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Revista mexicana de ciencias pecuarias

versión On-line ISSN 2448-6698versión impresa ISSN 2007-1124

Rev. mex. de cienc. pecuarias vol.9 no.3 Mérida jul./sep. 2018

https://doi.org/10.22319/rmcp.v9i3.4599 

Notas de investigación

Prevalencia de anticuerpos contra diarrea viral bovina en vacas no vacunadas en los estados de Puebla, Tabasco y Veracruz, México

Prevalence of antibodies against bovine viral diarrhea in non-vaccinated cows from the States of Puebla, Tabasco and Veracruz, Mexico

Jorge Víctor Rosete Fernándeza 

Ángel Ríos Utrerab  * 

Juan Prisciliano Zárate Martínezb 

Sara Olazarán Jenkinsa 

Lorenzo Granados Zuritac 

Abraham Fragoso Islasa 

Víctor Manuel Banda Ruizd 

Guadalupe Asunción Socci Escatelld 

aSitio Experimental Las Margaritas, CIRGOC, INIFAP, México.

bCampo Experimental La Posta, CIRGOC, INIFAP. Kilómetro 22.5 carretera federal Veracruz-Córdoba, Teléfono: 229 262 2200. Paso del Toro, Medellín, Veracruz, México.

cCampo Experimental Huimanguillo, CIRGOC, INIFAP, México.

dCentro Nacional de Investigación Disciplinaria en Microbiología Animal, INIFAP, México.


Resumen:

La prevalencia (PRE) de anticuerpos contra diarrea viral bovina (DVB) se determinó en 421 vacas de 24 ranchos ubicados en 11 municipios de los estados de Puebla, Veracruz y Tabasco, México. Adicionalmente, se evaluó la influencia de anticuerpos contra DVB sobre la tasa de gestación (TG). Antes del estudio, los hatos nunca fueron vacunados contra DVB. Se obtuvieron muestras de sangre de cada vaca dos veces, con un intervalo de 3.5 a 4.0 meses. La presencia de anticuerpos se determinó mediante la técnica de ELISA. Al primer muestreo, Puebla (51.4 %) y Tabasco (49.7 %) presentaron menor PRE (P<0.01) que Veracruz (76.2 %); sin embargo, al segundo muestreo, los tres estados presentaron diferentes (P<0.05) PRE: 31.1, 54.6 y 76.0 %, respectivamente. Al primer muestreo, la PRE varió de 25.0 a 85.0 % entre municipios, mientras que al segundo varió de 15.0 a 85.9 %. Al primer muestreo, la PRE varió de 9.1 a 95.0 % entre ranchos, mientras que al segundo varió de 5.0 a 95.0 %. La TG de las vacas sin anticuerpos contra DVB fue similar (P>0.05) a la de las vacas con anticuerpos (57.3 vs 53.5 %). En conclusión, 1) Veracruz presentó mayor PRE que Puebla y Tabasco; 2) el 100 % de los hatos presentaron anticuerpos contra DVB, lo que sugiere que el virus de la DVB está ampliamente distribuido en los tres estados; 3) existió una gran variación en la PRE entre ranchos y entre municipios, siendo ésta cercana a 100 % en varios casos; y 4) la presencia de anticuerpos contra DVB no influyó la tasa de gestación.

Palabras clave: Diarrea viral bovina; Prevalencia; Anticuerpos; Fertilidad; Vacas; Trópico

Abstract:

The prevalence (PRE) of antibodies against bovine viral diarrhea (BVD) was determined in 421 cows from 24 herds located in 11 Municipalities of the States of Puebla, Tabasco and Veracruz, Mexico. In addition, the influence of the presence of antibodies against bovine viral diarrhea on pregnancy rate (PR) was evaluated. Before the study, the herds were never vaccinated against BVD. Blood samples were taken from each cow twice, with an interval of 3.5 to 4.0 mo. The presence of antibodies was determined with the ELISA test. At the first sampling, Puebla (51.4 %) and Tabasco (49.7 %) showed lower PRE (P<0.01) than Veracruz (76.2 %); however, at the second sampling, the three States showed different (P<0.05) PRE: 31.1, 54.6 and 76.0 %, respectively. At the first sampling, PRE varied from 25.0 to 85.0 % between municipalities, while at the second sampling it varied from 15.0 to 85.9 %. At the first sampling, PRE varied from 9.1 to 95.0 % between herds, while at the second sampling it varied from 5.0 to 95.0 %. The PR of cows without antibodies against BVD was similar (P>0.05) to that of cows with antibodies (57.3 vs 53.5 %). In conclusion, 1) Veracruz showed higher PRE than Puebla and Tabasco; 2) All the herds had antibodies against BVD, suggesting that the BVD virus is amply distributed in the three States; 3) A great variation existed between herds and between municipalities, with PRE being close to 100 % in several cases; 4) The presence of antibodies against BVD did not influence pregnancy rate.

