Introducción

Las plagas y enfermedades constituyen un factor importante en la preservación de los ecosistemas forestales. En México, el promedio de la superficie con problemas fitosanitarios fue de 51 mil ha entre 1999 y 2010, y uno de los agentes causales de mayor importancia fueron los escarabajos descortezadores (principalmente los géneros Dendroctonus, Ips y Xyleborus) con 15 mil ha infestadas en promedio anual (^{Díaz, 2005}; ^{Semarnat, 2012}).

Sin embargo, los escarabajos descortezadores son cruciales en la regeneración de los sistemas forestales, ya que, de manera natural, sólo atacan y matan árboles enfermos o individuos longevos, lo que mantiene al bosque en un estado saludable y productivo. Bajo ciertas condiciones, los ciclos de vida de estos insectos se aceleran, por lo que las poblaciones aumentan de tamaño y se convierten en plagas, lo que conduce a pérdidas de grandes extensiones de bosques. Los brotes de las plagas del género Dendroctonus se han intensificado en los últimos años en varios estados de la república mexicana, sobre todo en la parte norte y centro; en 2013 la superficie afectada por estos insectos superó a la dañada por los incendios forestales (12 %) (^{McFarlane y Witson, 2008}; ^{Moore et al., Allard, 2009}; ^{CCMSS, 2012}; ^{Cuellar et al., 2012}; ^{Durán y Poloni, 2014}).

Querétaro es uno de los estados en dónde se registraron infestaciones altas por descortezadores, principalmente por Dendroctonus frontalis Zimmerman, 1868 y D. mexicanus Hopkins, 1909. En 2012 se presentó una contingencia fitosanitaria en varios municipios pertenecientes a la Reserva de la Biosfera Sierra Gorda, con daños aproximados de 71 000 m³ de madera (^{Cibrián et al., 2014}).

La ecología de los escarabajos descortezadores es compleja y dinámica y en los últimos años se han buscado alternativas de prevención y manejo. Algunos estudios se han enfocado en determinar la influencia de los parámetros climatológicos sobre el incremento de sus poblaciones con el fin de generar sistemas de previsión de situaciones epidémicas, ya que se ha documentado que las poblaciones de estos descortezadores se regulan, en parte, por las condiciones ambientales (Flores, 1977; ^{Olivera, 2014}).

Sin embargo, en la actualidad existen pocos registros y sus resultados son contrastantes, lo que hace necesario fortalecer las evidencias que exhiban las principales tendencias y permitan identificar los parámetros climáticos que tienen una mayor influencia sobre las fluctuaciones de estos escarabajos. Asimismo, este tema cobra mayor relevancia ya que se ha observado un aumento en el número de generaciones por año y un incremento en la extensión de estas especies por el cambio climático (^{Moore y Allard, 2009}; ^{Rivera et al., 2010}; ^{Bentz et al., 2010}); así, un mayor conocimiento de la respuesta de estos insectos a su ambiente abiótico brindará los elementos para ubicar las zonas de probable riesgo al ataque de descortezadores, elaborar escenarios y tomar las precauciones necesarias.

Por lo tanto, los objetivos de este trabajo consistieron en determinar la relación de ocho parámetros climáticos (temperatura, humedad, precipitación, presión atmosférica, velocidad del viento, temperatura del viento, sensación térmica y el cociente entre la temperatura y la humedad), con las abundancias de dos escarabajos descortezadores de importancia ambiental y comercial (D. frontalis y D. mexicanus), a partir de un monitoreo de 10 meses en dos municipios de la Reserva de la Biosfera de la Sierra Gorda de Querétaro (Landa de Matamoros y Pinal de Amoles). Además, generar modelos matemáticos que estimen el tamaño de la población de estos escarabajos, con ello se pretende aportar evidencias para diseñar modelos predictivos en el futuro que permitan prever la aparición de brotes activos para que se realicen acciones de control. Actualmente, los modelos que atienden el problema son muy escasos, pero destaca el trabajo de ^{Cuellar et al. (2012}) en el que los autores describieron un modelo matemático de esta índole.

