Introducción

El maíz es una gramínea de importancia económica y amplia variabilidad genética y morfológica, se produce en todas las regiones agroecológicas de México. Lo cual favorece que este cultivo sea atacado por una amplia diversidad de insectos plaga en las regiones tropicales y subtropicales como el noreste de México, en donde destaca Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) o gusano cogollero (^{Fernández et al., 2013}; ^{Yáñez et al., 2019}). Este insecto, en estado larval consume principalmente tejido foliar en desarrollo, lo que disminuye el área fotosintética de la planta y en consecuencia el rendimiento de grano (^{Neves et al., 2020}; ^{Obok et al., 2021}).

Debido a lo anterior, se utilizan principalmente insecticidas sintéticos para su control (^{Burtet et al., 2017}), lo que puede provocar resistencia en el insecto, eliminación de especies no objetivo (^{Neves et al., 2020}) y contaminación ambiental (^{Guo et al., 2020}). Una alternativa para disminuir estos riesgos es la utilización de cultivares tolerantes al daño foliar provocado por S. frugiperda (^{Smith y Clement, 2011}). Para la obtención de dichos cultivares mediante mejoramiento genético, se requiere identificar y disponer de germoplasma base con adaptación a condiciones agroecológicas específicas (^{Fuentes et al., 1998}).

Las regiones agrícolas productoras de maíz en Tamaulipas, como ocurre en gran parte del mundo, debido al cambio climático (^{Yujie et al., 2021}), presentan restricción de humedad, temperaturas extremas y un período de canícula interestival, donde la temperatura supera los 40 °C (^{Castro et al., 2013}). Lo que provoca disminución del ciclo de crecimiento en el cultivo (^{Luna et al., 2005}), generando la necesidad de utilizar cultivares con precocidad alta (^{Pecina-Martínez et al., 2009}), entre 50 y 70 días a floración, primavera-verano (PV) y otoño-invierno (OI), respectivamente.

La precocidad en el maíz se estima mediante los días desde la siembra a floración masculina y femenina (^{García et al., 2020}). Esta se relaciona con eficiencia fotosintética alta, distribución adecuada de asimilados, altura de planta menor (^{Dos Santos et al., 2019}) e índice de cosecha alto (^{Coutiño-Estrada et al., 2014}). Por lo cual, dentro de un programa de mejoramiento genético para la tolerancia del maíz al daño de S. frugiperda en el trópico seco, es conveniente utilizar la precocidad como criterio complementario de selección y evaluación (^{Preciado et al., 2002}).

Sin embargo, se considera que cultivares precoces presentan menor rendimiento que los tardíos, por esto, es necesario caracterizar en el germoplasma base, las relaciones específicas entre la precocidad y el rendimiento de grano, y conocer los efectos genéticos que controlan la expresión de la variación en la precocidad (^{Dzib-Aguilar et al., 2011}). Las poblaciones nativas del centro y sur de Tamaulipas, además de variabilidad amplia, poseen potencial de rendimiento alto, precocidad y adaptación a condiciones ambientales restrictivas (^{Pecina et al., 2011}), ya que se han desarrollado en los ambientes anteriormente descritos (^{González-Martínez et al., 2020}).

Por otra parte, para conocer de manera integral la acción génica que controla la variación del germoplasma base, se debe de realizar una evaluación fenotípica y genotípica, utilizando características que favorezcan la adaptación a las regiones agroecológicas específicas de interés (^{Ertiro et al., 2017}). En este sentido existen herramientas que ayudan a conocer los componentes genéticos que controlan la variación fenotípica de las poblaciones de maíz, lo que permite seleccionar el método de mejoramiento más apropiado (^{González et al., 2016}; ^{Ferreira et al., 2020}).

Los diseños dialélicos se definen como un conjunto de cruzamientos simples entre un grupo de n progenitores (^{Sánchez-Ramírez et al., 2017}), permiten estimar los efectos de aptitud combinatoria general (ACG) y específica (ACE), efectos recíprocos, maternos y no maternos (^{Griffing, 1956}; ^{Ramírez-Díaz et al., 2019}). La proporción relativa de la suma de cuadrados de efectos recíprocos, ACG y ACE en relación con la suma de cuadrados de cruzas, indica la proporción de influencia de cada tipo de acción génica sobre la variación del germoplasma evaluado, donde la ACG es asociada a efectos aditivos, mientras que los efectos no aditivos se asocian a efectos de ACE y recíprocos, estos últimos son resultado de efectos maternos y no maternos (^{Hernández y De León, 2021}).

La expresión de la variación en los días a floración del maíz depende principalmente de efectos de ACG y ACE (^{De la Cruz et al., 2003}; ^{García et al., 2020}), también existe influencia de efectos recíprocos (^{Cervantes-Ortiz et al., 2018}) pero existe poca o nula información sobre la proporción de estos, debidos a efectos maternos y no maternos (^{Issa et al., 2018}).

