Artículos

 

Evaluación del carbono orgánico en suelos de los manglares de Nayarit

 

Organic carbon assessment in mangrove soils of Nayarit

 

Eduardo Valdés Velarde ¹*, Juan Ignacio Valdez Hernández², Víctor Manuel Ordaz Chaparro³, Juan Fernando Gallardo Lancho⁴, Joel Pérez Nieto¹ y Ciriaco Ayala Sánchez¹

 

¹ Academia de Ecología. Departamento de Fitotecnia, Universidad Autónoma Chapingo. *Correo-e: evaldesv@yahoo.com.mx

² Programa Forestal. Colegio de Postgraduados.

³ Programa de Edafología. Colegio de Postgraduados.

⁴ Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología de Salamanca/Colegio Superior de Investigaciones Científicas y Universidad de Salamanca, España.

 

Fecha de recepción: 22 de marzo de 2010.
Fecha de aceptación: 23 de diciembre de 2011.

 

RESUMEN

Los manglares son un recurso ecológico y económico muy valioso para la reproducción de especies acuáticas y la alimentación de aves, peces, crustáceos, reptiles y mamíferos, además de un reservorio de carbono. En diez asociaciones de manglar y nueve clases de geoformas de la región de Marismas Nacionales, en el estado de Nayarit, se recolectaron un total de 254 muestras compuestas en los primeros -20 cm de suelo, en julio-agosto de 2004, en ellas se determinó el contenido de carbono orgánico (COS) en la fracción mineral, por el método del analizador. En la época de lluvias, los suelos de la clase, de geoforma Islote tuvieron el mayor contenido de COS, con 128.5 t C ha^-1; mientras que a los de la Barra arcillosa les correspondió el menor con 54.6 t C ha^-1; estas diferencias fueron significativas (F = 4.02, gl = 8, p = 0.0003). Respecto a la asociación de manglar, el valor más alto de COS se estimó para la combinación Laguncularia racemosa - Rhizophora mangle , con 106.7 t C ha^-1 y más bajo en la de R. mangle -L. racemosa -A. germinans , con 73.7 t C ha^-1; aunque no fueron significativas (F = 2.28, gl = 9, p = 0.0204). De acuerdo con los resultados obtenidos, los manglares de Marismas Nacionales que más contribuyeron al contenido de C en el suelo se encontraron en las geoformas de clase orilla y con predominio de L. racemosa y A. germinans.

Palabras clave: Asociación de manglar, Avicennia germinans L. Stearn, clase de geoforma, Laguncularia racemosa (L.) Gaertn., Marismas Nacionales, Rhizophora mangle L.

 

ABSTRACT

In 10 mangrove associations and nine landform classes analyzed of the Marismas Nacionales region, state of Nayarit, Mexico a total of 254 soil mixed samples on the first -20 cm were collected, in July and August of 2004, in which the soil organic carbon (SOC) content was determined through the analyzer method. During the rain season, soils in the landform Islote showed the highest SOC content with 128.5 t C ha^-1 while the Barra arcillosa landform the lowest with 54.6 t C ha^-1; these differences were significant (F = 4.02, gl = 8, p = 0.0003); about mangrove association, the highest SOC content was in the Laguncularia racemosa - Rhizophora mangle combination with 106.7 t C ha^-1 and the lowest in the R. mangle -L. racemosa -A. germinans combination with 73.7 t C ha^-1; these differences were not significant (F = 2.28, gl = 9, p = 0.0204). According with these results, the mangroves of Marismas Nacionales that had a greater contribution to the C content C in soil were in landform it borders and prevalence of L. racemosa and A. germinans.

Key words: Mangrove association, Avicennia germinans L. Stearn, Landform Class, Laguncularia racemosa (L.) Gaertn., Marismas Nacionales, Rhizophora mangle L.

 

INTRODUCCIÓN

Las características químicas del carbono (C) le confieren una gran versatilidad para la construcción de moléculas que forman los componentes básicos de los seres vivos. El ciclo del carbono es uno de los pilares del equilibrio biogeoquímico en cualquier ecosistema y, junto con el ciclo hidrológico, es responsable del mantenimiento ecológico y de las interacciones atmósfera-hidrosfera-litosfera-biosfera (Post et al., 1990; Osnaya, 2003).

