Introducción

El venado temazate (Mazama temama, ^{Geist 1998}) es el cérvido más pequeño de México, el cual habita en los bosques mesófilos de montaña (BMM) y selvas desde el centro de dicho país y hasta el norte de Colombia. Estos son los dos ecosistemas más afectados por la larga historia de dominancia de la ganadería (aproximadamente el 50 % de la superficie original de BMM ha desaparecido, ^{Jones et al. 1983}). Debido a la falta de estudios poco se sabe acerca del estado actual de conservación de las poblaciones de temazate, pero se piensa que están amenazadas por tratarse de una especie preferida por los cazadores, por ser vulnerable a la depredación por animales domésticos, particularmente perros ferales, y por la disminución y pérdida de su hábitat (^{Weber y González 2003}; ^{Mandujano 2011}; ^{Weber 2014}).

Para ampliar las probabilidades de sobrevivencia de una especie dentro de un sitio es necesario tomar en cuenta dentro del plan de conservación el hábitat a diferentes escalas, especialmente en ambientes con algún grado de perturbación (^{Bennett et al. 2006}). En primer instancia es necesario considerar los elementos del microhábitat que influyen en el riesgo de depredación y la dinámica poblacional local (^{Bertolino 2007}) y posteriormente la estructura del paisaje que limita el éxito de dispersión de las especies de manera más significativa en ambientes fragmentados (^{Brady et al. 2011}). El presente estudio representa uno de los primeros esfuerzos por conocer el impacto que tienen los elementos del hábitat a distintas escalas espaciales en la abundancia y distribución del venado temazate rojo, pues los pocos estudios realizados hasta el momento solo evalúan alguno de estos aspectos.

El objetivo general fue determinar qué elementos del paisaje influyen en la abundancia y distribución del venado temazate. Para resolverlo se estableció un modelo conceptual a priori sobre las relaciones venado-hábitat que incluyó elementos del microhábitat y paisaje.

El modelo de microhábtat incluye características importantes para la incidencia y abundancia de venado temazate relacionadas directamente con la estructura vegetal, que influyen en la cobertura de protección y disponibilidad de alimento a nivel de sitio de estudio. Estos elementos contribuyen al bienestar de los venados al proveer protección frente a factores ambientales (sol, precipitación, temperatura, entre otros), los cuales incrementan las probabilidades de crear hábitat específicos que permiten al venado esconderse y escapar de sus depredadores, brindándoles la seguridad necesaria para mantener una buena condición física (^{Dasmann 1971}). Particularmente el venado temazate, se comporta como especialista de hábitat en algunos lugares, además debido a que se trata de un rumiante pequeño y selectivo, requiere de mayor energía por unidad de peso corporal para satisfacer sus necesidades básicas en comparación con otros venados de mayor talla como el venado cola blanca y el venado bura (^{Paredes 2002}; ^{Bello et al. 2004}; ^{Villarreal-Espino et al. 2008}).

El modelo de paisaje incluye elementos de fragmentación del hábitat y características de la matriz, en particular la presencia de asentamientos humanos y superficies desprovistas de vegetación primaria. Estos factores limitan la dispersión de algunas especies a través del paisaje, afectando la recolonización, favoreciendo su cacería y depredación por animales domésticos. En especial el venado temazate se caza por su alto valor nutrimental o por ser considerada una especie problema que afecta ciertos cultivos (^{Escamilla et al. 2000}; ^{Lopes y Ferrari 2000}; ^{Peres 2001}; ^{Reyna-Hurtado 2002}; ^{Reyna-Hurtado y Tanner 2007}; ^{Bello et al. 2010}), y además se conoce que es un especialista de hábitat primario y la fragmentación del hábitat no lo favorece y limita su dispersión (^{Weber 2005}; Reyna-Hurtado y Tanner 2005).

Material y métodos

Área de estudio. El estudio se llevó a cabo en el bosque mesófilo de montaña (6,070.1 ha) del municipio de San Bartolo Tutotepec, Hidalgo, 20° 24' 50" N y -98° 14' 24" O México (Figura 1). Esta zona pertenece a la reserva de biósfera corredor biológico del bosque mesófilo de montaña y se caracteriza por ser uno de los BMM mejor conservados en el estado. Posee elevaciones que van de los 200 a 1,944 m, presenta una topografía accidentada, con pendientes pronunciadas y escarpadas y predominan los suelos de tipo regosol: calcárico, dístrico y eútrico (^{CONABIO 2010}). Se presentan tres zonas climáticas, cálidas, semicálidas y templadas, con un rango de temperatura media anual de 12 a 18 °C y un rango de precipitación anual de 12 a 18 °C y un rango de precipitación anual de 1,200 a 2,000 mm (^{Villavicencio y Pérez-Escandón 2007}). Las especies vegetales dominantes en la zona de estudio son Pinus teocote, Fagus grandifolia subsp. mexicana, Quercus xalapensis, Q. sartorii, Liquidambar styraciflua, Clethra macrophylla, Oreopanax xalapensis, Cyathea fulva y Dicksonia sellowiana en los fragmentos de bosque y en las zonas abiertas predominan Alnus acumminata y A. jorullensis.

