Área de estudio y granjas ganaderas investigadas

La recolección de datos sobre el manejo de los hatos, la infraestructura de las granjas, el uso de los AH, y las medidas empleadas para el control de NG se hizo por medio de un cuestionario. Esto se aplicó a los encargados de 59 granjas ubicadas en el norte del estado de Minas Gerais, en la región conocida como el Sertão (Cuadro 1, Figura 1). Según la clasificación climática Köppen-Geiger, el clima de esta región es semiárido caliente (BSh) con una corta temporada de lluvias (verano) y un largo periodo de sequía (invierno)¹³. La aplicación de los cuestionarios se realizó durante sucesivas estaciones secas (abril a septiembre de 2013-2015). Durante los periodos de sequía la precipitación media mensual fue de 17.14 mm, la humedad promedio 57.57 % y la temperatura promedio es de 20.82 ºC (5^o Distrito, Instituto Nacional de Metereología, Brasil).

Figura 1: Distribución geográfica de las municipalidades evaluadas en el norte del estado de Minas Gerais, Brasil. Los números corresponden al Cuadro 1.  

Entre las 59 granjas evaluadas se seleccionaron cinco granjas para llevar a cabo las pruebas de eficacia de los AH. Además de los criterios de la ubicación geográfica, las granjas se seleccionaron por tener hatos con grupos separados de becerros, los cuales no habían recibido un tratamiento de AH durante los dos meses anteriores a la aplicación de las pruebas. Los grupos eran homogéneos en cuanto al peso, la edad y la cantidad de animales (mínimo 30) en cada uno.

Exámenes parasitológicos y las pruebas de resistencia a los antihelmínticos

Se recolectaron muestras de 10 g de heces fecales de becerros de las razas Nellore o Girolando de 6 a 14 meses de edad, los cuales se habían infectado por NG de manera natural. Las muestras se guardaron en bolsas plásticas y se mantuvieron bajo refrigeración hasta llevar a cabo los recuentos de huevos fecales (RHF) y la obtención de larvas por el coprocultivo.

Los RHF se determinaron mediante la técnica de McMaster. Una porción (4 g) de las deyecciones se diluyó en una solución saturada del cloruro de sodio y una muestra colocado en cada cámara McMaster. Usando un microscopio, se hicieron los recuentos bajo una amplificación de 10x y con una sensibilidad de detección de 25 huevos por gramo (HPG). Basado en los resultados, se calcularon valores promedio para cada animal^14,15. La identificación de los principales géneros de nematodos presentes en los hatos estudiados se realizó por coprocultivo¹⁶ utilizando muestras fecales tomadas antes y después de los tratamientos. En total se identificaron aproximadamente 100 larvas del tercer estadio por cada grupo de tratamiento¹⁷.

Se identificaron y pesaron a los becerros, y luego se agruparon en grupos homogéneos de raza, edad, sexo y peso corporal (PC). En el día uno del periodo experimental, se distribuyeron los animales según sus cargas parasitarias (balanceadas) en grupos experimentales correspondientes a los tratamientos, cada uno de los cuales contenían al menos 10 animales. El Comité de Ética de Experimentos de Animales de la Universidad Federal de Minas Gerais aprobó todos los procedimientos adoptados bajo el protocolo 42/2008.

Para diagnosticar la resistencia contra los AH, se aplicó la prueba de reducción del recuento de huevos fecales (RHF) siguiendo las recomendaciones de la Asociación Mundial para el Avance de la Parasitología Veterinaria (World Association for the Advancement of Veterinary Parasitology - WAAVP)¹⁸. Se aplicaron tres criterios de inclusión para seleccionar los hatos en que se iba a aplicar la prueba de las eficacias de los AH: 1) hatos con una población homogéneos de becerros; 2) los becerros no se habían desparasitados durante los sesenta días anteriores al estudio; y 3) los becerros tenían un RHF de >150 HPG. El factor principal que limitó el número de hatos evaluados fue la falta de animales homogéneos los cuales excretaban >150 HPG.