El contenido de CO₂ de la atmósfera se aumentó de 270 a 290 ppm durante el siglo XIX, de 315 ppm en 1956 a 335 ppm en 1976 y hasta 379 ppm en 2005 (De la Cruz, 1986; Bravo, 2007). Esta tendencia continúa a una tasa de 1 ppm por año. El balance de carbono (C) es uno de los más importantes en la naturaleza, puesto que determina los flujos de materia orgánica (MO) y, también en gran parte, el de otros bioelementos, como por ejemplo N, P y S. Por lo tanto a partir de ellos es posible controlar el contenido de CO₂ atmosférico (Gallardo y González, 2004). En el Panel Intergubernamental de las Naciones Unidas sobre el Cambio Climático (IPCC, por sus siglas en inglés) se ha indicado que el almacenamiento de C por las plantas (también llamado secuestro de C) es una alternativa de bajo costo para reducir el contenido de CO₂ atmosférico.

La información acerca de la captura de C atmosférico mediante la fotosíntesis y el incremento de la productividad primaria en biomasa está, primordialmente, dirigida a ecosistemas forestales y agroforestales. Sin embargo, poco se tiene documentado sobre la eficiencia de dicho proceso en manglares y de su manejo forestal, los cuales representan una oportunidad para el almacenamiento de C. Los suelos de manglar tienen promedios de descomposición de MO bajos y su potencial de almacenamiento de C es alto, por lo que pueden ser una alternativa para tal fin (Ponce-Hernández, 1999; UNFCCC, 2000; Moreno et al., 2002a).

Casi tres cuartas partes del C en los ecosistemas se concentran en el suelo como biomasa de raíces o en formas estables de compuestos orgánicos humificados (Rosenzweig y Hillel, 2000; Gleason y Ewel, 2002; Mitra et al. , 2005). Pese a que su estimación no es fácil, es necesaria para entender mejor la distribución e importancia relativa de los depósitos aéreos y subterráneos de C en los ecosistemas terrestres (Acosta et al., 2001; Etchevers et al., 2002).

Según Armentano (1981), desde principios de la década de los años 80 ya se reconocía a los humedales como una fuente importante de C y su contribución clave en el ciclo del mismo. El secuestro de este elemento en los suelos de cenagales es removido regularmente de circulación de la atmósfera por largos periodos, hasta de miles de años. Por ello, este autor ha sugerido que la función de las ciénagas como almacenes naturales de C contribuyó en los últimos siglos a balancear las pérdidas de dicho elemento, por su liberación a la atmósfera, las cuales tuvieron su origen en la reducción de la masa forestal, a consecuencia de las actividades antrópicas a lo largo de la historia. Aunque dichas formaciones no ocupan más del 3% de la extensión total del planeta, contienen grandes cantidades de C que aportarían más que otros sistemas a los intercambios del ciclo global del C (Armentano, 1981).

Los manglares son un recurso ecológico y económico muy valioso, pues ofrecen sitios para la reproducción de varias especies acuáticas y de alimento para aves, peces, crustáceos, reptiles y mamíferos; representan una fuente renovable de madera y son lugares de acumulación de C, nutrimentos, sedimentos y contaminantes; además de, que son una barrera protectora contra la erosión costera (Alongi, 2002; Moreno et al., 2002b).

Los bosques de mangles están sujetos a disturbios, directa e indirectamente. El efecto indirecto es quizás el más generalizado y se debe a la urbanización e infraestructura hotelera, así como a las granjas camaroneras. A estas causas se agregan las políticas económicas orientadas hacia la obtención de ganancias a corto plazo, la modificación de la hidrología por desviaciones de los cauces fluviales con fines agrícolas y la sustitución de áreas de manglar por obras de acuacultura (López y Ezcurra, 2002; Valdez, 2002).

A principios de los años 80, Armentano (1981) determinó que 230, 000 ha de manglares en los trópicos habían sido convertidos en estanques piscícolas. Con esa tasa de destrucción, calculó que 86' 250,000 t de C se liberarían en los años subsiguientes, como consecuencia de la exposición de los suelos y el restablecimiento del equilibrio natural. Se estima que después de 10 a 20 años esos depósitos habrían liberado a la atmósfera de cuatro a nueve millones de toneladas de C.

La tasa de liberación de CO₂ de los manglares, y de los humedales, en general, es posible cuantificarla con precisión, si se tienen disponibles los siguientes datos:

a) El área de humedales o el volumen del sustrato orgánico alterado, drenado o excavado.

b) La densidad aparente del suelo orgánico.

c) Las concentraciones de C orgánico del material de sustrato.

d) La tasa de oxidación de MO por combustión o descomposición natural.

Adicionalmente, se requiere conocer la cantidad de cobertura vegetal removida o reducida para establecer el flujo neto de C en un sitio de manglar dado (De la Cruz, 1986).

