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Introducción
A nivel global, los ecosistemas forestales se enfrentan a grandes desafíos como las variaciones climáticas extremas, perturbaciones humanas, patógenos y la presencia de plagas (Lovett et al., 2006; Gómez-Guerrero et al., 2021). Estas últimas no solo afectan a la producción de madera (Kurz et al., 2008; Ramsfield et al., 2016), sino también a los servicios ecosistémicos como la captura de carbono, prevención de la erosión del suelo, captación de agua y provisión de hábitats (Schowalter, 2012). A menudo, el cambio en las condiciones abióticas y los disturbios cambiantes suponen una grave amenaza para la salud de los bosques (Allen et al., 2010), y cuando se combinan con plagas de insectos forestales, las consecuencias pueden tener impactos catastróficos (Breshears et al., 2005).
En México, las plagas forestales representan una de las principales causas de disturbio en los bosques templados, ya que se tiene registrado que existen alrededor de 70 especies de insectos y patógenos que perturban el arbolado (Semarnat, 2015). Los diagnósticos y tratamientos sanitarios forestales indican que los insectos descortezadores son el grupo de plagas que más superficie han afectado (40.5 %); entre los que destacan Dendroctonus adjuntus Blandford, 1897, Dendroctonus frontalis Zimmerman, 1868, Dendroctonus mexicanus Hopkins, 1905 y Dendroctonus rhizophagus Thomas & Bright, 1970 (Semarnat, 2015). Asimismo, una de las principales plagas de pinos son los descortezadores del género Ips, dentro del cual algunas especies que generalmente se consideran plagas secundarias, en ocasiones se comportan como primarias debido, fundamentalmente, al efecto del cambio climático. Es probable que esto se relacione con el estrés al que son sometidos los ecosistemas forestales por el efecto de eventos hidrometeorológicos más extremos y, por lo tanto, una disminución de su resiliencia, lo cual favorece el ataque de plagas (Hernández, 2010; Correa-Díaz et al., 2023).
Los insectos de los géneros Dendroctonus e Ips son de los más importantes factores de mortalidad durante el desarrollo de los bosques (Gillette et al., 2001). En México, Ips confusus Wood & Bright, 1992 se distribuye en Baja California, Chihuahua, Hidalgo y San Luis Potosí; donde sus principales hospederos son Pinus cembroides Zucc., Pinus edulis Engelm., Pinus monophylla Torr. & Frém y Pinus oocarpa Schiede ex Schltdl. (Cibrián et al., 1995). Este coleóptero ataca árboles de P. cembroides generalmente después de intensas sequías, y puede comportarse como plaga primaria cuando las condiciones le favorecen (Cibrián et al., 1995). En consecuencia, afecta a un número significativo de árboles ocasionando serios daños y mortalidad en los bosques de pino piñonero en las zonas de transición (Floyd et al., 2009).
Adicionalmente, Sánchez-Martínez et al. (2007) indican que, a nivel nacional, el género Ips infesta indistintamente árboles del género Pinus L. y de Picea A. Dietr. cuando están debilitados debido a sequías, heladas e incendios; sin embargo, los especímenes de esos géneros al recuperarse de los factores de estrés señalados son menos susceptibles al ataque por Ips (Cibrián et al., 1995). Los individuos de I. confusus se establecen en heridas, raspaduras y fisuras en la parte baja del tronco y en la punta de la copa de árboles adultos, mientras que los hospederos más susceptibles son aquellos ejemplares jóvenes de Pinus existentes en sitios con alta densidad arbórea (Hamilton et al., 2004).
El género Ips, además de causar la muerte del arbolado, también se asocia con la incidencia de hongos que manchan la madera y, en consecuencia, reducen su valor comercial (Cibrián et al., 1995). En el floema y cambium elaboran galerías, el macho permanece en la cámara nupcial y cada hembra construye un brazo de la galería para formar a los lados los nichos donde colocan sus huevecillos. Al nacer las larvas, y como parte del proceso de alimentación, crean galerías individuales en las que permanecen hasta transformarse en pupas, las cuales se ubican entre el floema y el cambium (Cibrián et al., 2015).
