona, Partamona, Plebeia, Scaptotrigona, Scaura, Tetragonisca, Tetragona, Tetragonula, Trigona y Trigonisca, resultando en un total de 54 especies registradas en América Latina. Brasil se encuentra el mayor número de especies con 22 especies, seguido de México con 18 y Costa Rica con 16. Respecto a los estudios que se han realizado sobre la polinización con meliponinos, se tiene registro que, en América Latina, los meliponinos polinizan 46 cultivos. En el (Cuadro 2) se presenta el número de especies y cultivos polinizados por estas abejas, Brasil presenta el mayor número de cultivos con 33, seguido de México con 20.
Cuadro 2 Número de especies de meliponinos y de cultivos polinizados en América Latina.
| País | Núm. de especies | Núm. de cultivos | Referencia |
| Argentina | 2 | 3 | Flores y Sánchez (2010); Flores et al. (2015) |
| Brasil | 22 | 33 | Aurelio (2008); Giannini et al. (2012, 2015, 2020); Fuzaro et al. (2018); Alves et al. (2020); Da Silva et al. (2020) Nicodemo et al. (2013); Malerbo-Souza et al. (2020); Malerbo-Souza y Halak (2009); Pardo y Borges (2020); Santos et al. (2018). |
| Colombia | 5 | 2 | Botero y Morales (2000); Brieva-Oviedo y Núñez-Avellaneda (2020) |
| Costa Rica | 16 | 9 | Hedstrom (1986); Ricketts (2004) |
| Cuba | 1 | 2 | Fonte et al. (2012) |
| México | 18 | 20 | Bonet y Vergara (2016); Delgado-Carrillo et al. (2018); Ish-am et al. (1999); Grajales-Conesa et al. (2013); Quezada-Euán (2009, 2018); Ramírez-Arriaga et al. (2018); Rincón-Rabanales et al. (2015) |
| Panamá | 5 | 7 | Vinícius-Silva et al. (2017) |
| Perú | 2 | 1 | Meléndez et al. (2018) |
Los cultivos en los cuales se registró el mayor número de especies de meliponinos, son Persea americana Mill. (aguacate) con 14 especies, Coffea arabica L. (café) y Cocos nucifera L. (coco) con 11 especies, Psidium guajava L. (guayaba) con 10 especies, Capsicum chinense Jacq. (chile habanero) con nueve especies, Bixa orellana L. (achiote) con ocho especies, Capsicum annuum L. (pimiento morrón) con siete especies, Citrus sp. (cítricos) y Lycopersicon esculentum Mill. (jitomate) con seis especies, Citrullus lanatus (Thunb.) Matsum. & Nakai (sandía), Citrus sinensis (L.) Osbeck (naranja), Cucumus sativus L. (pepino), Cucurbita moschata Duchesne (calabaza) y Nephelium lappaceum L. (rambután) con cinco especies (Figura 1).
Especies de meliponinos asociados a cultivos en America Latina
Respecto a las especies de meliponinos, se encontró que Trigona spinipes (Fabricius, 1793) se encuentra asociada a 22 cultivos, Tetragonisca angustula (Latreille, 1811) a 17, Trigona fulviventris (Guérin-Méneville, 1844) a 11, Nannotrigona perilampoides (Cresson, 1878) y Scaptotrigona mexicana (Guérin-Méneville, 1844) a 10, Melipona fasciculata (Smith, 1854) y Trigona corvina (Cockerell, 1913) a siete, Frieseomelitta nigra (Cresson, 1878) y Partamona bilineata (Say, 1837) a seis y Melipona beecheii (Bennet, 1831) a cinco cultivos.
Derivado de lo anterior, es evidente que las abejas sin aguijón contribuyen directamente en la polinización de las plantas en los agroecosistemas de América Latina, también como lo mencionan De Menezes (2014); Halinski et al. (2018), estas abejas incrementan en el rendimiento del cultivo y mejoran la calidad de los frutos, por lo cual se considera a estas abejas como un recurso socioeconómico.