Materiales y Métodos

El estudio se llevó a cabo en bosques de pino de los municipios Landa de Matamoros y Pinal de Amoles dentro de la Reserva de la Biosfera Sierra Gorda de Querétaro, donde predominan Pinus patula Schiede ex Schltdl. & Cham y P. greggii Engelm. En el municipio Pinal de Amoles se seleccionaron tres sitios de monitoreo (i.e., La Gachupina, Camposanto y Tejamanil), y en Landa de Matamoros, dos (Pinalito de la Cruz y El Madroño) (Figura 1). Los sitios reúnen pinos con fustes mayores a 15 cm de diámetro normal y con infestación por insectos descortezadores del complejo D. mexicanus y D. frontalis.

EM1 = Tancoyol; EM2 = Landa de Matamoros; EM3 = Pinal de Amoles; EM4 = Puerta del Cielo; ZM1 = Landa de Matamoros; ZM2 = Pinal de Amoles.

Figura 1 Ubicación de las estaciones meteorológicas (EM) y zonas de monitoreo (ZM) en los municipios Pinal de Amoles y Landa de Matamoros, Querétaro. 

En cada lugar de monitoreo se establecieron cuatro trampas de embudo tipo Lindgren de 12 conos en donde se pusieron al azar feromonas comerciales de agregación (dos con frontalina y dos con endo-brevicomina), además de alfa-pineno para cada caso (Synergy). En los contenedores de cada trampa se colocó una tira plástica de 2 cm impregnada con un insecticida de baja toxicidad compuesto por Geraniol (2.48 %) y Lavandin (1.86 %), para evitar el escape de los insectos y prevenir su depredación.

El monitoreo consistió en colectas quincenales durante 10 meses (de abril de 2014 a enero de 2015) y los cebos fueron reemplazados cada mes y medio para mantener su efecto atrayente. Los insectos capturados en las trampas se preservaron en alcohol al 70 %, para después trasladarlos al Laboratorio de Sanidad Forestal del Cenid-Comef (INIFAP), donde se contabilizaron y se determinaron los descortezadores del género Dendroctonus a nivel especie por su morfología (^{Wood, 1963}; ^{Cibrián et al., 1995}) y mediante la extracción de la varilla seminal (^{Perusquía, 1978}; ^{Ríos et al., 2008}). Sólo se determinó 10 % de la muestra cuando el número de insectos superó los 1 000 individuos. A partir de los registros quincenales se determinó la abundancia de D. frontalis y D. mexicanus para cada mes (con la sumatoria de los organismos recolectados de todas las trampas).

La información relativa al clima procede de cuatro estaciones meteorológicas y fue proporcionada por la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (Conanp) de la Reserva de la Biósfera Sierra Gorda de Querétaro (con registros cada 30 minutos) y del Centro de Investigaciones del Agua Querétaro (CIAQ) de la Universidad Autónoma de Querétaro (con datos por minuto). Los parámetros considerados fueron temperatura, humedad, precipitación, presión atmosférica, velocidad del viento, temperatura del viento, sensación térmica, y el cociente entre la temperatura y la humedad (T/H); de cada uno de los cuales se determinó la media por mes, mientras que el cociente de temperatura/humedad se calculó con base en las medias mensuales. Cabe señalar que, debido a fallas técnicas de las estaciones meteorológicas, no se contó con los datos completos y, por lo tanto, el número de días para cada mes varió entre 8 y 31 (Cuadro 1).

En este estudio se incorporó el mayor número posible de componentes atmosféricos, ya que brindan un panorama más completo de las condiciones prevalecientes. Así, es factible probar las posibles relaciones entre parámetros poco utilizados y las poblaciones de escarabajos descortezadores; ya que la mayoría de los trabajos de esta índole solo manejan temperatura y humedad.

Los registros de escarabajos de las localidades del municipio Landa de Matamoros se asociaron con las estaciones meteorológicas de Tancoyol y la del poblado de Landa de Matamoros, mientras que los datos de las localidades de Pinal de Amoles se vincularon con las estaciones de Puerta del Cielo y la del poblado de Pinal de Amoles.

Se realizaron pruebas de correlación de Spearman para cada municipio con la finalidad de determinar la relación entre las abundancias de D. frontalis y D. mexicanus con los ocho parámetros climáticos de cada mes. Se utilizó una prueba no paramétrica porque los datos no tuvieron una normalidad en su distribución (Figura 2).

NS = No significativo; *=<0.05; **=<0.01; ***=<0.001.