En el año 2012, en un bosque natural de P. cembroides ubicado en el ejido Pasigochi, municipio Carichí, Chihuahua, se presentaron más de 95 ha de arbolado con infestación por I. confusus. Para combatir la plaga, se realizaron cortas de saneamiento e incineración in situ del material plagado. Posteriormente, en marzo de 2013 se colectaron núcleos de crecimiento y secciones transversales de los árboles atacados (AA) y de arbolado no atacado o control (ANA) de la misma especie y edades similares, con el objetivo de: (i) determinar el impacto y variación temporal en el crecimiento de árboles de P. cembroides afectados por I. confusus, y (ii) estimar la influencia de las variables climáticas en la anchura de anillos de crecimiento en los dos grupos de árboles estudiados (AA y ANA). Lo anterior se hizo mediante el uso de técnicas dendrocronológicas que permiten datar y cuantificar con precisión anual las perturbaciones, incluida la presencia de plagas que han afectado al crecimiento radial del árbol (Swetnam et al., 1985). Por ejemplo, al comparar la anchura de anillos en AA y ANA, es posible identificar eventos de ataque de plagas en el tiempo, así como regímenes de infestaciones (Guiterman et al., 2020).
La hipótesis planteada es que a través del análisis de anillos de crecimiento es posible identificar comportamientos diferenciados entre AA y ANA previos a la muerte del arbolado. Además, si se parte de que el efecto de I. confusus está asociado con la presencia de sequías, la señal climática, especialmente la relacionada con índices de sequía contenida en los anillos de crecimiento de AA, debería ser mayor. Dado que se ha descrito la disminución de la resiliencia de los bosques por el efecto de sequías (Correa-Díaz et al., 2023), la información de esta investigación será útil para realizar recomendaciones de manejo forestal posterior a un evento de intensa sequía, y minimizar el daño que se ocasione, en particular, las infestaciones y mortandad del arbolado.
Materiales y Métodos
Área de estudio
El área se localiza entre los 27°54'49" N y -107°12'45" O pertenecientes al ejido Pasigochi, municipio Carichí, estado de Chihuahua, México, donde se ubican rodales de P. cembroides en áreas sin manejo forestal (Figura 1). La altitud promedio del área es de 2 260 m, con un clima templado seco (Bsk) sensu Köppen, temperatura media anual de 18 °C, precipitación de 450 mm anuales; y dominancia de suelos del tipo Regosol (Comité Técnico Estatal de Sanidad Forestal del Estado de Chihuahua, 2022).
Muestreo dendrocronológico de arbolado atacado y no atacado
En marzo de 2013 se seleccionaron árboles atacados (AA) por I. confusus, de los cuales se obtuvieron núcleos de crecimiento con un taladro de Pressler Haglöf Sweden ® de 5.15 mm de diámetro y 50.8 cm de largo (Figura 2A). Adicionalmente, se recolectaron secciones trasversales de individuos derribados durante las actividades de saneamiento ocurridas en 2012. En un sitio adyacente con vegetación dominante de P. cembroides y sin daño aparente por I. confusus, se realizó una segunda recolecta de núcleos de crecimiento (marzo de 2013) con fines comparativos en árboles no atacados (ANA) que sirvieron de testigo (Figura 2B). En total se muestrearon 24 AA y 29 ANA; todas las muestras se fecharon mediante técnicas dendrocronológicas convencionales (Fritts, 1976).
A = Obtención de núcleos de crecimiento de Pinus cembroides Zucc. afectados por Ips confusus Wood & Bright, 1992; B = Muestreo de árboles no atacados (testigos) cercanos a la zona afectada.
Figura 2 Muestreo dendrocronológico en árboles atacados y no atacados.
Los anillos de crecimiento anual de P. cembroides se midieron con una precisión de 0.001 mm mediante un sistema de medición VELMEX TA (Velmex Inc., https://www.velmex.com/Downloads/Spec_Sheets/TA%20System%207-1-14%20Rev%20C.pdf) en el Laboratorio de Dendrocronología del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, localizado en el Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Relación Agua, Suelo, Planta Atmósfera, ubicado en Gómez Palacio, Durango, México. El cofechado y exactitud de la medición de cada anillo se verificó con el programa COFECHA (Holmes, 1983). Las tendencias biológicas no relacionadas con clima se removieron con el programa dlpR (Bunn, 2008) mediante el proceso de estandarización, para lo cual se utilizó una curva tipo Spline, que usa una frecuencia de 0.5 en una longitud de onda de 2/3 de la longitud total de la serie (Cook, 1987). Con ello, se generaron índices de ancho de anillo (IAA) en su versión estandarizada para AA y ANA.