La elección de que AH eran los más indicados para cada granja se hizo según la historia de control parasitario de cada una. El número de productos probados dependió de la disponibilidad de animales con infecciones de un nivel de >150 HPG. Antes del tratamiento, se pesaron a los animales de manera individual para poder administrar la dosis correcta de AH, y, por lo tanto, evitar la variabilidad entre las dosis utilizadas en los tratamientos. Se evaluaron cinco AH: el albendazol (10 mg/kg PC); el levamisol clorhidrato (7.5 mg/kg PC); y la ivermectina, la doramectina o la abamectina (0.2 mg/kg PC). Todos los AH se administraron de manera subcutánea, después de 12 h de ayuno, y según las recomendaciones del fabricante.

Catorce días (14) después del tratamiento con los AH, se recolectaron muestras fecales adicionales. Como se menciona anteriormente, se llevaron a cabo los RHF por cada grupo, y luego se hicieron los coprocultivos para identificar los géneros de NG (larvas del tercer estadio) involucrados en la resistencia a los AH. Se estimó la eficacia de los AH con la ecuación siguiente¹⁸:

Eficacia = [1-(RHF promedio del grupo tratado/RHF promedio del grupo control)] x 100

Una vez generados los resultados de las pruebas de reducción de RHF, se elaboraron informes técnicos e informativos sobre los exámenes parasitológicos para cada hato estudiado. Basado en estos, los ganaderos participantes recibieron instrucciones y asesoría sobre el control de NG en sus hatos.

La evaluación de la eficacia de los AH se basó en los lineamientos propuestos por el Grupo del Mercado Común (GMC): altamente eficaz = >98 % reducción de la HPG; eficaz= 90-98 % de reducción; moderadamente eficaz= 80-89 % de reducción; insuficientemente activa= <80 % de reducción; y no detectable¹⁹. Se consideraron a los NG como resistentes cuando el porcentaje de la reducción en el RHF fue menor al 95 % y el límite inferior del intervalo de confianza fue menor que 90 %²⁰.

Análisis estadísticos

Los datos de RHF se compararon usando las pruebas no paramétricas de Kruskal-Wallis o de Wilcoxon. Se usó una prueba de Ji-cuadrada para comparar las frecuencias de los géneros de NG y la información generada de los cuestionarios. Todos los análisis estadísticos se hicieron aplicando un nivel de significancia de 5% y usando el software estadístico de SAEG 9.1²¹.

Caracterización de los sistemas de crianza y los animales

La actividad de la crianza del ganado vacuno fue la principal en el 96.2 % de las granjas encuestadas, y el 3.7 % de todas las granjas producían becerros tanto cárnicos como lecheros. El sistema de producción extenso fue el predominante, representando el 83.9 % de las granjas estudiadas.

En las granjas evaluadas se usaron un total de siete especies de zacates forrajeros: 49.5 % cultivaban Urochloa spp.; 19.5 % Panico sp.; 17.53 % Andropogon gayanus; 5.84 % Cynodon sp.; 3.59 % Hyparrhenia rufa; 3 % Cechrus cilliaris; y 0.64 % Penninsetum purpureum. En cuanto a los sistemas de pastoreo, el 54.5 % usaron el sistema rotacional, y el 68.5 % separaron los rebaños por grupos de edad. En el 83 % de las granjas, pastoreaban a los becerros en zonas más bajas que los animales más viejos, y un 55.5 % de las granjas contaban con un corral dedicada a la maternidad.

La raza de mayor frecuencia (P<0.05) fue la Nellore, representando el 56.1 % de los hatos estudiados. La población mestiza Nellore fue criada en el 10.3 % de las granjas, mientras que en las 146 granjas lecheras estudiadas la Girolando fue la única raza en uso. Un porcentaje pequeño (8.4 %) usaban otras razas como la Caracu, Sindhi, Guzerat o Angus Rojo.

Control de helmintiasis

Las lactonas macrocíclicas fueron las principales sustancias activas de AH utilizado en las granjas (P<0.01), y la ivermectina fue el componente más común (Cuadro 2). En el 78.9 % de las granjas no utilizaron el pesaje de animales antes de administrar los tratamientos y solo calcularon la dosificación del AH por medio de la evaluación del puntaje corporal. Apenas el 14.54 % de las granjas pusieron sus animales en ayunas antes de aplicar los tratamientos AH.

Se aplicaron los tratamientos de AH a todas las categorías de ganado en el 72.7 % de los hatos, pero en el 26.3 % de los hatos se los aplicaron sólo a los becerros. Las hembras en el periparto fueron desparasitadas en el 33.3 % de las granjas. La frecuencia de los tratamientos AH varió entre las diferentes granjas. El 60 % de ellas siguieron un calendario de vacunas para el control del virus de la fiebre aftosa en mayo y noviembre. El uso del control estratégico por medio de AH durante la estación seca sólo se realizó en el 33.2 % de las granjas y la alternancia de los compuestos activos se registró en 66.8 % de ellas.