El objetivo del presente estudio fue determinar el contenido de C orgánico en los primeros -20 cm del suelo en los manglares de Marismas Nacionales, Nayarit, por asociación de manglar y clase de geoforma.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

Se localiza en la planicie costera del Pacífico, hacia la parte NO del estado de Nayarit, entre los 21° 56' y 22° 15' N, y los 105° 19' y 105° 39' O y ocupa gran parte de la región conocida como Marismas Nacionales (Figura 1). El área de estudio muestreada (23,596 ha) forma parte de los municipios de Rosamorada, Santiago Ixcuintla, Tecuala y Tuxpan; el tipo de clima predominante es Aw₁(w)(i'): cálido subhúmedo con temperatura media anual mayor a 22 °C y precipitación media anual de 1,000 y 1,500 mm (García, 2004).

La región de Marismas Nacionales posee suelos poco evolucionados, de aporte coluvial-marino no consolidado, con erosionabilidad moderada, salinización o sodificación (IUSS Working Group WRB, 2006). Bojórquez et al. (2008) identificaron en esta región como principales suelos a los Cambisoles, Fluvisoles, Feozems, Gleysoles, Regosoles, Arenosoles y Solonchaks y para la llanura de inundación mareal, en las barras paralelas, playas y dunas costeras son los Solonchaks, Regosoles y Arenosoles. El IUSS Working Group WRB (2006) confirmó que los suelos que se distribuyen más ampliamente en la zona Cambisol crómico (72%) y Feozem háplico (28%), con más del 15% de saturación de sodio en alguna porción situada a menos de -125 cm de profundidad y una clase textural fina en los -30 cm superficiales (INEGI, 2002).

El tipo de vegetación dominante corresponde al manglar, que está conformado por las especies: Avicennia germinans L. Stearn, conocido como "puyeque", árbol de hasta 25 m de altura cuya madera se aprovecha localmente en la construcción de casas (soleras, colgados); Laguncularia racemosa (L.) Gaertn. f. o "mangle", que supera los 30 m de altura, su madera se utiliza con fines comerciales en la fabricación de galeras para el secado de tabaco y Rhizophora mangle L. o "candelón", que alcanza 25 m de altura y su madera se usa en la región para construir casas (soleras, cadenas) (Valdez, 2002; Valdez, 2004).

 

Obtención y preparación de muestras

De julio a agosto de 2004 se establecieron 88 unidades de muestreo (UM) de 300 m² (30 × 10 m), cada una de ellas con tres subunidades de muestreo (SUM) de 100 m² (10 × 10 m) (Valdez, 2002). En el centro de las SUM se sacó una muestra de suelo, a una profundidad de 0 a 20 cm, para un total de 264 (Acosta et al., 2001).

Además, se determinó la densidad aparente (Da) mediante una barrena cilíndrica a una profundidad de 0 a 20 cm (Porta et al., 2003).

Para cuantificar el C edáfico, las 264 muestras de suelo extraídas fueron secadas a temperatura ambiente y pesadas; a continuación se aplicó una combustión lenta de la MO por calentamiento a 750 °C (USDA, 1973) y se volvieron a pesar. Es decir, se obtuvo la cantidad de MO del suelo (MOS); para calcular el contenido de carbono orgánico del suelo (COS) ese valor se dividió entre 1.74. Por último se hizo la conversión a toneladas de carbono por hectárea.

Todos los datos procedieron de la misma profundidad del suelo (0 a 20 cm) y se analizaron considerando las 10 asociaciones de manglar y nueve clases de geoforma existentes en los sitios de muestreo.

Las asociaciones de manglar son combinaciones de las tres especies antes citadas (Valdez, 2004), y se hace referencia a ellas de la siguiente manera: A = A. germinans , L = L. racemosa y R = R. mangle, si son dominantes; se indican con las mismas letras, pero en minúsculas (a, l, r), cuando no lo son. Por ejemplo, una clave "Lra" significará predominancia de L. racemosa sobre R. mangle y de esta última sobre A. germinans .

Las clases de geoforma son distintas morfologías del paisaje costero con presencia de manglar (Bird, 2003) y se identificaron las siguientes: Bra = Barra arcillosa, Bar = Barra arenosa, Cnp = Cuenca no pantanosa, Cpt = Cuenca pantanosa, Isa = Isla, Ise = Islote, Orc = Orilla de canal, Orl = Orilla de laguna, Orr = Orilla de río (Figura 2).

Con la finalidad de reconocer otras relaciones estadísticas significativas, se formaron combinaciones de clases de geoforma: Barras ("B"), Cuencas ("C"), Islas ("I") y Orillas ("O"); así como, combinaciones de asociaciones de manglar: manglares con predominancia del género Avicennia ("A"), de Laguncularia ("L") y de Rhizophora ("R").

 

Análisis estadístico

La identificación de las clases de geoformas y asociaciones de manglar se hizo mediante polígonos con el programa ArcView GIS versión 3.2 (ESRI, 1999); además, para distinguir texturas y tonos de grises se usaron ortofotos digitales escala 1:20,000 (INEGI, 2005) del área de estudio (Figura 2).