Complementariamente, con el paquete dplR se construyeron series de tiempo de productividad forestal, expresadas como Incremento en Área Basal (IAB) útiles en este tipo de estudios, ya que relacionan la cantidad de madera producida por año (cm2 año-1) (Biondi y Qeadan, 2008). Dado que el interés del estudio fue el evento de plaga que llevó a la muerte de una parte del arbolado en 2012, el análisis se centró solo en el periodo 1980-2012.
Análisis de árboles atacados/no atacados
Para cuantificar el impacto de I. confusus sobre el crecimiento radial de P. cembroides se utilizó el análisis hospedero/no hospedero, el cual es de uso habitual en estudios dendroecológicos relacionados con plagas forestales (Swetnam et al., 1985; Lynch, 2012). Este análisis consiste en comparar las cronologías de la especie forestal atacada con respecto a la no atacada. De manera general, a la cronología de la especie afectada se le resta la cronología de la no afectada, una vez que comparten una varianza común, y así, cuantificar un índice residual también llamado Índice de Supresión de Crecimiento (GSI, por sus siglas en inglés) o su versión normalizada (NGSI). Cuando los periodos en que esta reducción (NGSI) superan un umbral crítico (-1.28 SD desviación estándar) durante varios años consecutivos, se consideran producto del ataque de insectos defoliadores o plagas (Girardin et al., 2001). Sin embargo, para que esos eventos se definan como ataques generalizados en todo el bosque, suele trabajarse con un umbral mínimo de impacto. En este estudio se estableció un umbral mínimo de afectación de 45 % del total de arbolado presente en al menos 10 árboles muestreados. El análisis de eventos de plaga se evaluó con la librería dfoliatR (Guiterman et al., 2020) en el programa R durante el periodo 1980-2012.
Efecto del clima y la actividad fotosintética en el crecimiento del arbolado
Para evaluar el efecto que tienen las variables climáticas en el crecimiento de los AA y los ANA, se descargó información climática de la plataforma Daymet para la zona de estudio (Thornton et al., 2021), la cual integra datos diarios de temperaturas máxima y mínima, precipitación, radiación y presión de vapor de agua para el periodo 1980-2012. Esta información se depuró y convirtió a valores promedio mensuales para después correlacionarlos con los IAA de AA y ANA con el paquete treeclim en R (Zang y Biondi, 2015); el cual permite obtener coeficientes de correlación tipo bootstrapp (n=1 000 réplicas). Complementariamente, para evaluar la estabilidad en las relaciones entre el clima y el crecimiento, se calcularon correlaciones móviles con bloques de 25 años a partir de 1980.
Por último, se correlacionó la información de crecimiento de AA y ANA con diferentes índices de sequía (Palmer Drougth Severity Index durante junio, julio y agosto, PDSI JJA ; Standarized Precipitation Index, SPI) (Stahle et al., 2016; Stahle et al., 2020) e información satelital relacionada con la fotosíntesis proveniente de la serie Landsat (Índice de Vegetación de Diferencia Normalizada, NDVI) (Huntington et al., 2017). El NDVI compara las bandas espectrales del rojo visible y del infrarrojo cercano para estimar la actividad fotosintética y así medir el impacto de los factores ambientales y bióticos en la vegetación. La información del NDVI se obtuvo a través de la plataforma ClimateEngine (https://app.climateengine.org/), que utiliza la información disponible en Google Earth Engine. En este caso, los valores del NDVI se generaron con la serie Landsat 5 a 8 con una resolución de 30 m. Para ello, se definieron rodales con áreas homogéneas de acuerdo con el muestreo de los AA y ANA; se determinaron valores promedio, mínimo y máximo del NDVI, lo cual permitió generar series de tiempo del NDVI de 1993 hasta 2012.