Key words: Bovine viral diarrhea; Prevalence; Antibodies; Fertility; Cows; Tropics

La eficiencia reproductiva de las vacas es uno de los aspectos más importantes que se deben considerar con el fin de aumentar la producción pecuaria. Ésta está determinada por factores genéticos, biológicos y ambientales. El genético es el más difícil de mejorar, debido a que las características relacionadas con la eficiencia reproductiva presentan baja heredabilidad1,2, provocando que el progreso de la eficiencia reproductiva sea lento a través de la selección. Sin embargo, los factores como la alimentación y la sanidad, son más rápidos de mejorar. Desde el punto de vista sanitario, existe un gran número de enfermedades que afectan de manera significativa la fertilidad de la hembra bovina, entre las que se encuentra la diarrea viral bovina (DVB). Los estudios disponibles en la literatura sugieren que la DVB tiene una distribución mundial3,4. La patogenia y epidemiología de esta enfermedad fue ampliamente descrita por Lanyon y Reichel5.

En México, el estudio con una mayor amplitud geográfica es el realizado por Suzan et al6, abarcando 12 entidades federativas; sin embargo, es probable que el estudio con un mayor número de animales (n= 4,487) sea el realizado por Milián-Suazo et al7, aunque este último también incluyó un número importante de entidades federativas. La prevalencia promedio de estos dos estudios fue 69.5 y 69.0 %, respectivamente, observándose que ambos estudios reportaron prácticamente la misma prevalencia de DVB. Estos dos estudios, aunados a otros estudios realizados en México8-13, suman un total de 24 entidades federativas, indicando que el virus también se encuentra ampliamente distribuido en nuestro país. Sin embargo, la literatura científica indica que, al parecer, aún existen ocho entidades federativas (Baja California Sur, Colima, Nayarit, Puebla, Quintana Roo, Tabasco, Tlaxcala, Zacatecas) en las cuales se desconoce formalmente a través de artículos científicos, la prevalencia de anticuerpos contra el virus de la DVB. Por lo tanto, debido a las pérdidas económicas que causa dicha enfermedad14, el conocimiento de este tipo de información es fundamental para, al menos, promover la implementación de programas de buenas prácticas en producción y sanidad animal. El objetivo del presente trabajo fue determinar la prevalencia de anticuerpos contra el virus de la DVB en vacas de los estados de Puebla, Tabasco y Veracruz, así como determinar si la presencia de anticuerpos influye la tasa de gestación. Un objetivo secundario fue realizar una revisión de las prevalencias obtenidas en México, con el fin de estimar el nivel global de prevalencia y usarlo como referencia.

El trabajo se realizó en 24 ranchos ganaderos: 11 ubicados en cinco municipios del estado de Puebla; 7 ubicados en tres municipios del estado de Veracruz; y 6 ubicados en tres municipios del estado de Tabasco.

El estudio se realizó con vacas híbridas (Bos taurus x Bos indicus) principalmente (n= 401); sin embargo, también hubo algunas vacas Brahman puras (n= 20). Debido a restricciones económicas, y a que se ha demostrado que la mayor prevalencia de anticuerpos contra DVB se presenta en vacas en comparación con becerros y vaquillas3, este estudio solo incluyó vacas adultas. Las vacas no presentaban signos clínicos de enfermedad.

Las vacas se mantuvieron en pastoreo rotacional, estaban oficialmente libres de brucelosis y tuberculosis y nunca habían sido vacunadas contra DVB. Se evaluaron reproductivamente por medio de ultrasonografía del útero y ovarios, con el fin de identificar vacas gestantes y no gestantes, excepto en los ranchos del estado de Tabasco, en los que no fue posible realizar dicha evaluación.