Figura 2 Correlaciones entre las abundancias del complejo Dendroctonus frontalis Zimmerman, 1868, Dendroctonus mexicanus Hopkins, 1909 y ocho parámetros climáticos de los municipios Pinal de Amoles y Landa de Matamoros en la Reserva de la Sierra Gorda de Querétaro. 

Posteriormente, se hicieron análisis de regresión lineal (con una prueba de ANOVA de significancia) solo si las correlaciones fueron significativas (P <0.05). Para cada caso, los datos fueron transformados con el logaritmo base 10 para obtener los diferentes modelos matemáticos (lineal, logarítmico, exponencial y potencial). El mejor ajuste se determinó a partir del coeficiente de determinación (R²) y los modelos matemáticos con la técnica de mínimos cuadrados.

Resultados

En total se colectaron 136 409 escarabajos descortezadores en ambos municipios, de los cuales 121 841 fueron de D. frontalis y 14 568 de D. mexicanus (Cuadro 2).

Cuadro 2 Resultados de las correlaciones entre las abundancias del complejo Dendroctonus frontalis Zimmerman, 1868 y Dendroctonus mexicanus Hopkins, 1909 y ocho parámetros climáticos del municipio Pinal de Amoles, Reserva de la Sierra Gorda de Querétaro. 

Respecto a los registros de Pinal de Amoles, se obtuvieron correlaciones positivas y significativas entre la temperatura, la temperatura del viento, la sensación térmica y el cociente T/H con la abundancia de ambas especies de descortezadores (D. frontalis y D. mexicanus), así como relaciones negativas y significativas entre la precipitación y la presión atmosférica con las mismas (figuras 2 y 3). Por otra parte, no se presentaron relaciones significativas entre las abundancias de las dos especies de escarabajos y dos de los parámetros climáticos (humedad y velocidad del viento).

Figura 3 Registros de las abundancias de los escarabajos descortezadores Dendroctonus frontalis Zimmerman, 1868 y Dendroctonus mexicanus Hopkins, 1909 en Pinal de Amoles (a lo largo de un año) y los seis parámetros climáticos de interés. 

De las correlaciones significativas, los parámetros climáticos que explican una mayor variación de las abundancias de D. frontalis en Pinal de Amoles fueron (en orden de descendente): la presión atmosférica, la sensación térmica, la temperatura, la temperatura del viento y la precipitación. En contraste, para D. mexicanus fueron la precipitación, la sensación térmica, las dos temperaturas y la presión atmosférica (Cuadro 3).

Cuadro 3 Resultados de las correlaciones entre las abundancias del complejo Dendroctonus frontalis Zimmerman, 1868 y Dendroctonus mexicanus Hopkins, 1909 y ocho parámetros climáticos del municipio Pinal de Amoles, Reserva de la Sierra Gorda de Querétaro. 

*Se realizó el ANOVA de significancia sólo en aquellas correlaciones significativas de Spearman. NS = No se indica el modelo porque la regresión no fue significativa.

A partir de las regresiones significativas, los mejores modelos matemáticos entre el número de escarabajos descortezadores y los parámetros climáticos fueron principalmente de tipo potencial y exponencial. Para el primero, se verificó entre la temperatura y la temperatura del viento para ambas especies y la sensación térmica para el número de D. mexicanus. El modelo exponencial se confirmó para las dos especies de plagas cuando se relacionó con la presión atmosférica y la precipitación, y solo entre la sensación térmica y la abundancia de D. frontalis. Asimismo, se obtuvo un solo modelo lineal significativo entre los individuos registrados de D. frontalis y el cociente T/H (Cuadro 3). Por otra parte, los datos del municipio Landa de Matamoros no mostraron correlaciones significativas de los parámetros climáticos con ambas especies de descortezador (Figura 2 y Cuadro 4).

Cuadro 4 Resultados de las correlaciones entre las abundancias del complejo Dendroctonus frontalis Zimmerman, 1868 y Dendroctonus mexicanus Hopkins, 1909 y ocho parámetros climáticos del municipio Landa de Matamoros, Reserva de la Sierra Gorda de Querétaro. 

NS = No se indica el modelo porque la regresión no fue significativa.