Para conservar la diversidad de abejas sin aguijón que contribuyen a la polinización de cultivos, es necesario mantener parches florales cercanos a las plantaciones que sirvan de alimento cuando el cultivo no está en floración (Carneiro-Neto et al., 2017). Asimismo, es importante garantizar la disponibilidad de recursos florales durante las estaciones del año, esto mediante la siembra de diferentes cultivos cuya floración, en conjunto, abarque todo el año (Vollet-Neto et al., 2018).
Esto puede lograrse de forma indirecta mediante la abstención en el uso de herbicidas, ya que gran parte de las plantas consideradas malezas funcionan como fuente de alimento de las abejas, en especial aquellas con altura predominante (Hernández-Villa et al., 2020). Es importante resaltar, que el uso de cualquier tipo de herbicida o plaguicida es fuertemente nocivo para las abejas sin aguijón y aunque ya existen estudios sobre este tema sobre Apis mellifera y algunos sobre los meliponinos, es necesario desarrollar protocolos para evaluar los efectos tóxicos de los agroquímicos en las abejas sin aguijón (Lima et al., 2016; Cham et al., 2019).
Del mismo modo, se deben mantener sitios aptos para el anidamiento de estas abejas cerca de los cultivos, de manera que puedan desplazarse para polinizar estos. Es importante tomar en cuenta el impacto que tienen los cultivos en las poblaciones de abejas en cuanto a su acervo genético, ya que muchas veces los nidos quedan muy separados de otros y las nuevas colmenas muestran menor diversidad genética entre ellas (Fonseca et al., 2017). Debido a que la mayoría de nuevas colmenas dependen de la migración de un enjambre y material proveniente de una colmena madre, el aislamiento o traslado de nidos a zonas lejanas conlleva a un alto incremento en la endogamia (Vollet-Neto et al., 2018). Se ha documentado que la poca diversidad genética en abejas puede llevar a las poblaciones a no ser viables y no soportar los cambios del ambiente.
Un ejemplo claro de esto es el incremento significativo de machos diploides, los cuales confieren un peso extra para la colmena, además de reducir el potencial tamaño de obreras, todo esto debido a que originalmente correspondían a huevos depositados con la intención de generar obreras (Vollet-Neto et al., 2018). Por otra parte, es importante realizar estrategias de conservación y restauración de algunas áreas perturbadas para refugio de los polinizadores cuando no se tiene presente cultivos y así proteger los polinizadores (Giannini et al., 2017). Se ha reportado que cultivos con mayor diversidad de plantas ofrecen ambientes más adecuados para los polinizadores, manteniendo buenas poblaciones y beneficiando la producción (Badillo-Montaño et al., 2019).
Particularmente, una gran ventaja que poseen los meliponinos en los trópicos es que, a diferencia de sus variantes de zonas templadas, parece ser que aquellas especies con dietas relativamente más especializadas tienden a adaptarse mejor a ambientes urbanos (Lichtenberg et al., 2017), lo que lo implica que potencialmente se podrían utilizar especies más resilientes en la polinización de cultivos en comparación a utilizar otra tribu de abejas.
Las abejas sin aguijón de la Tribu Meliponini como bioindicadores
Los bioindicadores son una especie o un grupo de especies que se utilizan como medidas indirectas para evaluar cambios positivos o negativos en un ecosistema (Parmar et al., 2016). Las características que debe tener un bioindicador, con énfasis en los insecticidas son: a) facilidad para determinar los impactos biológicos y vigilar los impactos sinérgicos y antagónicos de varios contaminantes; b) facilidad para realizar el diagnóstico en etapas tempranas, así como los efectos nocivos de las toxinas o tóxicos para las plantas y los humanos; c) se pueda evaluar fácilmente, debido a la prevalencia; d) viables económicamente en comparación con otros sistemas de medición más especializados; e) alta riqueza, diversidad de especies; f) facilidad de ser observados y monitoreados; g) la presencia o ausencia proporciona información de la salud ambiental; h) tener fidelidad ecológica; e i) responder a los cambios de la estructura de los ecosistemas o de la calidad del ambiente (Reyes-Novelo et al., 2009; Baldi et al., 2014; Meléndez et al., 2015; Parmar et al., 2016; Nascimento et al., 2018).