Considerando un hato con 100 vientres en promedio, se seleccionó al azar una muestra representativa del 20 % de las vacas, antes del primer muestreo, muestreando las mismas en el segundo muestreo. El tamaño de muestra se calculó mediante la fórmula: TM= (TP/2.25) x (Nc-Fe), donde: TM= tamaño de muestra, TP= tamaño de la población estudiada, 2.25= constante, Nc= nivel de confianza para inferir sobre la población, y Fe= frecuencia esperada15. Esta fórmula se adaptó considerando que la población en este caso fue de tamaño conocido (100 vientres por hato), con una frecuencia esperada de 0.50 y un nivel de confianza del 0.95 (P<0.05). Aplicando la fórmula, se tuvo un tamaño de muestra de 20 animales: TM= (100/2.25) x (0.95-0.50) = 19.998.

Se tomaron muestras de sangre en dos ocasiones, con un intervalo de 3.5 a 4.0 meses, al mismo grupo de vacas en cada rancho. El diagnóstico serológico para la detección de anticuerpos se realizó mediante un kit para la prueba de ELISA (CIVTEST BOVIS BVD/BD P80; Laboratorios Hipra, S.A.), cuya sensibilidad y especificidad es 96.3 y 99.5 %, respectivamente; se leyó a una densidad óptica de 450 nm en un espectrofotómetro marca BioTek ELx800.

Las variables de respuesta estudiadas fueron: 1) prevalencia de anticuerpos contra DVB al primer muestreo, 2) prevalencia al segundo muestreo, y 3) tasa de gestación al primer muestreo. Para ambos muestreos, la prevalencia se codificó como 1 cuando la vaca presentó anticuerpos contra DVB; en caso contrario, se codificó como 0. La tasa de gestación también se consideró como una variable binaria. Ambas prevalencias (primer y segundo muestreo) se analizaron con un modelo de regresión logística que incluyó estado de la República Mexicana, municipio anidado en estado, y rancho anidado en estado x municipio. Los análisis se realizaron con el procedimiento GENMOD de SAS16, asumiendo una distribución binomial y aplicando una función liga logit. Para la tasa de gestación, el modelo incluyó estatus zoosanitario, estado y municipio anidado en estado. El estatus zoosanitario se definió como la presencia/ausencia de anticuerpos contra DVB.

Estado de la República Mexicana, municipio y rancho afectaron significativamente la prevalencia de anticuerpos al primer y segundo muestreo. Las prevalencias en ambos muestreos, por Estado, se muestran en el Cuadro 1. En el Cuadro 2 se resumen las prevalencias encontradas en México en el periodo 1975-2016, las cuales serán usadas en la discusión de los resultados. Al primer muestreo, los estados de Puebla y Tabasco presentaron menor prevalencia (P<0.05) que el estado de Veracruz, siendo similares (P>0.05) en los estados de Puebla y Tabasco. Al segundo muestreo, Puebla presentó menor (P<0.05) prevalencia que Tabasco y Veracruz, mientras que la prevalencia en Tabasco fue menor (P<0.05) que en Veracruz. En el caso del estado de Puebla la prevalencia disminuyó 20.3 unidades porcentuales del primero al segundo muestreo. Las prevalencias obtenidas en el presente estudio para el estado de Veracruz son similares a las reportadas por Suzan et al6 y Milián-Suazo et al7, quienes reportaron prevalencias de 75.4 y 69.0 % para este mismo estado, pero son mayores que la prevalencia promedio (60.3 %) reportada para las zonas Norte, Centro y Sur del estado de Veracruz17. Al parecer, este es el primer estudio que reporta prevalencias de anticuerpos contra DVB para los estados de Puebla y Tabasco, ya que no se encontraron en la literatura científica reportes de este tipo. Las prevalencias encontradas en Puebla y Tabasco al segundo muestreo, son considerablemente menores que las encontradas en otros estados de la República Mexicana6,7,18,19. Las prevalencias promedio reportadas por diversos autores6,7,17 para el estado de Veracruz, también son mayores que las obtenidas para Puebla y Tabasco. La prevalencia encontrada en Tabasco en el segundo muestreo es similar a la prevalencia promedio (59.3 %) obtenida a partir de 20 estudios realizados en México (Cuadro 2); sin embargo, la prevalencia encontrada en Puebla en el segundo muestreo es menor que la prevalencia promedio nacional.