Los análisis estadísticos y los datos de laboratorio y gabinete se llevaron a cabo con los programas Minitab 14 (MINITAB, 2003) y SAS (SAS , 1999) e incluyeron los que se enlistan a continuación (Rebolledo, 1999; Infante y Zárate, 2003):

a) Pruebas de normalidad para identificar el grado de heterogeneidad u homogeneidad de los datos, mediante el uso sistemático de la prueba de residuales.

b) Análisis de varianza (ANOVA) con niveles de significancia < 0.05 o mejores.

c) Pruebas de medias (Tukey) para identificar posibles diferencias significativas entre grupos (clases de geoforma y asociaciones de manglar).

En principio se obtuvieron 264 datos, de los que se eliminaron 10 atípicos que, según la prueba de residuales, no contribuyeron de forma significativa al modelo analizado (p > 0.05).

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Las nueve clases de geoforma y las 10 asociaciones de manglar se muestran en el Cuadro 1, y en el Cuadro 2 se agrupan las cuatro clases principales de geoforma y tres asociaciones de manglar.

El potencial para el secuestro de carbono (C) en los trópicos húmedos radica en la biomasa aérea, no en el suelo (Palm et al., 2000; Van Noordwijk et al. , 1997). Sin embargo, en el caso de los humedales, y en particular de los manglares, el C edáfico almacenado es de gran trascendencia, si se considera la enorme cantidad que se libera cuando son destruidos por cambio de uso. De la Cruz (1986) afirma que esta cifra puede ser de alrededor de 375 t C ha^-1 de la capa edáfica de un manglar, cuando es deforestado y excavado para construir estanques acuícolas.

La clase de geoforma "Islote" (Ise) tuvo un contenido de COS significativamente (F = 4.02, gl = 8, p < 0.05) mayor que las clases "Barra arenosa" (Bar) y "Barra arcillosa" (Bra), pero desde el punto de vista estadístico igual (p > 0.05) que la clase "Isla" (Isa) (Cuadro 1, Figura 3).

Las clases de geoforma agrupadas en "Islas" tuvieron significancia (F = 2.26, gl = 4, p < 0.05) respecto a los mayores contenidos promedio de COS, que los grupos "Orillas", "Cuencas" y "Barras" (Cuadro 2).

Para las asociaciones de manglar Laguncularia racemosa - Rhizophora mangle (Lr.) se observó un contenido promedio de COS con significancia (F = 2.28, gl = 9, p < 0.0204) mayor que las asociaciones Avicennia germinans - L. racemosa (Al.) y R. mangle - L. racemosa - A. germinans (Rla.), (Lra.) y L. racemosa (L.) (Figura 4).

En los manglares de Nayarit, los contenidos más altos en promedio de COS estuvieron en las geoformas Isla e Islote (117.6 y 128.5 t C ha^-1, respectivamente), en respuesta al alto contenido arcilloso del suelo y a la acumulación importante de MO procedente de las hojas de R. mangle , en mayor medida, especie predominante en orillas de ríos y lagunas y que posee menor tasa de descomposición de la hojarasca, en comparación con otros taxa de mangle (Yáñez-Araceiba et al ., 1998). Fujimoto (2000) determinó que los bosques de R. mangle son mejores para capturar C, que los bosques con diferente composición.

La clase de geoforma está relacionada también con el mayor contenido de COS, pues al tratarse de una superficie de tamaño moderado, rodeada de canales por un lado y de la laguna o el estero por el otro, es influenciada por una hidrología que favorece el acarreo y acumulación de MO. Pool et al. (1975) reconocieron que los manglares más productivos son los de estuarios mejor protegidos y alimentados en forma más regular por corrientes suaves, en oposición a los de la costa en los que se presentan corrientes de agua más fuertes y sedimentos más inestables. Fujimoto (2000) confirmó concentraciones superiores de C (39 y 49 kg m^-2) en geoformas de deltas pequeños y estuarios que en mega deltas o cuencas (27 y 33 kg m^-2). Existen muchas condiciones que pueden controlar o determinar la productividad y diversidad en estas asociaciones vegetales, entre ellas el clima, la geomorfología, rango de mareas, entrada de agua dulce y otros factores (Pool et al. , 1975). Por lo tanto, es sorprendente que las características edáficas de las mismas hayan recibido, relativamente, poca atención de los investigadores hasta el momento.

En el presente trabajo, las geoformas orilla y cuenca no tuvieron los valores más altos de COS, pero su importancia radica en que son las zonas con aprovechamiento forestal más intenso en la región y están amenazadas por el cambio de uso del suelo para infraestructura turística o acuicultura.

