¿Qué son los fosfitos?

De acuerdo con ^{Havlin y Schlegel (2021}) los fosfitos (Phi) son una forma reducida de los fosfatos (Pi), derivados del ácido fosforoso ( H 3 PO 3 - ), que regularmente se combinan con cationes no metales como potasio, sodio, calcio o amonio. Los términos ‘fosfito’ o ‘fosfanato’ son utilizados en la literatura para referirse a las sales derivadas del ácido fosforoso (^{Thao y Yamakawa, 2009}; ^{Yáñez-Juárez et al., 2018}). La diferencia química entre fosfato ( H 2 PO 4 - ; Pi) y fosfito ( H 2 PO 3 - ; Phi); es un átomo de oxígeno el cual es sustituido por otro de hidrógeno (Figura 1) (^{Lovatt y Mikkelsen, 2006}, ^{Yáñez-Juárez et al., 2018}, ^{Fathi et al., 2021}).

Figura 1 Estructura del grupo fosfato (Pi) y fosfito (Phi) (^{Gómez-Merino y Trejo-Téllez, 2015}). 

Debido a su similitud estructural, los fosfitos son considerados como análogos de los fosfatos; en la actualidad es ampliamente aceptado el uso de los fosfitos por su acción en el control de fitoparásitos y como bioestimulante en plantas, sin embargo, es aún debatida su utilización como fuente de fósforo en la nutrición vegetal (^{Gómez-Merino y Trejo-Téllez, 2015}). Los fosfitos se comercializan como fertilizantes y fungicidas foliares, estos se encuentran dentro de la categoría toxicológica III, lo que implica que su uso en la agricultura es poco peligroso para el hombre, animales y ambiente (^{Barpen, 2004}). Existen en el mercado formulaciones disponibles del producto en asociación con otros nutrientes como potasio (K), calcio (Ca), boro (B), zinc (Zn) o manganeso (Mn) (^{Mixquititla-Casbis y Villegas-Torres, 2016}). El ácido fosforoso ( H 3 PO 3 - ) y sus sales contienen concentraciones más altas de P (39%) en relación con los fertilizantes tradicionales fosfatados (32% P) (^{Lovatt y Mikkelsen, 2006}).

Los Phi no pueden ser convertidos en Pi dentro de la planta, debido a la ausencia del gen ptxD, el cual está presente en muchas bacterias de suelo (^{Wu et al., 2018}); por lo tanto, no participan en las rutas bioquímicas, de tal manera que por ello se observan efectos negativos de estos sobre el metabolismo vegetal (^{Varadarajan et al., 2002}). No obstante, los Phi hacen más eficaz el uso de fungicidas específicos e incrementan las defensas de las plantas ante la posibilidad de infección de algún patógeno (^{Bettiol, 2006}; ^{Lovatt y Mikkelsen, 2006}).

Fosfitos en el control de fitopatógenos

Los fosfitos han sido ampliamente estudiados como una alternativa para el control de organismos fitoparásitos. Su eficacia se ha probado en contra de protozoarios, oomycetes, hongos, bacterias y nematodos. Los niveles de eficacia de los fosfitos en el control de organismos fitoparásitos varían dependiendo del ion unido al fosfito (fosfito de potasio, fosfito de calcio, entre otros), el método de aplicación (vía foliar o radical), el organismo fitopatógeno y la planta hospedante (^{Monsalve et al., 2012}; ^{Yáñez-Juárez et al., 2018}).

La efectividad de los fosfitos en el control de fitopatógenos ocurre mediante vía directa o indirecta (Figura 2). En la primera, el ion fosfito al entrar en contacto con los organismos fitopatógenos, afecta su crecimiento y reproducción, al influir en la expresión de genes que codifican la síntesis de compuestos indispensables en la estructura y fisiología celular. Por ejemplo, en oomycetes, la aplicación de fosfitos inhibe la fosforilación oxidativa del metabolismo, en el micelio inhiben el crecimiento y cambian la composición de la superficie, incrementan la actividad de la ruta de las pentosas fosfato e inhiben enzimas reguladas alostéricamente por el fosfato (^{Yáñez-Juárez et al., 2018}; ^{García-Velasco et al., 2020}).