Figura 1 Ubicación geográfica de la zona de estudio en a) México, en el b) Estado de Hidalgo, c) en el municipio de San Bartolo Tutotepec (las partes sombreadas representan el área de estudio). 

Para seleccionar los sitios de muestreo utilizamos una imagen satelital pancromática tomada con el sensor Spot 5 en el año 2011, con una resolución espacial de 2.5 m (Scene ID: 5 590-309; (^{SPOTIMAGE et al. 2011}). Con el programa arcview 3.2 trazamos 14 circunferencias de un kilómetro de diámetro que correspondían a nuestros 14 sitios de estudio, cada uno de ellos con diferente porcentaje de cobertura forestal (30 - 100 % del círculo ocupado por bosque). Las circunferencias con una cobertura vegetal mayor al 60 % fueron consideradas a priori como sitios conservados (C) y en caso contrario fueron consideradas como sitios perturbados (P).

Para estimar la abundancia relativa de rastros de venado temazate utilizamos el método de transecto en franja, con medidas de 250 m de largo por un metro de ancho dentro de cada sitio de muestreo, cada uno de ellos fue georreferenciado. Se establecieron dos transectos en franja en cada sitio de muestreo y estos se separaron de los transectos en franja de los otros sitios de muestreo por una distancia mínima de 1 km (Figura 2). Cada transecto en franja fue recorrido en tres ocasiones durante el periodo abril 2011-marzo 2012 a diferentes horas del día, entre las 8:00 y las 17:00 horas. Los registros como huellas, excretas, echaderos y comederos identificados fueron considerados como evidencia de la presencia del venado temazate a partir de la descripción de ^{Aranda (2000)}, es importante mencionar que es la única especie de cérvido presente en la zona de estudio, por lo que no existe el riesgo de confundir sus rastros con los de otro como el venado cola blanca. Cada registro fue geo-referenciado con un GPS Garmin 60CSx e incorporado a un sistema de información geográfica utilizando el programa Arc view ver. 3.2. (^{ESRI 1999}).

Figura 2 Ubicación de los transectos en franja y los sitios de muestreo establecidos para rastrear al venado temazate con relación a las comunidades humanas de la zona. Bmm= bosque mesófilo de montaña; C= conservados; P= perturbados. 

Se calculó el índice de abundancia relativa (IAR) por kilómetro con la siguiente fórmula: IAR = número de rastros/ unidad de muestreo (0.5 km). En los meses de abril y junio del 2011 se establecieron 11 puntos dentro de cada transecto en franja establecido previamente para identificar la presencia de la especie, separados cada 50 m para evaluar 11 elementos del microhábitat: densidad absoluta de árboles (DAA), altura media de los árboles (AMA), área basal media de los árboles (ABA), riqueza de especies forestales (REF) siguiendo el método de cuadrantes centrados en puntos propuesto por ^{Müeller-Dombois y Ellenberg (1974)}, valor de importancia de las especies vegetales comestibles (VIC) generado a partir de la comparación de la lista de especies vegetales obtenida en campo y la de ^{Villarreal-Espino et al. 2008}, la cobertura del dosel (CDD) con el método de fotografía digital de ^{Kuusipalo (1985)}, ^{Teraoka (1996)} e ^{Ishida (2004)}, la cobertura de protección para las crías de venado temazate (CPC) y la cobertura de protección para los venados temazates adultos (CPA) se obtuvo utilizando el método de cobertura vertical de ^{Griffith y Youtie (1988)} y por último las variables de riqueza de especies (REH), densidad lineal (DLH) y cobertura lineal (CLH) del estrato arbustivo, herbáceo y arbóreo bajo se estimaron a partir del método de línea intercepción (^{Canfield 1941}).

Para analizar la configuración de los fragmentos evaluamos para cada circunferencia siete elementos: área total de bosque (ATB), número de fragmentos (NFB), borde total (BTB), área núcleo total (ANT), índice de forma del paisaje (IFP), índice de proximidad (IPP) e índice de división (IDP; ^{McGarigal et al. 2002}), con el programa Frag Stats (^{USDA 1995}).