Cuadro 1 Prevalencias (%) de anticuerpos contra diarrea viral bovina al primer y segundo muestreo y sus respectivos errores estándar e intervalos de confianza al 95% (IC95%), por estado de la República Mexicana 

Primer muestreo Segundo muestreo
Estado Prevalencia IC95% Prevalencia IC95%
Puebla 51.4 ± 6.2a 39.4-63.1 31.4 ± 5.8a 21.4-43.6
Tabasco 49.7 ± 8.0 a 34.6-64.8 54.6 ± 7.8b 39.3-69.1
Veracruz 76.2 ± 5.1b 64.8-84.7 76.0 ± 5.0c 65.0-84.3

a,b,c Prevalencias con diferente literal son diferentes (P<0.05).

Cuadro 2 Prevalencias (P) de anticuerpos contra diarrea viral bovina obtenidas en México en el periodo 1975-2016 

Autor Estado Municipio Genotipoa N P (%)
Suzan et al6 Hidalgo No se indica H (principalmente) 109 73.4
Suzan et al6 Morelos No se indica H (principalmente) 23 56.5
Suzan et al6 Veracruz No se indica C, SP, HF, Cruzas 65 75.4
Suzan et al6 Sonora Sur No se indica C, SP, HF, Cruzas 115 60.9
Suzan et al6 Sonora Norte No se indica C, SP, HF, Cruzas 74 71.6
Suzan et al6 Durango No se indica C, SP, HF, Cruzas 107 64.5
Suzan et al6 Baja California No se indica C, SP, HF, Cruzas 112 52.7
Suzan et al6 Yucatán No se indica C, SP, HF, Cruzas 51 60.8
Suzan et al6 Guerrero No se indica C, SP, HF, Cruzas 30 63.3
Suzan et al6 San Luis Potosí No se indica C, SP, HF, Cruzas 40 57.5
Suzan et al6 Jalisco No se indica C, SP, HF, Cruzas 32 62.5
Suzan et al6 Coahuila No se indica C, SP, HF, Cruzas 46 60.9
Suzan et al6 Chihuahua No se indica C, SP, HF, Cruzas 99 61.6
Suzan et al6 Promedio No se indica C, SP, HF, Cruzas 903 69.5
Milián-Suazo et al7 Aguascalientes No se indica H No se indica 98.0
Milián-Suazo et al7 Chiapas No se indica Bt x Bi No se indica 56.0
Milián-Suazo et al7 Chihuahua No se indica H No se indica 95.0
Milián-Suazo et al7 Guanajuato No se indica H No se indica 90.0
Milián-Suazo et al7 Hidalgo No se indica H No se indica 96.0
Milián-Suazo et al7 Jalisco No se indica H No se indica 81.0
Milián-Suazo et al7 Coahuila y Durango (La Laguna) No se indica H No se indica 96.0
Milián-Suazo et al7 Querétaro No se indica H No se indica 64.0
Milián-Suazo et al7 Sinaloa No se indica Bt x Bi No se indica 55.0
Milián-Suazo et al7 Veracruz No se indica Bt x Bi No se indica 69.0
Milián-Suazo et al7 Promedio No se indica H, Bt x Bi 4,487 69.0
Correa et al8 D.F., Estado de México, Yucatán No se indica H, C, CH 47 75.0
Cantú y Alvarado9 Tamaulipas Aldama No se indica No se indica 34.1
Cantú y Alvarado9 Tamaulipas González No se indica No se indica 63.8
Cantú y Alvarado9 Tamaulipas Altamira No se indica No se indica 52.1
Cantú y Alvarado9 Tamaulipas Promedio No se indica 500 49.0
Solorio10 Michoacán Tarímbaro H 961 63.2
Córdova-Izquierdo et al11 Campeche Candelaria Bt, Bi, Bt x Bi 267 12.3
Segura-Correa et al12 Nuevo León No se indica No se indica 813 30.0
Ramos et al13 Oaxaca San Juan Cotzocón No se indica 1031 41.0
Romero et al17 Veracruz Norte No se indica Múltiples razas y cruzas 804 64.2
Romero et al17 Veracruz Centro No se indica Múltiples razas y cruzas 756 57.4
Romero et al17 Veracruz Sur No se indica Múltiples razas y cruzas 574 59.3
Romero et al17 Promedio No se indica Múltiples razas y cruzas 3,538 60.3
Cedillo et al18 Coahuila Torreón H 116 83.6
Escamilla et al19 Querétaro Colón Holstein 99 70.0
Mellado23 Coahuila Saltillo CH, HF 19 100.0
Barajas-Rojas et al25 Veracruz Tlapacoyan H x C 865 <5.0
Meléndez et al26 Aguascalientes No se indica H 110 32.8
Ojeda-Carrasco et al27 Estado de México Tlalmanalco No se indica 40 40.0
Ojeda-Carrasco et al27 Estado de México Amecameca No se indica 91 58.2
Ojeda-Carrasco et al27 Estado de México Ayapango No se indica 47 29.8
Ojeda-Carrasco et al27 Promedio - No se indica 178 42.7
Córdova-Izquierdo et al28 Sureste mexicano No se indica L, CH, BB, BM, SP x C 69 87.0
Moles et al29 Altiplano Central No se indica No se indica 603 72.3
Sánchez-Castilleja et al30 Hidalgo No se indica H 500 48.6
Solís-Calderón et al31 Yucatán No se indica C, H x C, SP x C 560 14.0
Varguez et al32 Campeche Sur b No se indica No se indica 46.4
Varguez et al32 Campeche Centro c No se indica No se indica 30.8
Varguez et al32 Campeche Norte d No se indica No se indica 21.1
Varguez et al32 Promedio b,c,d No se indica 742 40.4
Promedio 59.3