Discusión

Se corroboró la relación entre seis factores ambientales (temperatura, precipitación, presión atmosférica, temperatura del viento, sensación térmica y el cociente temperatura/humedad) y las abundancias de dos especies de escarabajos descortezadores de importancia económica y ambiental (D. frontalis y D. mexicanus). Sin embargo, solo en Pinal de Amoles se confirmaron correlaciones y modelos matemáticos significativos, pues en Landa de Matamoros no se verificó ninguna relación, lo que probablemente se deba a la gran lejanía (21.70 ± 2.60 km) entre los sitios de monitoreo (El Madroño y Pinalito de la Cruz) y las estaciones meteorológicas (Landa de Matamoros y Tancoyol); esta situación reduce la probabilidad de que los datos reflejen las condiciones microclimáticas de las parcelas en el momento del muestreo. En contraste, los sitios de estudio ubicados en el municipio Pinal de Amoles (La Gachupina, Tejamanil y Campo Santo) se localizan a una distancia promedio de 2.51 km (± 0.93 d.s.) a las estaciones meteorológicas de Puerta del Cielo y Pinal de Amoles.

Las relaciones directas obtenidas entre el número de descortezadores y los parámetros relacionados con la temperatura (temperatura media, temperatura media del viento y la sensación térmica media) se pueden explicar con la dependencia de las actividades de los insectos (i.e., dispersión, reproducción, desarrollo, crecimiento, entre otros) a la temperatura ambiental, la cual influye en su metabolismo poiquilotérmico (^{Logan y Powell, 2001}; ^{Bentz et al., 2009}; ^{Dukes et al., 2009}). Sin embargo, para el caso de Dendroctonus se han observado resultados contrastantes con la temperatura con la que se ha consignado una relación positiva (^{Bentz, 2009}; ^{Hebertson y Jerkins, 2008}) o no significativa (^{Morales et al., 2016}), lo cual puede estar relacionado con la lejanía a las estaciones meteorológicas, y que no se especifica en los trabajos antes mencionados.

La sensación térmica puede ser un mejor parámetro para proyectar las abundancias de ambos descortezadores (D. frontalis y D. mexicanus), ya que explica una mayor variación de los datos (R² = 0.84 y 0.57) en comparación con la temperatura (R² = 0.72 y 0.53) (Cuadro 1). Es el resultado de la relación entre la temperatura y la velocidad del viento, por lo que presentará valores altos cuando la temperatura así lo sea y la velocidad del viento baja, y viceversa (^{Pasek, 1988}). Al parecer, engloba dos parámetros que determinan las actividades de los insectos: por un lado, la temperatura afecta su tasa metabólica, mientras que la velocidad del viento incide sobre el vuelo y su capacidad de dispersión (^{Glick, 1939}); esta influencia se hace más evidente cuando los organismos son de tamaño reducido como los descortezadores (^{Compton, 2002}). Sin embargo, en este estudio en particular, la velocidad del viento no explicó las abundancias de los escarabajos (Cuadro 1).

La relación inversa entre la precipitación con las abundancias de ambos escolítinos se puede explicar con el posible debilitamiento de los árboles en su estrategia de defensa, ocasionado por un estrés hídrico derivado de una baja precipitación o disponibilidad de agua; se puede reflejar en la baja producción de resina y menor capacidad de los hospederos para obstruir los orificios de entrada y así detener la infestación de los escarabajos (^{Powell y Logan, 2005}; ^{Rivera et al., 2010}).

Respecto a la presión atmosférica, ^{Bennett y Borden (1971)} mencionan que este parámetro se asocia al tiempo climatológico inestable y que puede llegar a inhibir la dispersión de los descortezadores. Se ha descrito que dicho comportamiento es percibido por medio través de receptores del escarabajo (burbujas de gas) que detectan la fluctuación a corto plazo de la presión barométrica del ambiente (^{Geiger, 1966}).

Durante los periodos de baja presión y de transición en esta surgen las velocidades del viento más altas; los cambios en este sentido intervienen en la dispersión de los escarabajos descortezadores, ya sea para continuar o terminar el vuelo (^{Chapman, 1967}).