Se eligieron nueve elementos para caracterizar la matriz en la que se encuentran embebidos los fragmentos de bosque, para esto utilizamos la imagen Spot previamente citada y con ayuda del programa Arc view ver. 3.2 (^{ESRI 1999}), se crearon buffers de 500 m (B5M), 1 km (B1K), 2 km (B2K) y 4 km (B4K) alrededor de cada uno de los 14 transectos en franja ubicados dentro de las circunferencias. Sobre esta imagen se identificó la comunidad humana más cercana al transecto en franja y se calculó su área (ACC), el número de viviendas que la conformaban (NVC) y la distancia que había entre el transecto en franja y la vivienda más cercana (DMV), también se obtuvo su número de habitantes (NHC) y número de perros (NPC), estas dos últimas a partir del censo del año 2012 que realizan las casas de salud comunitarias. Las viviendas se tomaron como indicio de la presencia de cazadores potenciales debido a que se sabe que en la zona la gente no se desplaza mucho para cazar, se concentra solo en los alrededores (^{Muñoz 2013}).

Análisis estadístico. Debido a que las variables tenían diferentes escalas de medición utilizamos una estandarización (transformación de los datos), esto con ayuda del programa Sigma Stat, posteriormente se generó una matriz de correlación para determinar cuáles y en qué grado las variables eran colineales. Cuando una correlación excedió a 0.8 la variable con menor significado biológico fue omitida del modelo. Para determinar cuáles eran las variables (independientes) que tenían influencia en la abundancia de rastros de venado temazate (variable de respuesta), se realizaron modelos lineales de regresión múltiple (GLMR) con análisis gradual posterior (forward stepwise), partiendo del modelo sin covariables, para cada uno de los niveles: microhábitat, fragmentos y matriz y un modelo general que incluía las variables de los tres niveles de paisaje. Se utilizó el programa Statistica (^{Stat Soft 2004}), para llevar a cabo los análisis estadísticos.

Resultados

Se identificaron 352 registros de venado temazate con un esfuerzo de muestreo de 21 km lineales. El índice de abundancia relativa promedio fue de 16.76 rastros/km. Se encontraron registros en casi todos los transectos en franja, con excepción del P7, detectando tres zonas de mayor concentración en los sitios C2, C4 y C7 (Tabla 1). La mayoría de los registros se obtuvieron dentro de zonas forestales alejadas de manchas urbanas, incluso en los sitios con mayor porcentaje de deforestación.

Tabla 1 Número de rastros y abundancia relativa (rastros/km) de venado temazate en cada transecto en franja. 

C = sitios conservados; P = sitios perturbados; Hu = huellas; Ex = excretas; Ec = echaderos; Co = comederos; Iar = índice de abundancia relativa.

Se identificaron distintas asociaciones vegetales dominadas por: Pinus teocote (C1), Fagus grandifolia subsp. mexicana (C2), Quercus xalapensis (C3, C4, C5, C7), Liquidambar styraciflua (C6), Clethra macrophylla (P1), Buddleia cordarta (P2), Phaseolus vulgaris (P3, P5), Alnus jorullensis (P4, P6), Alnus acuminata (P7). En total se registraron 41 especies arbóreas, las cuales en su mayoría representaron los sitios conservados y 66 especies arbustivas. Se sabe que 12 de estas especies son consumidas por el temazate en la sierra de Puebla (^{Villarreal-Espino et al. 2008}).

Se observó una mayor cantidad de rastros, de manera estadísticamente significativa (P < 0.001), en los sitios con densidad absoluta mayor a 0.4 árboles/m2, una cobertura de dosel mayor al 60 %, cobertura de protección a crías de venado temazate mayor al 70 % y mayor a 50 % en el caso de los temazates adultos, una densidad lineal mayor a 0.5 ind/25 m y una riqueza de arbustivas mayor a cuatro especies.

Debido a la alta colinealidad entre las variables se utilizaron solamente 14 de las 27 medidas (Tabla 2). Con el primer modelo determinamos que la abundancia de rastros puede explicarse en un 95 % por la densidad absoluta de árboles, el valor de importancia de especies vegetales comestibles y la cobertura de protección para temazates adultos, el segundo modelo nos explica 70 % de la variabilidad de la abundancia de rastros con el área núcleo total y el índice de proximidad, el modelo que incluye las variables de la matriz nos explica 70 % de la variabilidad por medio de un solo elemento, la distancia mínima a las viviendas (Tabla 3).

Tabla 2 Variables tomadas en cuenta para el modelo general de regresión. 

C = conservado; P = perturbado; DAA = densidad absoluta de árboles; VIC = valor de importancia de las especies vegetales comestibles; CPA = cobertura de protección para los venados temazates adultos; CLH = cobertura lineal del estrato arbustivo, herbáceo y arbóreo bajo; REH = riqueza de especies del estrato arbustivo, herbáceo y arbóreo bajo; BTB = borde total; ANT = área núcleo total; IPP = Índice de proximidad; NHC = número de habitantes de la comunidad; ACC = área de la comunidad más cercana; B5M = buffer de 500 m; B1K = buffer de 1 km; B4K =buffer de 4 km; DMV = distancia entre el transecto y la vivienda más cercana.