Incidencia de la helmintiasis

Los promedios de los RHF fueron bajos tanto en los becerros vacunos (174.0 ± 84.8) como en las lecheras (162.4 ± 122), sin diferencias significativas entre estos dos grupos (P>0.05) (Cuadro 3). Los RHF más bajos para los becerros vacunos se registraron en el hato 4, y para las lecheras en el hato 7 (P<0.05).

En el día cero, se encontraron infecciones generadas por los géneros de NG Haemonchus, Trichostrongylus, Cooperia, Oesophagostomum y Bunostomum. El perfil de los géneros de NG no fue diferente (P>0.05) entre los hatos, y el NG más frecuente para ambos grupos de becerros y en todas las granjas evaluadas fue el Haemonchus spp. (P<0.01).

Eficacia de los antihelmínticos

En todos los hatos evaluados, los RHF se redujeron en todos los grupos de becerros desparasitados en comparación con los grupos testigo (P<0.05). Se registraron bajas eficiencias para la ivermectina (24.28 %) y la doramectina (81.63 %)(Cuadro 4). Las más altas eficacias (>98 %) se observaron con los tratamientos de albendazol o levamisol en los becerros de la granja 2; sin embargo, el levamisol produjo una menor eficacia entre los becerros lecheros que en los becerros cárnicos (P<0.05) (Cuadro 5).

Género de nematodos identificados post-tratamiento

Después del tratamiento antihelmíntico, el NG más frecuente entre los becerros tratados y el grupo testigo fue el género Haemonchus (P<0.01). Para el hato 1, el género Trichostrongulus representó el 13 % de las larvas del tercer estadio (L3) identificado a partir del coprocultivo en becerros tratados con ivermectina (Cuadro 6). En los hatos 2 y 8, el Haemonchus spp. fue también el más frecuente (87 a 93 %). Sin embargo, los números de L3 recuperados de grupos tratados fueron insuficientes para permitir el análisis estadístico.

Caracterización de los sistemas de cría y los animales

El sistema predominante de producción bovina en Brasil es el pastoreo extensivo. En ello el pasto es la principal fuente de alimento, y también representa la principal fuente de infección por la L3 de los NG^22,23.

La amplia distribución de pasto del género Urochloa sp. (Brachiaria sp.) es debido a su adaptación a suelos ácidos y de baja fertilidad, y su considerable tolerancia a la sequía²⁴. Las estrategias de manejo de pastos son esenciales para el control de los NG, ya que ayuda a reducir la contaminación del pasto con las L3 y su ingesta por los bovinos²⁵. Las condiciones ambientales influyen mucho en el desarrollo y la supervivencia de las etapas libres de las L3 y su migración entre los pastos de forraje. Las diferencias morfológicas entre especies forrajeras crean variaciones en los microclimas proporcionados por las plantas, y como resultado influyen en el desarrollo y la supervivencia de los huevos y las larvas de los parásitos²⁶.

Una estrategia estacional que ha sido ampliamente utilizada por los ganaderos del norte de Minas Gerais es la de reservar áreas de Brachiaria spp. (Urochloa spp.) para pastoreo a finales del verano o postergar su uso hasta la estación seca²⁷. Esta podría haber reducido drásticamente la supervivencia de las larvas de los NG en las praderas, y desde luego podría haber contribuido a la baja RHF observada en el presente estudio.

En un estudio en el estado de São Paulo, Brasil, la tasa de recuperación general más alta de las larvas del parasito Haemonchus sp. en muestras fecales depositadas en diferentes forrajes en los meses de agosto, febrero y mayo fue en el Panico sp., lo cual fue más alto que en Urochloa sp. y Cynodon grases²⁸. Otro estudio enfocó en la recuperación de larvas infecciosas de Trichostrongylus colubriformis a partir de tres pastos de forraje (Urochloa, Costa-Cruz y Aruana) en el invierno y la primavera. El Urochloa spp. (Brachiaria sp.) fue lo que tenía el forraje más denso, lo cual resultó en las concentraciones más bajas de L3/kg de materia seca²⁶.