En particular, la clase de geoforma "Orilla de río" (Orr) está destinada a la protección de cauces (Valdez, 2004), lo cual señala su papel ecológico en la retención de C en el suelo.

El contenido promedio de COS, en general, fue más alto en manglares con predominio de L. racemosa (Figura 4), que parece contradecir lo planteado por Betoulle et al., (2001), quienes determinaron mayor contenido de CO en mantillo de A. germinans y R. mangle , que en L. racemosa . Probablemente, el contenido más grande de COS en las asociaciones de manglar donde dominaba L. racemosa se deba a que estas se ubicaron, por lo regular, en las geoformas de orillas, posición que se favoreció por el régimen hidrológico de corrientes suaves (Pool et al. , 1975).

Los manglares con predominancia de L. racemosa , en especial aquellos con presencia de A. germinans , y que tuvieron los más altos contenidos de COS son los más amenazados por futuros cambios en uso de suelo para la región de Marismas Nacionales. Por ello, es necesario continuar con la elaboración de planes de manejo a escala local que permitan unaprovechamiento sustentable de los recursos naturales (Valdez, 2004).

Los manglares de Nayarit tuvieron un contenido de COS de 89,7 t C ha^-1 superior a lo que se conoce en manglares templados de Japón, que fue de 57 t C ha^-1 (Khan et al. , 2007) en una profundidad similar de muestreo, pero menor contenido que en otros de tipo tropical de México y del mundo, como en Tabasco, con 132 t C ha^-1 (Moreno et al. , 2002a), Micronesia con 97 t C ha^-1 (Fujimoto et a.l, 1999) y Senegal con 91 t C ha^-1 (Woomer et al. , 2004).

Con la misma profundidad de muestreo (0 a 20 cm) y en comparación con otros sistemas naturales tropicales, en los manglares estudiados se obtuvo menor cantidad de COS que lo determinado por Callo-Concha et al. (2001) en un bosque primario de la Amazonia Peruana, con 99 t C ha^-1 y en un pastizal de la misma región, con 93 t C ha^-1. Al confrontar los manglares de Nayarit con los bosques naturales subtropicales de la llanura aluvial de Bajo Paraná en Argentina, Aceñolaza et al. (2008) cuantificaron concentraciones altas de COS, con 93 t C ha^-1 en bosques de sauce ( Salix humboldtiana Willd.), pero menor a 34 t C ha^-1 en bosques de aliso del río (Tessaria integrifolia Ruiz & Pavón ) y en bosques de timbó blanco ( Albizia inundata (Mart.) Barneby & J. W. Grimes) con 33 t C ha^-1.

A partir del intervalo promedio de contenido de COS surgido de este trabajo, así como la superficie total de la región de Marismas Nacionales en el estado de Nayarit (3,876,873 ha) (CONABIO, 2008) se estimaron de 81.8 a 89.7 t C ha^-1 totales en los primeros 20 cm del suelo. Por lo tanto, es evidente que los suelos de los manglares de Nayarit contienen cantidades notables de COS, lo cual representa un gran valor natural y juega un rol significativo en el ciclo del C a escala local.

A pesar de que la biomasa aérea de cualquier bosque posee mayor potencial para la captura de C, el suelo ejerce un papel clave en la regulación de su balance y ciclo. La trascendencia de lo anterior se acentúa en el caso de los humedales, en particular de los manglares, donde las condiciones de anaerobiosis por efecto de la inundación parcial o total, permanente o intermitente retardan la descomposición de la MO, que a su vez evita la liberación del C a la atmósfera y lo conserva atrapado en el suelo, incluso por milenios. Es por ello, que la deforestación de un manglar por cambio de uso de suelo con fines, por ejemplo, turísticos o de producción acuícola comercial, libera grandes cantidades de C a la atmósfera.

 

CONCLUSIONES

Los suelos en las clases de geoforma combinadas de Isla tuvieron valores superiores de COS con 125.9 t ha^-1, seguidos de los suelos en las geoformas de Cuencas y Orillas con 85.7 y 91.0 t ha^-1, respectivamente; mientras que, en las geoformas de Barras se estimaron los contenidos menores (57.9 t ha^-1). Sin embargo, debe centrarse la mayor atención en las clases de geoformas de Orilla, dado que son las más vulnerables por estar en contacto directo con los cambios de regímenes hidrológicos diarios (intermareales) y estacionales (lluvias y sequía), y por ser, en ellas, donde se desarrolla la actividad más intensa de aprovechamiento maderero.