Tabla 3 Resultados del modelo lineal de regresión. 

A partir de un análisis general entre los tres niveles de variables ambientales: microhábitat, fragmentos y matriz se registró que la variabilidad en la abundancia de rastros de venado temazate puede explicarse con tres variables principales: densidad absoluta de árboles, el valor de importancia de especies vegetales comestibles y la cobertura de protección para temazates adultos.

Discusión

La abundancia promedio de rastros estimada para este estudio es alta en comparación con la reportada por otros trabajos en BMM (0.38 rastros/km; ^{Lira y Naranjo 2003}) y en bosque tropical (0.29, 0.12, 2.36, 0.1, 5.1 rastros/km; ^{Bolaños y Naranjo 2001}; ^{Bello et al. 2004}; ^{Martínez-Kú et al. 2008}; ^{Naranjo 2008}; ^{Reyna y Tanner 2010}). Esto probablemente se deba a que tiene pocos competidores, en esta zona no ocurre ninguna otra especie de venado y su depredador natural que en ese caso sería el puma se encuentra extinto localmente (B. Muñoz, obs. pers.).

Nuestros datos apuntan a que en conjunto los sitios C2, C4 y C7 albergan la mayor cantidad de individuos y posteriormente se estén desplazando a los otros sitios atraídos por algunos cultivos de maíz, frijol y aguacate cercanas a zonas conservadas, como se ha registrado en otras zonas de distribución del temazate (^{Méndez y Bello 2005}). Los sitios con mayor cobertura forestal le proporcionan al temazate un hábitat de buena calidad, debido a la presencia de un alto valor de importancia de las especies que se han comprobado como alimento para el temazate, altos porcentajes de cobertura de protección tanto para crías como para adultos y la mayor cobertura de dosel comparado con los otros sitios.

Estudios previos sobre el efecto de la fragmentación del hábitat y la cacería en la abundancia de venado temazate indican que son relativamente tolerantes a estos cambios (^{Urquiza-Haas et al. 2010}; ^{Thorton et al 2011}) pero otros han detectado un efecto negativo y consideran al temazate como un especialista de bosque porque difícilmente se encuentra en vegetación secundaria y tiene una dieta muy especializada, constituida en su mayoría por frutos (^{Escamilla et al. 2000}; Reyna-Hurtado y Tanner 2005; ^{Weber 2005}, ²⁰⁰⁸; ^{Weber 2014}).

Asimismo, los resultados de esta investigación indican que el temazate se comporta como un especialista de interior de bosque, ya que su abundancia depende de la disponibilidad de alimento, la calidad del hábitat en cuanto a cobertura forestal y la lejanía de asentamientos humanos, que en general son los fragmentos mejor conservados y de más difícil acceso. Algunos autores describen tres posibles causas para este comportamiento: los mamíferos con amplias áreas de actividad tienen dificultad para usar ambientes con muchos fragmentos pequeños y prefieren los continuos de bosque, los paisajes con fragmentos pequeños son hábitats de baja calidad y tienen mayor efecto de borde, la presencia humana es intensa en los bordes y disminuye conforme se avanza al interior del bosque, ya que el acceso es difícil (^{Thorton et al 2011}).

Es difícil separar completamente los efectos específicos de la fragmentación del hábitat, la cacería y la estructura de la vegetación debido a que se encuentran correlacionados entre sí (^{Lopes y Ferrari 2000}). Sin embargo, se conoce que la susceptibilidad de las especies a la cacería difiere entre bosques continuos y fragmentados, de hecho, la resilencia de algunas especies puede alterarse cuando los fragmentos son pequeños, esto debido a que generalmente los límites del bosque determinan el área de actividad de los individuos y en sitios donde la tasa de inmigración es baja y la presión de cacería es intensa existen más probabilidades de extinción local (^{Pulliam 1988}; ^{Cullen 2000}).

Por lo tanto, algunos parches en los bosques mesófilos de montaña de San Bartolo Tutotepec representan un refugio para las poblaciones de venado temazate menos estudiadas y de distribución más norteña en el país por lo que tomar acciones de conservación resultaría en beneficio de la especie. La presencia humana en estos bosques es inevitable, el hombre ha actuado como depredador, competidor y dispersor de semillas desde hace por lo menos 12,000 años en los bosques neotropicales (^{Balee 1994}) sin embargo consideramos como medidas de conservación el control de la cacería del temazate en la zona e implementar programas de educación ambiental que ayuden a concientizar a la población a cerca de la importancia de conservar esta especie y los beneficios que esto conllevaría y probablemente así se podría evitar su extinción local a mediano plazo.