Las abejas sin aguijón pueden utilizarse como bioindicadores ecológicos y ambientales porque se ven afectadas por cambios en el entorno natural, como son: la alteración y destrucción del hábitat, la fragmentación, la deforestación, competencia con especies exóticas y el cambio climático (Baldock, 2020); además, de que cumplen las siguientes características que las hace aptas para dicho fin según Reyes-Novelo et al. (2009): 1) La taxonomía del grupo es conocida y estable; es decir, que las especies pueden ser identificadas de manera confiable; 2) la biología y la forma de vida son conocidas; 3) son importantes en la estructura y funcionamiento de los ecosistemas; 4) se pueden observar, capturar y manipular fácilmente, sin poner en riesgo su conservación; 5) la distribución comprende diferentes hábitats; 6) son sensibles a la degradación y regeneración del hábitat en distintos grados; y 7) existen algunas especies de importancia económica.
En América Latina se ha estudiado cómo cambian sus poblaciones con la alteración de ambientes naturales, ya que algunas especies como las del género Melipona son muy sensibles a la deforestación; su presencia y densidad está determinada por la cobertura boscosa, según un estudio realizado en Rondonia, Brasil (Brown y Albrecht, 2001). La mayoría de especies de meliponinos anidan en cavidades, ya sea en troncos o en tierra y en estudios realizados en Colombia, la composición de las especies varía dependiendo de la alteración ambiental, por ejemplo, hay especies como Tetragonisca angustula (Latreille, 1811) y Tetragona perangulata (Cockerell, 1917) que se adaptan muy bien a entornos alterados, mientras que otras solo son abundantes en bosques secundarios o maduros como las distintas especies de Melipona (Nates-Parra et al., 2008). Esta evidencia respalda su potencial como indicadoras de alteración.
Se ha demostrado que su abundancia y la sobrevivencia de las colonias de abejas sin aguijón responden tanto a esta alteración ambiental como a la exposición a plaguicidas (Baldock, 2020). La exposición aguda a pesticidas como el imidacloprid, spinosad y sulfato de cobre afectan directa o indirectamente su supervivencia y la exposición crónica ocasiona malformaciones en el desarrollo larval muy severas que ocasionan la muerte, especialmente en las especies Partamona helleri (Friese, 1900) y Scaptotrigona xantorica (Moure, 1950) en un largo plazo (Araujo et al., 2019; Botina et al., 2020).
Un efecto similar se observó con clorpirifós en la especie Plebeia droyana (Holmberg, 1903), en la cual, además de los efectos ya mencionados, ocurrió una reversión de reinas a obreras, lo cual podría afectar el impedir la formación de los enjambres (Sponsler et al., 2019). Por lo anterior, la abundancia de colmenas por área y su diversidad podría correlacionarse, además de la alteración física del hábitat, con la exposición a plaguicidas y otras sustancias tóxicas. Adicionalmente se tienen que considerar a las abejas sin aguijón y otros polinizadores, en la regulación de la diversidad de productos agrícolas, ya que solo se utiliza a la abeja melífera para la evaluación tóxica básica y para el registro de estos productos (Barbosa et al., 2015).
Considerando lo anterior, es importante realizar estudios sobre exposición y acumulación de plaguicidas en las abejas sin aguijón, ya que al emplear solamente a la abeja melífera, se corre el riesgo de subestimar la acumulación de otros plaguicidas (Boyle et al., 2019), ya que algunas especies de abejas sin aguijón anidan en tierra, usan barro o resinas de ciertas plantas para sus nidos, por lo cual podrían estar más expuestas a algunos pesticidas que la abeja Apis mellifera L. (Linnaeus, 1758; Thompson, 2016; Rortais et al., 2017). Se han dado casos donde existe afectación a las abejas que viven en el suelo por neonicotinoides aplicados solamente en la cáscara de las semillas y otras rutas que no afectan a la abeja melífera. Por lo anterior, es necesario estudiar otros polinizadores, ya que estas rutas no son las mismas para cada grupo de abejas, ni les afectan de las mismas maneras (Sponsler et al., 2019).