La vía indirecta está relacionada con el incremento en la resistencia de la planta. El fosfito ha sido considerado como un bioestimulador de la resistencia sistémica adquirida (SAR), al entrar a las células del tejido vegetal, activa mecanismos bioquímicos y estructurales de defensa (producción de polisacáridos, fitoalexinas o proteínas relacionadas con la patogénesis ‘PR’) que restringen la penetración y supervivencia de los patógenos (^{Monsalve et al., 2012}; ^{Yáñez-Juárez et al., 2018}).

^{Wong et al. (2009}) compararon el efecto del ion fosfito y el ion fosfato sobre el crecimiento de Phytophtora cinnamomi in vitro y comprobaron la susceptibilidad de los microorganismos al ion fosfito, no así al ion fosfato. ^{Mogollón y Castaño (2012}) demostraron la reducción del número y tamaño de colonias y porcentaje de germinación de Mycosphaerella fijiensis en medio de cultivo Agar V8 al aplicar una concentración de 27 ml L^-1 de fosfito de potasio. Por su parte, ^{Hofgaard et al. (2010}) obtuvieron disminuciones de 60, 80 y 90% en el crecimiento del micelio de Fusarium culmorum, Fusarium graminearum y Microdochium majus respectivamente, con 10 µl ml^-1 de fosfito de potasio.

Figura 2 Modo de acción de los fosfitos, representación esquemática (^{Yáñez-Juárez et al., 2018}). 

^{King et al. (2010}) demostraron que existía una modificación inducida por fosfito de potasio en la expresión de genes que codifican la síntesis de proteínas que constituyen la pared celular y el citoesqueleto de Phytophtora cinnamomi, lo que originó rompimientos en la pared celular y distorsiones en las hifas. ^{Amiri y Bompiex (2011}) concluyeron que había un porcentaje de germinación del 53 y de 0% de conidios de Penicillium expansum en medio malta dextrosa agar, cuando se aplicaron 2 mg L^-1 de Phi y calentando el medio a 20 y 50 °C, respectivamente. Por otra parte, ^{Cerioni et al. (2013}) mostraron que concentraciones de 229, 334, 360, 469, 498 y 580 mg L^-1 de Phi, inhibían la germinación de conidios de Penicillium digitatum en medios de cultivo papa dextrosa agar (PDA).

^{Araujo et al. (2010}) evaluaron la eficacia del fosfito de potasio en el control de Colletotrichum gloeosporoides, causante de la enfermedad de mancha foliar de glomerella en Malus domestica, mediante experimentos in vivo e in vitro. Demostraron que la adición de fosfitos interfiere el desarrollo micelial, lo que redujo la severidad de la enfermedad en hojas hasta un 62% en los experimentos in vivo, mientras que in vitro se redujo el diámetro de la colonia hasta 94%.

En cuanto a la vía indirecta, los fosfitos son capaces de activar los mecanismos de defensa naturales de las plantas mediante la producción de fitoalexinas, proteínas PR (relacionadas con la patogenia) y polisacáridos estructurales. Esta activación puede ocurrir debido a la alta movilidad de los fosfitos, los cuales son rápidamente absorbidos vía radical o foliar (^{Daniel y Guest, 2005}; ^{Ribeiro-Chagas et al., 2020}).

^{Wu et al. (2018}) demostraron cambios significativos en la metabolómica de las hojas de papa (Solanum tuberosum L.) al entrar en contacto con aplicaciones de Phi, encontraron cambios en la concentración de productos intermediarios del metabolismo de azúcares, así como del ciclo del ácido cítrico. Los grupos de varios azúcares eran menores, probablemente debido a la interferencia del Phi en las reacciones de fosforilación que podrían influir en el grupo de monosacáridos fosforilados, que afectan los niveles de azúcares libres y la acumulación de almidón. Asimismo, las aplicaciones de Phi están asociadas con niveles más altos de los componentes de la ruta de los fenilpropanoides, como el ácido clorogénico, el ácido cafeico y el ácido salicílico, compuestos que son componentes esenciales en los mecanismos de defensa de las plantas (Figura 3).