Respecto a las asociaciones de manglar, el contenido de COS más alto se verificó en la combinación Laguncularia racemosa - Rhizophora mangle (106.7 t ha^-1) y el menor en la de R. mangle -L. racemosa -A. germinans (73.7 t ha^-1). En general, las asociaciones de manglar concentradas con predominancia de L. racemosa registraron los mayores contenidos de COS, con 96.6 t ha^-1. Dado que esta asociación de manglares es más frecuente en las geoformas de Orilla, se concluye que los planes de manejo y conservación orientados a los manglares de Marismas Nacionales deben considerar como prioritaria la preservación de estas geoformas, en particular aquellas donde domine dicha especie.

En comparación con otros manglares de México y del mundo, los suelos de los de Marismas Nacionales demostraron ser fundamentales como almacenadores de COS, con valores cercanos a los de Histosoles. Los manglares de Nayarit figuran entre los biomas más ricos del planeta, en cuanto a su función reguladora del CO en la naturaleza, por tener mayor capacidad para almacenar grandes volúmenes de C en el suelo, que otros ecosistemas del mundo famosos por su riqueza en MO, como los pastizales y las selvas.

 

AGRADECIMIENTOS

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca otorgada al primer autor y por financiar el inicio del estudio; a los ejidatarios de las comunidades de Mexcaltitán, Los Morillos, Palma Grande, Santa Cruz y Unión de Corrientes en el estado de Nayarit por su apoyo en el trabajo de campo; al Ing. Alfonso Solís Venegas por la ayuda técnica y logística; al Consejo Superior de Investigaciones Científicas (CSIC) de Salamanca y a la Universidad de Salamanca (España) por las facilidades brindadas durante el análisis en laboratorio de las muestras colectadas y al World Wildlife Fond (WWF) por la beca "Príncipe Bernhard" para el primer autor y por financiar la conclusión de la investigación.

 

REFERENCIAS

Aceñolaza, P., L. P. Zamboni y J. F. Gallardo L. 2008. Estimación de carbono en tres bosques de la llanura aluvial del Bajo Paraná (R. Argentina). In: Gallardo., L., J. F. (Comp.). La captura de carbono en ecosistemas terrestres iberoamericanos. Red Iberoamericana de Física y Química Ambiental. Sociedad Iberoamericana de Física y Química Ambiental. Salamanca, España. pp. 39-53.         [ Links ]

Acosta, M., J. D. Etchevers B., C. Monreal, K. Quednow y C. Hidalgo M. 2001. Un método para la medición del carbono en los compartimentos subterráneos (raíces y suelo) de sistemas forestales y agrícolas de ladera en México. In: Memorias del Simposio Internacional Medición y Monitoreo de la Captura de Carbono en Ecosistemas Forestales, Universidad Austral de Chile, Valdivia, Chile. p. 15.         [ Links ]

Alongi, D. M. 2002. Present state and future of the world's mangrove forests. Environmental Conservation 29:331-349.         [ Links ]

Armentano, T. V. 1981. The potential significance of tropical organic soils for the carbon balance of the terrestrial biosphere. http://www.osti.gov/energycitations/product.biblio.jsp?osti_id=5468757. (6 de agosto de 2008).         [ Links ]

Betoulle, J. L., F. Fromard, A. Fabre et H. Puig. 2001. Caractérisation des chutes de litière et des apports au sol en nutriments dans une mangrove de Guyane française. Canadian Journal of Botany 79:238-249.         [ Links ]

Bird, E. 2003. Coastal geomorphology: an introduction. Wiley and Sons, Inc. West Sussex, UK. 340 p.         [ Links ]

Bojórquez, I., A. Hernández, D. García, O. Nájera, F. Flores, A. Madueño y R. Bugarín. 2008. Características de los suelos de las barras paralelas, playas y dunas de la llanura costera norte del estado de Nayarit, México. Cultivos Tropicales 29(1):37-42.         [ Links ]

Boto, K. G. and J. T. Wellington. 1984. Soil characteristics and nutrient status in a Northern Australia Mangrove Forest. http://www.jstor.org/stable/1351957. Estuarine Research Federation. Estuaries 7(1):61-69. (6 de agosto de 2008).         [ Links ]

Bravo, F. (Coord.) 2007. El papel de los bosques en la mitigación del cambio climático. Fundación Gas Natural, Barcelona, España. 320 p.         [ Links ]

Callo-Concha, D., L. Krishnamurthy y J. Alegre. 2001. Estimación del carbono secuestrado por algunos sistemas agroforestales y testigos en tres pisos de la Amazonia Peruana. In: Memorias del Simposio Internacional Medición y Monitoreo de la Captura de Carbono en Ecosistemas Forestales. Universidad Austral de Chile (UACH). Valdivia, Chile. p. 23.         [ Links ]

Comisión Nacional para la Biodiversidad (CONABIO). 2008. 22. Río Baluarte-Marismas Nacionales. http://www.conabio.gob.mx/conocimiento/regionalizacion/doctos/rhp_022.html. (4 de julio de 2008).         [ Links ]