Emplear a otras abejas como las de la Tribu Meliponini, podría también dar a conocer cuáles prácticas, formas de cultivar u otros métodos son más nocivos y cuáles de estas actividades requieren ser modificadas. Esto se está realizando en Europa, donde la Autoridad Europea en Seguridad Alimentaria (EFSA) está investigando para hacer una gestión de riesgo no solamente para los consumidores, sino para polinizadores nativos que incluya tanto pesticidas como otras amenazas (Rortais et al., 2017). Esto es un ejemplo de cómo se podría avanzar más en la sostenibilidad de nuestra producción, al emplear abejas de distintas especies como indicadoras de efectos de plaguicidas.
Para Apis mellifera ya existen métodos validados para el análisis químico de plaguicidas en el polen que han sido capaces de detectar hasta 26 plaguicidas y estos mismos, con adaptaciones, podrían ser aplicados para el polen que almacenan las abejas sin aguijón (De Oliveira et al., 2016). Es importante considerar, estos mismos métodos o una modificación de estos quizá se pueden utilizar para realizar análisis de contaminantes ambientales, a través de la matriz abeja, miel y polen (Baldi et al., 2014). Ya se ha detectado la presencia de neonicotinoides en Scaptotrigona aff. depilis (Moure, 1942) (De Souza et al., 2015). Asimismo, también se han detectado insecticidas organoclorados en miel y polen de Scaptotrigona mexicana en la región del Soconusco, Chiapas, México (Ruiz-Toledo et al., 2018).
Al analizar los resultados arriba mencionados, es probable que en México aún se siga usando el DDT a pesar de la prohibición. Los organoclorados pueden ingresar a la cadena alimentaria principalmente a través de productos grasos, pero también a través de productos no grasos como la miel, causando daños en la salud. Los estudios realizados por Ruiz-Toledo et al. (2018), muestran el uso de las abejas como bioindicadores de pesticidas organoclorados, lo cual representa un riesgo para las abejas y para la salud humana al consumir productos de abejas como la miel contaminada con estos compuestos, además de la presencia de un amplio espectro de organoclorados a pesar de su prohibición desde 2000, lo que indica que es necesario realizar más estudios sobre su procedencia por el impacto que estos tienen en la salud de los consumidores. Para este fin, las abejas sin aguijón podrían ser una valiosa herramienta que permitiría darle seguimiento al uso de estas sustancias.
Conclusiones
La demanda de alimentos en el mundo se incrementa cada día y una estrategia para asegurarla en América Latina es la conservación de las abejas sin aguijón, por el servicio de la polinización para la producción de semillas y frutos, ya que sin la ayuda de estos insectos no sería factible la producción agrícola, siendo necesaria su protección para continuar recibiendo ese servicio ecosistémico que beneficia al medioambiente, a la agricultura y a la humanidad.
De acuerdo con la revisión bibliográfica se obtuvieron registros de meliponinos y cultivos en solo diez países, encontrando 17 géneros, por lo que es necesario realizar más investigaciones para evaluar otros polinizadores en los agroecosistemas e invernaderos. Las abejas sin aguijón son bioindicadores de la salud de un ecosistema debido a que dan información sobre los impactos de la contaminación ambiental, que puede tener un efecto directo en la salud humana. Por otra parte, la conservación de las poblaciones de abejas puede dar información para desarrollar estrategias integrales y así contribuir a la seguridad alimentaria. Además, hacen falta más estudios sobre las abejas como bioindicadores, ya que la mayoría se centran en el impacto de estos en Apis mellifera, cuando las poblaciones más afectadas por los químicos que los componen son las abejas nativas.