Resultados y Discusión
Crecimiento radial en arbolado atacado y no atacado
Un total de 24 series dendrocronológicas con una extensión temporal de 1776 a 2012 se dataron para AA y 29 series para ANA (1779-2012). La edad promedio de AA fue de 153 años y de ANA de 136 años. En ambos casos, la intercorrelación entre series fue superior al valor umbral de 0.3281, lo que asegura una buena calidad del datado (AA: r=0.67, p<0.01; ANA: r=0.69, p<0.01) (Holmes, 1983). Al considerar el umbral de Expressed Population Signal (EPS)>0.85 se determinó el periodo 1848-2012 como el mejor replicado para AA (EPS=0.96) y 1878-2012 para ANA (EPS=0.97) (Figura 3A).
A = Índice de ancho de anillo (IAA); B = Incremento en área basal (IAB) de P. cembroides Zucc. donde las áreas sombreadas representan el error estándar. La línea roja en A es una curva suavizada a nivel década para resaltar periodos de baja frecuencia y la línea vertical discontinua de color oscuro indica un EPS>0.85. La línea vertical discontinua de color oscuro en B señala el año 1998, a partir del cual se observó un crecimiento diferenciado. En B se señalan los años con más de 1 000 ha afectadas por descortezadores en el estado de Chihuahua, de acuerdo con la Gerencia de Sanidad Forestal, Conafor (mediana=125 ha).
Figura 3 Crecimiento radial en arbolado atacado y no atacado.
En promedio, para el periodo 1878-2012, el IAB de AA y ANA fue similar (AA=10.5±0.16 cm2 año-1, ANA=9.86±0.14 cm2 año-1). Sin embargo, en las últimas décadas las condiciones de sequía han propiciado estrés fisiológico de los árboles en forma gradual, con brotes epidémicos a una escala geográfica mayor (Cervantes-Martínez et al., 2019; Stahle et al., 2020); especialmente a partir de 1998, cuando se observó un crecimiento diferenciado entre AA y ANA (Figura 3B). Por ejemplo, para AA, los árboles redujeron su crecimiento en 14 %, mientras que los ANA lo incrementaron en más de 50 %, con respecto a la media histórica (AA=9.00±0.40 cm2 año-1, ANA=15.70±0.48 cm2 año-1). De esta manera, para el momento de la muerte del arbolado provocada por I. confusus se determinó una diferencia superior a 100 % entre ambas condiciones (AA=8.03±1.53 cm2 año-1, ANA=17.7±1.74 cm2 año-1, p<0.001). Resultados similares registraron López et al. (2017), quienes señalaron una diferencia en incremento radial entre árboles de Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco infestados por I. confusus vs. árboles sanos.
Hammond et al. (2021) sugieren que las señales de mortandad en el arbolado suelen presentarse tiempo después de la presencia de una sequía, aunque los cambios en las características anatómicas son inmediatos (e. g. anchura de anillos, conductividad hidráulica), como se observó en el presente estudio. De acuerdo con el Comité Técnico Estatal de Sanidad Forestal del Estado de Chihuahua (2022), en 10 municipios del estado (incluido Carichí) existió una alta incidencia de insectos descortezadores en 2012, que afectaron 90 604.93 ha y un volumen por sanear de 123 224.25 m3 rollo total árbol (RTA).
Supresión de crecimiento por Ips confusus
De acuerdo con el muestreo dendrocronológico, los AA presentaron siete eventos de supresión de crecimiento en el periodo 1878-2012, con una duración de hasta 8 años. A finales del siglo XX, en particular, se observó una reducción notable en crecimiento, lo que confirma la importancia de este periodo para aquellos árboles que no sobrevivieron. Por ejemplo, para el último evento de supresión de crecimiento (1998-2012), en el año 2002 un total de 19 árboles (≈80 % del total) presentaron el menor Índice de Supresión de Crecimiento (GSI=0.336) o su versión normalizada (NGSI=-1.774) para la extensión máxima de las series (Figura 4). Sobresale el hecho de que al compararlo contra el periodo 1960-1968, que también fue crítico, el porcentaje de arbolado afectado durante el lapso 1998-2012 fue mayor, en especial para el año 2002 (hasta 90 % de afectación). En dicho año, grandes superficies fueron afectadas por sequías de moderadas a severas en el norte de México y sur de Estados Unidos de América (Cook et al., 2010; Stahle et al., 2016). Esto derivó en un incremento de incendios y plagas forestales en las últimas décadas (Williams et al., 2010).