El cociente T/H se relacionó proporcionalmente con las abundancias de D. frontalis y D. mexicanus en Pinal de Amoles (Figura 1, Cuadro 1) y explicó una variación de los datos por arriba de 53 %, lo que confirma que es un buen parámetro para relacionarlo con la fluctuación de dichas plagas. Sin embargo, no explicó una mayor variación de los datos (R²) en comparación con la obtenida con la temperatura para ambas especies de escarabajos (Cuadro 1), lo cual coincide con los resultados de ^{Cuellar et al. (2012}). Lo anterior sugiere que este parámetro debe ser utilizado en futuros estudios para la proyección de las fluctuaciones poblacionales de D. frontalis y D. mexicanus, ya que este tipo de índice se calcula con dos parámetros con gran influencia en las actividades y desarrollo de los descortezadores.

No se encontró una relación de la abundancia de los descortezadores y la humedad atmosférica, patrón consistente con otros estudios que muestran que esta variable ambiental tiene baja capacidad de predicción sobre las fluctuaciones poblacionales de los escarabajos (^{García et al., 2012}). Sin embargo, se ha propuesto que el desarrollo de estos insectos está más relacionado con la humedad subcortical, ya que los descortezadores son insectos que pasan la mayor parte de su ciclo de vida (etapa inmadura) por debajo de la corteza del hospedero (^{Íñiguez, 1999}; ^{Romero et al., 2007}; ^{Cuellar et al., 2012}; ^{Alvarado, 2013}).

Los modelos matemáticos obtenidos fueron en su mayoría exponenciales y potenciales (y solo hubo uno lineal), lo cual sugiere que el aumento o disminución del número de escarabajos generalmente es multiplicativo conforme cambian los parámetros climáticos, lo que describe la naturaleza de la relación entre estos dos tipos de variables.

A partir de su frecuente sobreposición geográfica y coexistencia en el mismo huésped, es común que se afirme que D. frontalis y D. mexicanus tienen los mismos requerimientos ecológicos (^{Zúñiga et al., 1995}; ^{Zúñiga et al., 1999}; ^{Salinas et al., 2004}). Sin embargo, los resultados aquí consignados muestran que la presión atmosférica y la sensación térmica fueron los parámetros más influyentes sobre la fluctuación poblacional de D. frontalis (a partir de los valores de R² obtenidos) (Cuadro 1), mientras que la precipitación acumulativa fue el factor que más afectó a la abundancia de D. mexicanus. Lo anterior sugiere que estas dos especies son diferentes en sus óptimos fisiológicos con los factores abióticos del ambiente que están estrechamente relacionados con su desarrollo y éxito de colonización a nuevos sitios (^{Zúñiga et al., 1995}).

Cabe señalar que los modelos matemáticos (aquellos que fueron significativos) son robustos para las especies de escarabajos que se investigaron (D. frontalis y D. mexicanus) y para el sitio en donde se realizó el estudio. Y si estos se aplican en otros ecosistemas puede variar su grado de predicción, ya que se presentan diferentes interacciones tróficas de distinta intensidad con sus depredadores y presas, así como condiciones abióticas desiguales.

El documento aquí descrito es el primer intento por conocer la relación de un gran número de parámetros climáticos con las fluctuaciones poblaciones de escarabajos descortezadores de importancia ambiental y comercial, así como por obtener los modelos matemáticos que ayudarán a generar proyecciones más sólidas. Sin embargo, se requiere de una mayor cantidad de evidencias de este tipo para corroborar las tendencias, así como probarlas en condiciones contrastantes.

Conclusiones

A los parámetros climáticos como la temperatura y la precipitación generalmente se les asocia con las fluctuaciones poblacionales de los escarabajos descortezadores debido a que su influencia sobre su desarrollo y dispersión se puede advertir de manera directa. Sin embargo, existen otras condiciones atmosféricas (presión atmosférica, la temperatura del viento, la sensación térmica y el cociente T/H) que presentan correlaciones significativas con las abundancias de D. frontalis y D. mexicanus, y que podrían explicar una mayor variación de las abundancias de estos escarabajos.

La distancia de las estaciones meteorológicas con las parcelas de muestreo es un factor que se debe ponderar ante la significancia de las relaciones entre los parámetros climáticos con las fluctuaciones poblacionales de D. frontalis y D. mexicanus, ya que reducen la probabilidad de reflejar las condiciones microclimáticas locales en el momento de tomar los datos. Por ello es conveniente contar con estaciones meteorológicas cercanas al sitio de monitoreo que registren las condiciones atmosféricas de la localidad, o bien, colocar estaciones portátiles en el lugar.