a H= Holstein, C= Cebú, BM= Beef Master, BB= Belgian Blue, Bt= Bos taurus, Bi= Bos indicus, CH= Charolais, HF= Hereford, L= Limousin, SP= Suizo Pardo.

bCandelaria, Carmen, Calakmul, Palizada.

cHopelchén, Champotón, Campeche, Escárcega.

dCalkiní, Hecelchakán, Tenabo.

En el municipio de Nauzontla la prevalencia disminuyó 23.1 unidades porcentuales del primero al segundo muestreo, mientras que en el de San José Acateno la prevalencia disminuyó 23.9 unidades porcentuales del primero al segundo muestreo. En el municipio de Cunduacán la prevalencia aumentó 33.4 unidades porcentuales del primero al segundo muestreo. En los municipios de Cotaxtla, Medellín de Bravo y San Rafael, no hubo cambios sustanciales en la prevalencia de anticuerpos contra DVB del primero al segundo muestreo (Cuadro 3).

Cuadro 3 Prevalencias (%) de anticuerpos contra diarrea viral bovina al primer y segundo muestreo y sus respectivos errores estándar e intervalos de confianza al 95% (IC95%) por municipio 

Primer muestreo Segundo muestreo
Municipio Prevalencia IC95% Prevalencia IC95%
Ayotoxco de Guerrero 25.0 ± 9.7a 10.8-47.8 15.0 ± 8.0a 4.9-37.6
Hueytamalco 39.5 ± 5.8ab 28.8-51.3 27.6 ± 6.0a 17.5-40.6
Nauzontla 38.5 ± 13.5ab 17.0-65.6 15.4 ± 10.0a 3.9-45.1
San José Acateno 79.4 ± 6.7cde 63.2-89.6 55.5 ± 8.8bc 38.2-71.5
Xochitlán 71.4 ± 17.1bcde 32.7-92.8 57.1 ± 18.7bcd 23.0-85.6
Cunduacán 33.3 ± 16.6ab 13.1-62.4 66.7 ± 13.6bcd 37.6-86.9
Huimanguillo 58.0 ± 10.7bc 36.8-76.5 54.8 ± 10.6bc 34.4-73.7
Ranchería el Puente 58.3 ± 14.2bcd 30.8-81.5 41.7 ± 14.2b 18.5-69.2
Cotaxtla 49.3 ± 13.2ab 25.7-73.2 64.1 ± 13.9bcd 35.4-85.3
Medellín de Bravo 88.0 ± 6.0e 70.8-95.7 74.4 ± 6.7cd 59.3-85.2
San Rafael 82.1 ± 5.0de 70.1-90.0 85.9 ± 5.1d 72.6-93.4

a,b,c,d,e Prevalencias con distinta literal son diferentes (P<0.05).