Índice de Supresión de Crecimiento Normalizado (NGSI) con eventos de reducción de crecimiento en gris (debajo de cero). Valores menores a -1.28 se consideran eventos críticos. El panel inferior muestra el porcentaje de árboles afectados (n=24).
Figura 4 Supresión de crecimiento por Ips confusus Wood & Bright, 1992.
Asociación del crecimiento con variables climáticas
Las características que predisponen a las especies forestales al ataque de descortezadores son múltiples, entre las que figuran los atributos estructurales, las condiciones ecológicas y las climáticas (Müller et al., 2022). De manera general, los ANA mostraron una mayor sensibilidad a las variables climáticas que los AA. Por ejemplo, la temperatura mínima se correlacionó positivamente con el IAA durante el periodo de marzo a mayo (r=0.36 a r=0.53, p<0.05) (Cuadro 1). Se observó una asociación negativa con la temperatura máxima de septiembre a octubre previo al año de crecimiento y con presión de vapor de agua (abril), aunque exclusivamente para los ANA (Cuadro 1). No se obtuvieron correlaciones significativas entre el IAA de los AA y las variables climáticas analizadas.
Cuadro 1 Coeficiente de correlación de Pearson (Bootstrap n=1 000) entre variables climáticas e índices de ancho de anillo del arbolado atacado (AA) y no atacado (ANA).
| Mes | Temperatura máxima |
Temperatura mínima |
Precipitación | Presión de vapor de agua |
||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| AA | ANA | AA | ANA | AA | ANA | AA | ANA | |
| Prev. a septiembre | --- | -0.424 | --- | -0.385 | --- | --- | --- | -0.367 |
| Prev. a octubre | --- | -0.415 | --- | --- | --- | --- | --- | --- |
| Marzo | --- | --- | --- | 0.355 | --- | --- | --- | --- |
| Abril | --- | --- | --- | 0.531 | --- | --- | --- | 0.388 |
| Mayo | --- | --- | --- | 0.410 | --- | --- | --- | --- |
| Junio | --- | -0.490 | --- | --- | --- | --- | --- | --- |
| Octubre | --- | --- | --- | 0.422 | --- | --- | --- | 0.400 |
Valores con correlaciones significativas (p<0.05). Prev. = Meses previos al año de crecimiento.
Las correlaciones móviles confirmaron la mayor asociación entre los ANA y las variables climáticas. Este tipo de análisis no solo permite identificar meses clave para el crecimiento del árbol, sino también su estabilidad/cambio en el tiempo (Zang y Biondi, 2015). Por ejemplo, adicional a la correlación significativa en junio con la temperatura máxima (r=-0.60, p<0.05), se observó una correlación de julio a octubre en los últimos años (Figura 5A y 5B). Esta tendencia también se observó con la temperatura mínima, particularmente por un efecto positivo de enero a marzo (r=0.64, p<0.05) y negativo de julio a septiembre (r=-0.43, p<0.05) (Figura 5C y 5D).
Tmax = Temperatura máxima; Tmin = Temperatura mínima; Pp = Precipitación; Vp = Presión de vapor de agua. *p<0.05.
Figura 5 Correlaciones móviles (1980-2012) entre árboles atacados (AA) y no atacados (ANA).
A pesar de que las correlaciones estacionarias (Cuadro 1) no mostraron ninguna asociación significativa con la precipitación, el análisis de correlaciones móviles evidenció que, a partir de 1985, existe una correlación positiva y consistente en junio (r=0.39, p<0.05) (Figura 5F). Asimismo, para septiembre con presión de vapor de agua (r=-0 41, p<0.05) (Figura 5H).