Se reconoce que el nivel de diversidad genética de los progenitores influye en la expresión de los efectos recíprocos (^{de la Cruz et al., 2003}; ^{Sánchez-Ramírez et al., 2017}), por lo que es necesario establecer, este tipo de parámetros de manera específica, para cada población o grupo de poblaciones a utilizar como germoplasma base de mejoramiento. Con base en lo anterior, el objetivo fue determinar la acción génica que controla la variación de la precocidad de poblaciones de maíz nativo de Tamaulipas y la relación de la precocidad con el rendimiento de grano.

Materiales y métodos

Resultados y discusión

El análisis estadístico mostró significancia (p< 0.05) entre ambientes y entre cultivares para la floración masculina y femenina; de manera contraria, no existió interacción significativa (p≥ 0.05) para ambiente × cultivar (Cuadro 2). Lo anterior demuestra que las condiciones ambientales diferenciales determinadas por la combinación ciclo agrícola y estrategia de manejo de S. frugiperda, tuvieron un efecto similar para la expresión de los días floración de cada uno de los cultivares evaluados; es decir, los cultivares presentaron una respuesta similar a los cambios ambientales determinados por la combinación de ciclo agrícola y estrategia de manejo de S. frugiperda.

No se observaron efectos significativos de ACG para las variables evaluadas y tampoco existió significancia estadística para la interacción de ACG × ambiente (Cuadro 2). De manera contraria, existieron efectos significativos de ACE, recíprocos y maternos para ambas variables evaluadas, el efecto significativo de la ACE indica que dentro del germoplasma evaluado existe variabilidad para la expresión génica de la floración masculina y femenina debida a efectos no aditivos (^{García et al., 2020}).

La significancia para efectos recíprocos mostró que el promedio de los días a floración masculina y femenina de la cruza directa (i, j) sea diferente al de la cruza inversa (j, i) para al menos un par de progenitores (i, j), por lo que, se debe considerar específicamente las poblaciones que se desempeñan como progenitor femenino o masculino (^{Núñez-Terrones et al., 2019}). Esto fue resultado de efectos maternos significativos, lo que indica que la expresión de la floración femenina y masculina en estas cruzas fue controlada por genes citoplasmáticos (^{Mahgoub, 2011}).

La expresión de la variación entre los cultivares evaluados se explica en 52.91% para floración masculina y 44.75% para floración femenina por efectos de ACE (Cuadro 2), mientras que 38.22% de la variación de la floración masculina entre cultivares y 42.74% para floración femenina fue debida a efectos recíprocos (Cuadro 2). Lo que indica que los efectos no aditivos fueron más importantes en la expresión de la variación genética, tanto para floración masculina como femenina; es decir, que la cantidad observada de días transcurridos desde la siembra a floración en las cruzas se debe en mayor parte a efectos de dominancia o no aditivos y esto puede ser debido a la divergencia genética entre las poblaciones para estas variables (^{De la Cruz et al., 2003}).

Por lo anterior, el mejoramiento de la precocidad en estas poblaciones se debe realizar a través de procesos de selección recíproca recurrente o hibridación (^{Rodríguez et al., 2020}) y la formación de una cruza en particular debe considerar específicamente las líneas que fungirán como progenitor femenino o masculino (^{Núñez-Terrones et al., 2019}). Para floración masculina las cruzas TML₃S₃×VHA y Cam×VHA presentaron ACE significativa con un estimador negativo (Cuadro 3), lo que indica que presentaron menos días a floración masculina, que lo esperado de acuerdo con la ACG de las poblaciones que participaron como progenitores (^{Mahgoub, 2011}), con un promedio de 63.4 y 63.7 días respectivamente (Cuadro 4).

De igual manera, para los días a floración femenina la cruza TGL₂S₃×PWL₆S₃ presentó ACE significativa con un estimador negativo (Cuadro 3) con un promedio de 65 días (Cuadro 4). Tomando en cuenta lo anterior y considerando la ausencia de efectos de ACG en este germoplasma (Cuadro 2), se puede considerar que este comportamiento se debe a una baja acumulación de genes aditivos para floración masculina y femenina en estas cruzas, con predominancia de los progenitores con expresión de sobre dominancia para estas variables, donde se demuestra la existencia de interacción alélica (ACE) en la progenie evaluada (^{Gutiérrez et al., 2002}).

De esta manera, se observó que las cruzas con ACE significativa presentaron menor número de días a floración masculina y femenina en comparación a sus progenitores (Cuadro 4). Lo cual, concuerda con lo establecido por de la ^{Cruz et al. (2003)}, quienes señalan, que de manera general el desarrollo de las cruzas es más rápido que el de sus progenitores; debido principalmente al vigor híbrido o heterosis lo que favorece tasas de desarrollo y crecimiento altas en comparación a sus progenitores. Las diferencias mostradas para la floración masculina y femenina entre las cruzas evaluadas pueden ser indicativo de diversidad genética entre las poblaciones progenitoras, como lo señalaron ^{Guillén-De la Cruz et al. (2009)}.