De la Cruz A., A. 1986. Tropical wetlands as a carbon source. Aquatic Botany 25:109-115.         [ Links ]

Environmental System Research Institute (ESRI). 1999. ArcView GIS 3.2. Neuron Data, Inc. EUA. Sistema de Información Geográfica. Seattle, WA. USA. s/p.         [ Links ]

Etchevers B., J. D., C. Hidalgo M., J. Padilla, R. M. López, C. Monreal, C. Iturralde, B. Rapidez, F. De León, M. Acosta M., A. Vergara, K. Quednow, A. Fernández y C. Figueroa. 2002. Subproyecto II: Metodología de la medición de la captura de carbono. Proyecto Manejo Sostenible de Laderas (PMSL). Regiones Cuicateca, Mazateca y Mixe, Oaxaca, México. Colegio de Postgraduados de Montecillo. SAGARPA-GEF-Banco Mundial. México, D. F. México. pp. 23-45.         [ Links ]

Fujimoto, K., A. Imaya, R. Tabuchi, S. Kuramoto, H. Utsugi and T. Murofushi. 1999. Belowground carbon storage of Micronesian mangrove forests. Ecological Research 14:409-413.         [ Links ]

Fujimoto, K. 2000. Below-ground carbon sequestration of mangrove forests in the Asia-Pacific Region. In: International Workshop Asia-Pacific Cooperation. Research for Conservation of Mangroves. 26 - 30 de marzo, 2000; Okinawa, Japón. http://landbase.hq.unu.edu/Workshops/OkinawaMarch2000/Papers/Fujimotopapermar2000.htm. LandBase. Environmental Monitoring and Governance in the East Asian Hydrosphere 2008. s/p. (22 de agosto de 2008).         [ Links ]

Gallardo L., J. F. and M. I. González. 2004. Sequestration of C in a Spanish chestnut coppice. Investigación Agraria. Sistema de Recursos Forestales:108-113.         [ Links ]

García, E. 2004. Modificaciones al sistema climático de Köppen para la Republica Mexicana. 5ta Edición. Instituto de Geografía. Serie de libros No. 6. Universidad Nacional Autónoma de México. México, D. F. México. 292 p.         [ Links ]

Gleason, S. M. and K. C. Ewel. 2002. Organic matter dynamics on the forest floor of a Micronesian mangrove forest: an investigation of species composition shifts. Biotropica 34(2):190-198.         [ Links ]

Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática (INEGI). 2002. Síntesis de información geográfica del estado de Nayarit. Aguascalientes, Ags. México. 140 p.         [ Links ]

Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática (INEGI). 2005. Ortofotos digitales de la región de Marismas Nacionales, Nayarit, esc. 1:20 000 F13A88(E), F13C18(E). México.         [ Links ]

Infante G., S. y G. P. Zárate de Lara. 2003. Métodos estadísticos; un enfoque interdisciplinario. 2 ed. Ed. Trillas. México, D. F. México. 643 p.         [ Links ]

International Union of Soil Science (IUSS) Working Group World Reference Base (WRB). 2006. World reference base for soil resources 2006. 2 ed. World Soil Resources Reports No. 103. FAO, Rome. 128 p.         [ Links ]

Khan, M., S. Suwa and A. Hagihara. 2007. Carbon and nitrogen pools in a mangrove stand of Kandelia obovata (S. L.) Yong: distribution in the soil and vegetation system. Wetlands Ecology and Management 15(2): 141-153.         [ Links ]

López P., J. y E. Ezcurra. 2002. Los manglares de México: una revisión. Madera y Bosques Número Especial 1:25-51.         [ Links ]

MINITAB. 2003. Minitab Release 14 (Version 14.10). Statistical Software. USA. s/p.         [ Links ]

Mitra, S.; R. Wassmann and P. L. G. Vlek. 2005. An appraisal of global wetland area and its organic carbon stock. Current Science 88(1):25-35.         [ Links ]

Moreno C., E., A. Guerrero, M. C. Gutiérrez C., C. A. Ortiz S. y D. J. Palma. 2002a. Los manglares de Tabasco: una reserva natural de carbono. Madera y Bosques. Número especial 1:115-128.         [ Links ]

Moreno C., P., J. L. Rojas, D. Zárate, M. A. Ortiz, A. L. Lara, y T. Saavedra. 2002b. Diagnóstico de los manglares de Veracruz; distribución, vínculo con los recursos pesqueros y su problemática. Madera y Bosques. Número especial 1:61-88.         [ Links ]

Osnaya, P. 2003. Avances de México en materia de cambio climático 2001-2002. Osnaya, P. (Comp.), Fernández, A. y J. Martínez (Coord.). Instituto Nacional de Ecología-Semarnat. México. 104 p.         [ Links ]