Influencia de condiciones de sequía y su efecto en la actividad fotosintética del dosel (NDVI)
Los eventos de sequía afectaron el crecimiento de P. cembroides, pero al contrario de las variables climáticas que solo se correlacionaron con los ANA, se observó una asociación positiva entre el PDSI JJA (junio a agosto) y el IAB en AA (r=0.53, p<0.05). De igual forma, se verificó una correlación positiva entre el SPI y el IAB en AA (r=0.38, p<0.05), aunque no para ANA (Figura 6A). Estos valores confirman que condiciones más secas están ligadas a reducciones en el crecimiento de los AA de P. cembroides, lo que constituye condiciones favorables para el ataque de I. confusus debido a su mayor sensibilidad a la sequía. Este comportamiento lo han corroborado Cervantes-Martínez et al. (2019), quienes citan que el año con mayor mortandad de arbolado por ataque de descortezadores se relaciona con condiciones de sequía ocurridas hasta en cinco años previos, aunque en el presente estudio se determinó que el efecto de la sequía se puede prolongar hasta por una década. Entonces, es importante detectar años con precipitaciones por debajo del promedio, ya que existe una asociación significativa entre los brotes de descortezadores y las condiciones de sequía, particularmente, detectadas por el PDSI y fenómenos circulatorios como el ENSO (Cervantes-Martínez et al., 2019).
A = Influencia del Índice de Severidad de Sequia de Palmer (PDSI JJA ) en el Incremento en Área Basal (IAB); B = Gráfico de dispersión entre Incremento en Área Basal (IAB) y NDVI máximo por año. Color rojo representa árboles atacados y color azul no atacados.
Figura 6 Efecto de la sequía y actividad fotosintética en el crecimiento radial de Pinus cembroides Zucc.
En el caso de la correlación con el NDVI, los ANA mostraron una mayor asociación con NDVI máximo anual (r=0.51, p<0.05) y el NDVI promedio anual (r=0.39, p<0.05) en comparación con los AA. Lo anterior evidencia una sincronía entre el crecimiento y la máxima actividad fotosintética del verano, pero solo en aquellos árboles que no fueron estresados por el ataque de I. confusus (Figura 6B). Dichos resultados identificaron un cambio en la señal espectral asociado con el daño de los insectos, lo que sugiere que debido al estrés al que están sometidos los AA existe una baja correlación con el NDVI. En general, se reconoce que la vegetación densa y saludable debería presentar valores por encima de 0.5. En este estudio se determinó un intervalo de 0.5 - 0.65 como los valores máximos del NDVI asociados a una vegetación saludable; por lo que la correlación con los árboles atacados sea baja (r=0.07), a diferencia de los árboles no atacados que estuvieron mayormente correlacionados (r=0.51) en ese intervalo.
Hamilton et al. (2004) sugieren esa relación como una estrategia para monitorear en grandes superficies del sur de Estados Unidos de América la afectación por I. confusus. Así, el estrés producido por perturbaciones como sequías, incendios o ataque de plagas incide sobre las propiedades biofísicas y bioquímicas del árbol, lo que se refleja en un cambio en el rasgo espectral (Lausch et al., 2016). El NDVI permite identificar estos cambios espectrales manifestados como la defoliación de los árboles, el cambio de fluorescencia de la clorofila y la disminución del contenido de agua en las acículas debido al estrés hídrico provocado por el daño de descortezadores (Gomez et al., 2020).
Conclusiones
El uso de la dendrocronología en el estudio del impacto del descortezador I. confusus demostró que eventos de sequía extrema, como el ocurrido en 1998, son un detonante de gran significancia en la mortalidad de individuos de pino piñonero (P. cembroides) en una localidad del municipio Carichí, Chihuahua, México. Los árboles no afectados responden negativamente a la temperatura máxima, y positivamente a la temperatura mínima, lo cual se relaciona con una menor demanda hídrica. Sin embargo, los árboles afectados muestran más sensibilidad a los índices de sequía, lo cual implica un efecto negativo en el crecimiento; por lo tanto, una mayor vulnerabilidad al ataque de plagas. Eventos de sequías extremas prolongan su efecto hasta por 10 años, lo que reduce la capacidad de los árboles a recuperarse ante disturbios externos, lo cual se observa en el comportamiento diferencial entre series de crecimiento entre arbolado atacado y no atacado. El efecto de estas sequías, que pueden ser más frecuentes por causas del calentamiento global, es posible capitalizarlo para tomar medidas preventivas ante eventos de esta magnitud con el fin de minimizar su efecto.