Figura 3 Principales metabolitos identificados en la metabolómica de muestras de hojas de papa y alteración en su abundancia en las plantas tratadas con Phi. Destacados en cuadrados amarillos están los metabolitos que muestran un aumento de más de 1.3 veces en abundancia en las plantas tratadas con Phi, mientras que en cuadrados azules están los que muestran una disminución de más de 1.3 veces en abundancia. Los metabolitos en cuadrados blancos fueron identificados pero su abundancia no cambió en las plantas tratadas con Phi en comparación con los controles (^{Wu et al., 2018}). 

Sin embargo, los reportes comparativos de la eficacia en el control entre fosfitos y fungicidas convencionales indican que los primeros son menos eficaces y no los pueden sustituir por completo, pero su integración como parte de un programa de manejo integrado permite disminuir el uso de fungicidas y reducir la posibilidad de generar resistencia por los organismos (^{Liljeroth et al., 2016}). ^{Silva et al. (2013}) encontraron una disminución significativa en el área bajo la curva de progresión de la enfermedad causada por Peronospora manshurica con aplicaciones de acibenzolar S-metil y fosfitos en soya (Glycine max).

^{Da Silva Neves y Blum (2014}) reportaron que aplicaciones de mezclas de los fungicidas piraclostrobina + epoxiconazol, tiofanato de metilo + flutriafol y tebuconazol, junto con aplicaciones de fosfito de potasio reducen la severidad de Phakopsora pachyrhizi en soya. Ribero-Chagas et al. (2020) mencionan que con aplicaciones de fosfitos con ciproconazol, es posible controlar la incidencia de Curvularia sp. En el híbrido 30F53YH de maíz (Zea mays L.).

^{Jackson et al. (2000}) reportaron una restricción en el desarrollo de lesiones causadas por P. cinnamomi en tejidos de Eucalyptus marginata, debido a un incremento significativo de las enzimas 4-coumarato coenzima A ligasa y deshidrogenasa de alcohol cinnamil y de fenoles solubles. ^{Olivieri et al. (2012}) reportaron incrementos en el contenido de pectinas en tejidos de la peridermis y corteza de tubérculos de papa tratadas con fosfito de potasio, lo que mejoró la resistencia a ataques microbiológicos. Por otra parte, ^{Eshraghi et al. (2011}) mostraron que plántulas de Arabidopsis thaliana inoculadas con P. cinnamomi tratadas con fosfito de potasio, presentan un incremento en la producción de calosa y de peróxido de hidrógeno (H₂O₂) en las células infectadas.

Uso de fosfitos como fuente de fósforo

La forma convencional de absorción de P por las plantas son los fosfatos. Actualmente existen varios productos químicos de uso agrícola, que han sido presentados como fertilizantes para suplemento de P principalmente vía foliar, que utilizan como fuente primaria de este elemento formas reducidas como fosfitos de K o Ca entre otros; no obstante, estudios sobre este efecto fertilizante apuntan a una baja o nula acción (^{Bertsch et al., 2009}). ^{Thao et al. (2008}) concluyeron que el fosfito de potasio aplicado vía foliar o radical, no provee nutrición a plantas de espinaca (Spinacia oleracea L.), por el contrario, inhibió severamente el crecimiento de raíces en plantas con deficiencia de fosfato, incluso con niveles bajos de aplicaciones foliares de fosfitos.

^{Thao y Yamakawa (2009}) son tajantes al mencionar que los fosfitos no son fertilizantes y no tienen ningún efecto beneficioso sobre el crecimiento de las plantas sanas, por lo que no deberían de ser comercializados como tales. ^{Thao et al. (2009)} investigaron el efecto de los fosfitos en relación con los fosfatos sobre el crecimiento y calidad de lechuga (Lactuca sativa L.) y demostraron que la adición de fosfitos no mejoró el crecimiento o la calidad de las plantas. ^{Bertsch et al. (2009}) estudiaron la capacidad de los fosfitos para suplir las necesidades de P en lechuga (Lactuca sativa L.), jitomate (Solanum lycopersicum) y plátano (Musa × paradisiaca) y demostraron que el P en forma de fosfito, no es utilizable por la planta para llenar sus necesidades de P y tienden a causar daño, y que en condiciones de deficiencia del P, los fosfitos vía raíz no contribuyeron al crecimiento de los cultivos, sino que intensificaron el deterioro del follaje y de la raíz.