El 54.5 % de las granjas en el presente estudio usaron la rotación del pastoreo, lo cual obliga a los ganaderos a controlar el número de unidades animales introducidas en cada pradera. Además, el período de rotación debe ser mayor que el ciclo de vida de los parásitos, lo que permite la inactivación de los huevos y las larvas, y una reducción consecuente de la tasa de infección por las L3²⁹. Otra estrategia usada por el 68.5 % de los ganaderos en el presente estudio es la separación de los animales por edad, lo cual es crucial, ya que los animales jóvenes son más susceptibles a la infección por parásitos que los adultos⁵.

La composición racial influye en la intensidad del parasitismo; las razas Cebú son más resistentes que las razas europeas^2,9. En la región septentrional de Minas Gerais, los hatos con animales de las razas Cebú y Nellore fueron la mayoría, explicando en parte los bajos RHF observados en los resultados para los becerros cárnicos. Los estudios de progenie resultantes de cruzamientos entre las razas taurinas y Cebú tienen niveles intermedios de susceptibilidad a los NG^2,9.

La selección genética para bovinos resistentes constituye una alternativa efectiva para el control de los NG. Muy pocos becerros (5 a 8 %) en los hatos estudiados presentaron niveles altos de RHF; esto indica que estos animales tienen una mayor susceptibilidad a los NG y desde luego no deben incluirlos en los programas de mejoramiento genético. La selección genética puede aumentar la frecuencia de los animales resistentes a estos parásitos y debe formar una parte importante de los programas estratégicos de control de los NG^30,31.

Control de la helmintiasis

El hecho de que las lactonas macrocíclicas eran los AH de preferencia en las granjas estudiadas podría crear una mayor presión para la selección de NG resistentes. Varios reportes ya existen de la resistencia a la ivermectina en regiones tan diversos como el norte de California, Estados Unidos³²; Buenos Aires, Argentina³³; y en São Paulo y Minas Gerais, Brasil^30,34. Esto resalta la importancia de evaluar el perfil de susceptibilidad de un AH en cada región o hato para asegurar que va a ejercer un control efectivo de los NG³³.

La eficacia de los AH a lago plazo depende de la alternancia en el uso de diferentes clases de químicos dentro de los períodos apropiados³⁵. En el presente estudio, sólo en el 66.8 % de las granjas realizaron prácticas de rotación de los AH, lo que podría favorecer la selección de los NG resistentes. En este caso, se debe resaltar la importancia de la frecuencia de rotación de estos productos, ya que de otra manera se puede favorecer la selección de los NG multiresistentes^35,36. Cualquier AH que tiene una eficacia menor al 80 % debe ser sustituido inmediatamente por otras clases de AH para evitar el establecimiento de poblaciones resistentes de los NG³⁷.

Otra práctica que podría aumentar la probabilidad de la selección de NG resistentes es la desparasitación de todas las categorías de edad dentro del hato en el 72.7 % de las granjas estudiadas. Para evitar esto se debe de priorizar a los becerros de ambos sexos hasta los 24 meses de edad y a las hembras en el periparto. Ambas categorías están mucho más susceptibles a los helmintos^38,39,40. Solo en el 33.3 % de las granjas trataron a las vacas en periparto. Esta práctica es especialmente relevante para las vaquillas en desarrollo, ya que tienen comprometido su sistema inmune, haciéndolas más susceptibles a endoparásitos en el pre- y post-parto. Las vacas Cebú con múltiples partos no requieren de la desparasitación, y han mostrado tener una resistencia natural a los NG y una baja potencial de contaminación cuando se maneja apropiadamente^5,41. Se deben promover cambios en las estrategias de control de los NG³⁸, para que incluya categorías de edad, que sigue los criterios climáticos y regionales, y que consideren el perfil de las poblaciones resistentes de los NG³⁷.