Las prevalencias por rancho variaron de 9.1 ± 8.7 a 95.0 ± 4.9 % al primer muestreo, y de 5.0 ± 4.9 a 95.0 ± 4.9 % al segundo muestreo. De acuerdo con Brownlie et al20, los hatos con una prevalencia entre 5 y 25 % se clasifican como hatos con bajo nivel de exposición, reflejando que vacas viejas o compradas estuvieron expuestas al virus en el pasado, o reflejando evidencia temprana de infección del hato, por lo que dichos hatos se pueden encontrar en una fase de transición. Por su parte, los hatos con una prevalencia entre 65 y 100 % son clasificados20 como hatos con alto nivel de exposición al virus, lo que sugiere infección severa activa o la existencia de al menos un animal permanentemente infectado. Se ha reportado que las hembras permanentemente infectadas que inician servicio y las hembras preñadas con un producto permanentemente infectado, son las vías más frecuentes de contagio del virus de la DVB21.

En tres ranchos la prevalencia de anticuerpos contra DVB fue la misma en ambos muestreos. Sin embargo, en un rancho la prevalencia disminuyó 35 unidades porcentuales del primero al segundo muestreo. Este comportamiento serológico se presenta en hatos con animales persistentemente infectados, donde los animales que al primer muestreo resultan seropositivos, en un muestreo posterior resultan seronegativos al ser alejados de los animales persistentemente infectados22; por lo tanto, la presencia de animales persistentemente infectados en un lote o hato, ocasiona que en entre dos muestreos serológicos, se eleve o reduzca la prevalencia, por lo que como factor de alto riesgo, los animales persistentemente infectados deben ser eliminados para la erradicación de la enfermedad. Los hatos estudiados se dedican a la producción de becerros para la engorda; entonces son vendidos al destete, lo que ocasiona la eliminación de la mayoría de ellos y, en consecuencia, la eliminación de los principales animales persistentemente infectados.

La tasa de gestación de las vacas seronegativas al virus de la DVB fue similar a la de las vacas seropositivas (Cuadro 4). En un estudio realizado en el estado de Coahuila se encontró que la tasa de gestación a los 60-90 días no se afectó por la seropositividad a DVB23. Igualmente, en una investigación realizada en Canadá tampoco se encontró asociación entre diferentes concentraciones serológicas de anticuerpos contra DVB y el estatus de preñez24.

Cuadro 4 Tasas de gestación y sus respectivos errores estándar e intervalos de confianza al 95% (IC95%) por estatus zoosanitario de la vaca, estado de la República Mexicana y municipio 

Efecto/nivel Tasa de gestación IC95%
Estatus zoosanitario
Seronegativoa 57.3 ± 5.1 47.3 - 66.9
Seropositivob 53.5 ± 4.3 45.0 - 61.7
Estado de la República Mexicana
Puebla 52.6 ± 5.8 41.4 - 63.6
Veracruz 58.2 ± 4.5 49.2 - 66.6
Municipio
Ayotoxco de Guerrero 49.0 ± 11.3 28.4 - 70.0
Hueytamalco 51.6 ± 4.9 42.0 - 61.1
Nauzontla 38.0 ± 13.5 16.7 - 65.3
San José Acateno 50.9 ± 6.6 38.2 - 63.5
Xochitlán 72.1 ± 16.9 33.3 - 93.1
Cotaxtla 51.2 ± 8.0 35.9 - 66.3
Medellín de Bravo 70.9 ± 7.1 55.4 - 82.7
Ayotoxco de Guerrero 51.2 ± 6.7 38.3 - 64.1

aSeronegativo= ausencia de anticuerpos contra diarrea viral bovina.

bSeropositivo= presencia de anticuerpos contra diarrea viral bovina.

(P>0.05).

En conclusión, el estado de Veracruz presentó mayor prevalencia de anticuerpos contra DVB que los estados de Puebla y Tabasco. El 100 % de los hatos presentaron anticuerpos, lo que sugiere que el virus de la DVB está ampliamente distribuido en los tres estados. Existió una gran variación en la prevalencia entre ranchos y entre municipios, siendo la prevalencia cercana al 100 % en varios casos, por lo que es probable que existan animales permanentemente infectados en algunos hatos. Considerando que Veracruz y Tabasco se encuentran entre los principales estados exportadores de becerros, es importante que las dependencias responsables de la salud animal implementen estrategias de prevención y control, ya que en el futuro el comercio internacional podría requerir que el ganado esté libre de esta enfermedad.

Agradecimientos

Se agradece al FORDECYT el financiamiento para realizar este estudio.

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Recibido: 19 de Agosto de 2017; Aprobado: 17 de Octubre de 2017

*Autor de correspondencia: rios.angel@inifap.gob.mx.

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