Estos resultados difieren con los de investigaciones que describen que el uso de los fosfitos en la agricultura como fuente de fertilización fosfatada, puede ocurrir si los fosfitos entran en contacto con microorganismos que tienen la capacidad de oxidarlos a fosfatos (^{McDonald et al., 2001}; ^{Manna et al., 2016}). Varias especies de Bacillus pueden oxidar el fosfito e hipofosfito (H₂PO₂) a fosfato. Además, se ha reportado que varias cepas de laboratorio comunes, incluida Escherichia coli, son capaces de oxidar los fosfitos. La oxidación microbiana del fosfito es posible gracias a la acción de la enzima fosfito deshidrogenasa (PTDH) (Figura 4) (^{Relyea y Van der Donk, 2005}).

Figura 4 Ecuación de oxidación de fosfito a fosfato mediante la enzima PTDH (^{Relyea y Van der Donk, 2005}). 

^{Lovatt (1999}) reportó incrementos en el rendimiento de naranja (Citrus × sinensis) al realizar aplicaciones foliares de fosfito, con base en el número de frutos cosechados por árbol. De forma similar, ^{Albrigo (1999}) encontró efectos positivos en el número de flores, rendimiento y sólidos solubles totales en frutos de naranja después de una aspersión foliar. ^{Bertsch et al. (2009}) indican que concentraciones de fosfito + fosfato promovieron una mayor absorción total de P en los cultivos de lechuga, jitomate y plátano; sin embargo, no identificaron la forma química en que se encuentra el P dentro de la planta.

^{Estrada-Ortiz et al. (2011}) demostraron que, en etapa de fructificación, la adición de 30% del P total como fosfito, estimuló el metabolismo de fresa (Fragaria × ananassa Duch.), incrementándose las concentraciones de clorofilas a, b y totales, de aminoácidos y de proteínas. De igual manera, ^{Estrada et al. (2012)} mostraron en cultivo de lechuga que aplicaciones de fosfito de hasta 0.5 meq L^-1 de solución nutritiva favorecieron la acumulación de N, P y K en las raíces y estimularon la acumulación de clorofilas a, b y totales en hojas, sin afectar la ganancia de materia seca de la planta.

^{Lovatt y Mikkelsen (2006}) afirmaron que los efectos negativos en el crecimiento de las plantas son el resultado de un uso inapropiado de los fosfitos, como fuente primaria de P o con aplicaciones en cantidades excesivas. Ya que el fosfito es químicamente diferente al fosfato, estas diferencias deben ser tomadas en consideración para evitar efectos fitotóxicos.

Conclusiones

Esta ampliamente aceptado el uso de los fosfitos como fungicidas o bioestimuladores de la resistencia sistémica adquirida de plantas, para evitar la incidencia de organismos fitoparásitos. El modo de acción directa ayuda especialmente contra oomycetes, además de hongos, bacterias, protozoarios y nemátodos. Por otra parte, la aplicación de los fosfitos en los cultivos promueve una mejora en el sistema de defensa de las plantas y se incrementan las cantidades de polisacáridos estructurales, de proteínas PR y de fitoalexinas. Si bien los fosfitos por si mismos son menos eficaces en el control de fitoparásitos, se pueden incluir en el control integral de enfermedades, para reducir en mayor medida la incidencia en cultivos.

Es aún debatida la capacidad fertilizante de los fosfitos, si bien estos pueden ser absorbidos vía foliar o radical, y pueden ser transportados vía xilema o floema, no pueden ser utilizados como una forma directa de nutrición fosfatada y por lo tanto, no pueden ser sustitutos directos de los fertilizantes fosfatados. Sin embargo, la capacidad de los microorganismos del suelo de oxidar los fosfitos a fosfatos abre una posibilidad de que estos puedan ser aplicados como fuente de fertilización complementaria a los fertilizantes fosfatados. Hay que considerar también, que existen estudios que avalan la eficacia de los fosfitos como una fuente parcial de fertilización. Es necesario continuar con la investigación sobre la eficacia de aplicar fosfitos como una fuente de fertilización complementaria en la agricultura intensiva.