Palm, C. A., P. L. Woomer, J. Alegre, L. Arévalo, C. Castilla, D. G. Cordeiro, B. Feigl, K. Hairiah, J. Kotto-Same, A. Mendes, A. Moukam, D. Murdiyarso, R. Njomgang, W. J. Parton, A. Ricse, V. Rodrigues, S. M. Sitompul and M. Van Noordwijk. 2000. Carbon sequestration and trace emissions in slash and burn and alternative land uses in the humid tropics. ASB Climatic Change Working Group Report. Final Report, Phase 2. Nairobi, Kenya. 25 p.         [ Links ]

Ponce-H.,R. 1999. Assessing the carbon stock and carbon sequestration potential of current and potential land use systems and the economic rationality of land use conversions. In : Food and Agriculture Organization (FAO) (Comp). Prevention of land degradation, enhancement of carbon sequestration and conservation of biodiversity thorough land use change and sustainable land management wit focus in Latin America and the Caribbean. FAO World Soil Resources Reports 86. pp:79-94.         [ Links ]

Porta, J., M. López A. y C. Roquero. 2003. Edafología para la Agricultura y el Medio Ambiente. 3 Ed. Mundi-Prensa. Madrid, España. 917 p.         [ Links ]

Post, W. M., T. H. Peng, W. R. Emanuel, A. W. King, V. H. Dale, and D. L. De Angelis. 1990. The global carbon cycle. American Scientist 78:310-326.         [ Links ]

Pool, D. J., A. E. Lugo and S. C. Snedeker. 1975. Litter production in mangrove forests of Southern Florida and Puerto Rico . In: Walsh, G. E., S. C. Snedeker and H. J. Teas. (Comp.) Proccedings of the International Symposium of Biology an Management of Mangroves. Institute of Food and Agriculture Sciences, University of Florida, Gainesville, FL, USA. pp. 213 - 237.         [ Links ]

Rebolledo H., H. 1999. Statistical Analysis System SAS en microcomputadora; Análisis estadístico de datos experimentales. Departamento de Suelos. Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, Edo. de Méx. México. 176 p.         [ Links ]

Red Hemisférica de Reservas para Aves Playeras (RHARAP). 2008. Mapa de Marismas Nacionales. Galería de Fotos. http://www.whsrn.org/data/Unsorted/mapa_grande-21919-1.jpg. (1 de diciembre de 2008).         [ Links ]

Rosenzweig, C. and D. Hillel. 2000. Soils and global climate change: Challenges and opportunities. Soil Science, 165(1):47-56.         [ Links ]

SAS - Institute. 1999. The SAS System. (Versión 5.1 para Windows). Cary, NC, EUA. s/p.         [ Links ]

Sukardjo, S. 1994. Soils in the mangrove forests of the Apar Nature Reserve, Tanah Grogot, East Kalimantan, Indonesia. Southeast Asian Studies. 32(3):385-398.         [ Links ]

United Nations Framework Convention on Climate Change (UNFCCC). 2000. Sexto periodo de sesiones de la conferencia de las partes en la convención marco de las Naciones Unidas sobre el cambio climático. In: Carpeta de prensa. Convención - Marco sobre el Cambio Climático. ONU. La Haya. Países Bajos. 14 p.         [ Links ]

United States Departament of Agriculture (USDA). 1973. Investigación de suelos; métodos de laboratorio y procedimientos para recoger muestras. Trad. por A. Contín. Soil Conservation Service. U. S. Departament of Agriculture. Ed. Trillas. México, D .F., México. pp. 41-45.         [ Links ]

Valdez-H., J. L. 2002. Aprovechamiento forestal de manglares en el estado de Nayarit, costa Pacífica de México. Madera y Bosques. Número Especial 1:129-145.         [ Links ]

Valdez-H., J. L. 2004. Manejo forestal de un manglar al sur de Marismas Nacionales, Nayarit. Madera y Bosques Número Especial 2:93-104.         [ Links ]

Van Noordwijk, M., C. Cerri, P.L. Woomer, K. Nugroho and M. Bemoux. 1997. Soil carbon dynamics in the humid tropical forest zone. Geoderma 79:187-225.         [ Links ]

Woomer, P. L., L.L.Tieszen, G. Tappan, A. Touré and M. Sall. 2004. Land use change and terrestrial carbon stocks in Senegal. Journal of Arid Environments 59(3):625-642.         [ Links ]

Yáñez-Araceiba, A., R. R. Twillwy y A. L. Lara-Domínguez. 1998. Los ecosistemas de manglar frente al Cambio Climático Global. Madera y Bosques 4(2):3-19.         [ Links ]