El criterio implementado para determinar el período de desparasitación de los hatos varió entre las granjas evaluadas. La mayoría (60 %) de ellas trataron a todos los animales al principio de la estación seca (mayo) y luego al final (noviembre); administraron simultáneamente la vacuna contra la fiebre aftosa. En la región septentrional de Minas Gerais también se debe de realizar el tratamiento desparasitante además en septiembre para cubrir toda la temporada. Un estudio llevado a cabo en el centro de Brasil con becerros de la raza Nellore apoya esta propuesta. En ello se observó que un protocolo de AH aplicado en los meses de mayo, agosto y noviembre, y utilizando los AH de larga acción, incrementó el aumento de peso hasta 34.1 kg (31.9 %) en comparación con los animales no tratados⁶. Un tratamiento simultaneo con los periodos de vacunación contra la fiebre aftosa en mayo y noviembre no tuvo ningún afecto sobre el aumento de peso⁶, apoyando la teoría que un protocolo adecuado puede aumentar la ganancia de peso durante la fase de crecimiento. Las condiciones climáticas de esta zona son bastante cercanas a las del norte de Minas Gerais, aunque con más precipitaciones, y desde luego el control estratégico propuesto podría aplicarse también en zonas semiáridas calientes.

Los cambios climáticos y el manejo intensivo de las granjas han afectado a los riesgos de las infecciones con los NG y su transmisión⁴². Estas alteraciones en la epidemiologia de las infecciones de los NG, en conjunto con sus altas frecuencias de resistencia a los AH, requiere de adecuaciones en las prácticas actuales de control de los NG⁴². Los estudios en el futuro deben de considerar estas alteraciones climáticas en las definiciones de las prácticas de control de los NG en hatos ganaderos criados en áreas con clima semiárido caliente, como lo de Minas Gerais.

Solo en una granja usaron los productos homeopáticos para el control de los NG. Este estudio no está enfocado en evaluar la eficacia de estos productos, y esta medida alternativa debe aplicarse con mucho cuidado. Se requiere de mucha más investigación para contribuir a las discusiones de su aplicabilidad y determinar las dosis correctas⁴³.

Ocurrencia de helmintiasis en hatos de ganado vacuno

Los hatos ganaderos evaluados mostraron un RHF generalmente bajo, aunque el nivel de contaminación con NG difería entre granjas. Los bajos promedios observados en las granjas 4, 6 y 7 pueden atribuirse a las condiciones de manejo de los becerros. En el hato de becerros vacunos 4, pesaron a los animales antes de aplicar el AH, y cambiaron los AH de manera anual; se podrían mejorar aún más el control de los NG aplicando la separación por grupo de edad. En los hatos 6 y 7, de becerras lecheras, las criaron en corrales sin pastoreo, recogieron las heces semanalmente para enviar al compostaje, y los alimentaron con el ensilaje. De esta manera afectaron de manera negativa a la supervivencia de las larvas L3, produciendo el RHF más bajo en el presente estudio.

Los hatos 1, 2, 3 y 5, de becerros vacunos, presentaron similitudes en el control de los NG, tales como las épocas de desparasitación anual o la aplicación durante períodos de mayor infestación de las moscas y las garrapatas. Además, usaron la ivermectina como el AH más común, en particular en las granjas que usaron la rotación de clase de AH pero sin un control estratégico. Las granjas 6 y 7, de becerras lecheras de raza Girolando cruzados, tenían los promedios más altos de RHF comparados con los de las granjas 1, 2, 3 y 5. Los valores más bajos probablemente sean debidos al sistema de confinamiento de los becerros en corales de tierra sin vegetación.

El NG más frecuente entre los hatos de carne y leche fue Haemonchus spp. Este género tiene una prevalencia más alta entre los pequeños rumiantes, mientras que el género Cooperia sp. tiende a ser el más frecuente entre el ganado en Brasil^35,40. Sin embargo, Haemonchus spp. es el nematodo patógeno más común en el ganado en regiones tropicales. Infección de este NG en los becerros promueve la reducción de los valores medios de hematocrito y cause una pérdida de peso. La larva de cuarto estadio (L4) de Haemonchus es una sanguijuela que se establece en el abomaso, y por lo tanto los animales infectados con una gran carga de estas larvas pueden presentar anemia antes de que un RHF las detecte en las heces. También se identificaron los géneros Trichostrongylus, Cooperia, Oesophagostomum y Bunostomum en los coprocultivos antes del tratamiento con el AH. Las infecciones con los NG frecuentemente implican varias especies, las cuales pueden tener un efecto patógeno aditivo sobre los becerros⁴².

La eficacia de los antihelmínticos

El albendazol y el levamisol fueron los AH más efectivos contra los NG en becerros en la granja 2, sin embargo, se detectaron NG resistentes al levamisol en los becerros lecheros en esta misma granja. El perfil de resistencia a la ivermectina, el levamisol, el albendazol y/o la doramectina observado en los resultados es preocupante. Se detectaron a NG multiresistentes en los hatos 1, 3 y 8, es decir, ninguna de los AH probados fue capaz de reducir los RHF.