Para floración masculina las cruzas PWL₁S₃×VHA, TML₃S₃×PWL₆S₃ y Cam×VHA mostraron efectos recíprocos significativos y para floración femenina PWL₁S₃×TGL₂S₃, TGL₂S₃×PWL₆S₃, TGL₂S₃×VHA y TML₃S₃×PWL₆S₃ (Cuadro 5). Lo anterior significa que la cruza directa es diferente a la recíproca (^{Picón-Rico et al., 2018}) y se comprueba en el Cuadro 4, donde se puede observar que entre cruzas directas y recíprocas existen diferencias de 3.2, 3 y 2.8 días respectivamente, para floración masculina y para floración femenina de 2, 2, 2.5 y 2.3 días (Cuadro 4).

Tomando en cuenta todo lo anterior, para floración masculina y femenina sobresale VHA×Cam con 62.4 y 65.2 días respectivamente, valores menores a la media general menos la desviación estándar (Cuadro 4). Demostrando una precocidad mayor, característica favorable para su adaptación a ciclos de crecimiento corto (^{Luna et al., 2005}), como los que se presentan en la mayoría de las regiones agroecológicas de Tamaulipas (^{Pecina-Martínez et al., 2009}).

Se determinaron efectos maternos significativos en los progenitores PWL₆S₃ y VHA, el primero con un estimador positivo y el segundo con estimador negativo; tanto para floración masculina, como para femenina (Cuadro 6). Lo anterior, indica que algunas de las cruzas que tuvieron como progenitor materno a VHA, presentaron un número menor de días a floración en comparación con sus cruzas recíprocas; como se observó en PWL₁S₃×VHA y Cam×VHA con 66.3 y 64.9 días a floración masculina respectivamente, mientras que VHA×PWL₁S₃ y VHA×Cam registraron 63.1 y 62.4 días respectivamente (Cuadro 4 y 5).

De manera contraria, cuando PWL₆S₃ fue progenitor materno, al menos una cruza tuvo mayor número de días a floración masculina y femenina en comparación con la cruza donde esta población participó como progenitor paterno. Ejemplo de ello es PWL₆S₃×TML₃S₃ con 65.4 y 67.5 días a floración masculina y femenina respectivamente, en comparación a TML₃S₃×PWL₆S₃ con 62.5 y 65.2 días (Cuadro 4). Lo anterior, demuestra que la variación de la expresión de la floración masculina y femenina es controlada por herencia citoplasmática o extranuclear (^{Sánchez-Ramírez et al., 2017}), lo cual debe ser tomado en consideración al definir el orden de los progenitores en los cruzamientos a realizar (^{Andrio-Enríquez et al., 2015}).

Cuando se consideraron los cuatro ambientes evaluados, no se observó correlación significativa (p> 0.05) entre el rendimiento de grano por planta y los días a floración masculina y femenina (Cuadro 7). Este mismo resultado, se observó en el ciclo agrícola OI, en ambas estrategias de manejo de S. frugiperda y en el ciclo PV solamente con aplicación de benzoato de emamectina.

De manera contraria, en el ciclo agrícola PV cuando no se aplicó insecticida para S. frugiperda, se observó una correlación significativa y positiva del rendimiento de grano por planta con floración masculina y femenina (Cuadro 7), esto indica que los cultivares más precoces presentaron un mayor rendimiento de grano por planta. Lo anterior, se debe a que el ciclo PV presenta condiciones ambientales de mayor temperatura al inicio del ciclo de crecimiento en comparación al ciclo agrícola OI (^{González et al., 2016}; ^{Reyes, 2017}a), lo que reduce, la duración del periodo de crecimiento (^{Ruiz-Corral et al., 2002}; ^{Kalimuthu et al., 2015}), favoreciendo el desarrollo y crecimiento de cultivares precoces (^{Luna et al., 2005}).

En este ciclo agrícola se ha reportado una mayor incidencia de S. frugiperda en comparación al ciclo OI (^{Cantú et al., 2010}; ^{Peterson et al., 2017}) y en este estudio cuando no se aplicó insecticida existió un mayor daño foliar promedio provocado por S. frugiperda, 2.96 en escala de 0 a 5, en comparación al ciclo agrícola OI sin aplicación de insecticida de 1.81 y con aplicación de insecticida en ambos ciclos sin daño foliar aparente (datos no presentados), lo que permite inferir que los cultivares de mayor precocidad tienen mejor adaptación a condiciones ambientales con presencia de plagas y temperatura alta.

Conclusiones

La variabilidad para floración masculina y femenina entre cultivares, es explicada principalmente por aptitud combinatoria específica y efectos recíprocos; estos últimos, son resultado de efectos maternos. La precocidad observada en las cruzas TML₃S₃×VHA, Cam×VHA y TGL₂S₃×PWL₆S₃ muestra herencia citoplasmática. En ambientes restrictivos de temperatura alta y presencia de S. frugiperda los cultivares precoces presentan mayor rendimiento de grano.