La ivermectina, la doramectina y la abamectina mostraron la eficacia más baja en la reducción de los RHF. La baja eficacia observada de las lactonas macrocíclicas podría asociarse con el uso histórico de estos AH en la región de estudio, lo cual podría haber seleccionado para poblaciones de NG resistentes a este AH.

La mayoría (72.7 %) de las granjas evaluadas desparasitaron a todos los animales en sus hatos, previniendo la opción del refugio a la población de NG sensibles. El tratamiento al huésped según los NG refugiados no afectó a las larvas en las praderas, el porcentaje de animales no tratados ni las etapas de larvas con el desarrollo detenido. La proporción de los NG en refugio debe ser óptima para diluir a los genes resistentes en el grupo de los genes susceptibles⁴⁴.

Los datos reportados en el presente estudio corroboran a reportes anteriores de la resistencia a las lactonas macrocíclicas en NG colectados de bovinos en los Estados Unidos⁴⁵. En este país el uso indiscriminado de las lactonas macrocíclicas en regiones áridas y semiáridas para el control de las infecciones con NG fue en respuesta a la eficacia más alta de ellas y a su actividad antihelmíntica prolongada. Sin embargo, este uso desmesurado ejerció una alta presión a favor de la selección de los NG resistentes, causando resistencia en los nematodos por las altas dosis aplicadas⁴⁶. La resistencia a la ivermectina también se ha reportado en Santa Catarina, Brasil, en donde este AH mostró eficacias de >95 % en siete granjas de ganado vacuno, pero de <14 % en dos granjas, indicando resistencia a la sustancia. En este mismo estudio el levamisol y el albendazol se mostraron eficaces en un >95 % contra los NG³⁵.

El género Haemonchus sp. fue el NG más frecuente (80 a 97 % de las larvas L3 identificadas) en los becerros desparasitados de los hatos 1 y 3, y se caracterizó como multiresistente a los benzimidazoles, los imidotiazoles y las lactonas macrocíclicas. También se identificaron los géneros Trichostrongylus, Oesophagostomum, Cooperia y Bunostomum en lo coprocultivos, y los análisis post-tratamiento indicaron que estos cuatro ya estaban en una selección inicial de cepas resistentes.

La mayor patogenicidad y mayor potencial biótico de Haemonchus sp. han llevado a un incremento en la frecuencia de los tratamientos de AH, y desde luego a una mayor presión selectiva a favor de las cepas resistentes de este género³⁵. En un estudio previo en Betim, Minas Gerais, también se observó la resistencia a la ivermectina y la doramectina de los géneros Haemonchus (72 %) y Cooperia (85 %)⁴⁶. Los géneros Haemonchus y Oesophagostomum también mostraron resistencia a las lactonas macrocíclicas en un estudio en Teófilo Otoni, Minas Gerais, en que estos AH eran los más usados para el control de NG en las granjas evaluadas⁴⁰. Los resultados de otro estudio también confirman la predominancia de Haemonchus spp. después de la desparasitación con la ivermectina, el fosfato de levamisol y el dimetilsulfóxido albendazol en granjas en el estado de Santa Catarina, Brasil, revelando una aparente multiresistencia de este género contra estos AH³⁵. La resistencia a las lactonas macrocíclicas (en particular la ivermectina y la doramectina) en los géneros Cooperia y Haemonchus es frecuente en los hatos comerciales en los Estados Unidos, aunque en el mismo estudio se reportó que el género Cooperia fue sensible a los benzimidazoles⁴⁶. En un estudio en Veracruz, México, los géneros Cooperia y Haemonchus también eran los más frecuentes, y había una alta frecuencia de granjas en que las poblaciones de NG mostraron resistencia a la ivermectina⁴. Una situación similar prevalece en Europa, en donde un estudio involucrando granjas en Alemania, Francia, Italia y el Reino Unido reportó que la ivermectina y la moxidectina mostraron una baja eficacia contra los NG, con resistencia documentada en un 12 % de los 40 hatos evaluados⁴⁷. Los géneros más frecuentes fueron Cooperia y Ostertagia, y se registraron principalmente en las granjas del Reino Unido y de Alemania.