Las epífitas son plantas que han abandonado el hábito terrestre y han desarrollado diversas adaptaciones para vivir, al menos una parte de su ciclo de vida, sobre otras plantas (forófitos) sin generar haustorios (Benzing 1990). Aproximadamente 9-10 % de la diversidad vegetal mundial presenta hábito epífito, con entre 65 y 84 familias, 800 a 913 géneros y más de 27,600 especies (Ceja-Romero et al. 2010, Zotz 2013). Dentro de las angiospermas, las familias de monocotiledóneas Orchidaceae, Bromeliaceae y Araceae, son las que concentran el mayor número de taxa epífitos, en tanto que para las dicotiledóneas destacan Piperaceae, Ericaceae y Melastomataceae (Zotz 2013). En lo relativo a las Pteridofitas, se considera que aproximadamente 2,700 especies incluidas en 120 géneros son epífitas (Zotz 2016).
Las epífitas son un componente importante de las comunidades vegetales en las que habitan, ya que se estratifican verticalmente desde la base de los árboles hasta las copas de éstos, en el dosel (Krömer et al. 2007), ofreciendo una amplia variedad de nichos y recursos que son aprovechados por distintos grupos de plantas y/o animales, contribuyendo al aumento de la diversidad en los lugares donde se establecen (Ceja-Romero et al. 2008). Pueden servir como indicadoras del grado de perturbación y/o regeneración de bosques (Barthlott et al. 2001, Triana-Moreno et al. 2003, Hietz et al. 2006) y algunos grupos, como las orquídeas y los helechos, pueden utilizarse como indicadores ecológicos de las comunidades vegetales donde crecen, debido a sus requerimientos especializados de hábitat (Krömer & Gradstein 2003, Espejo-Serna et al. 2005b).
En México, la mayor parte de los estudios sobre estas plantas se ha enfocado en aspectos ecológicos o de conservación (Hietz & Hietz-Seifert 1995a, b, Wolf & Konings 2001, Flores-Palacios & García-Franco 2004, 2006, 2008, Wolf 2005, Martínez-Meléndez et al. 2008, Krömer et al. 2013a) y aquellos que aportan información al conocimiento florístico se han dirigido a algunas familias o géneros particulares (Hágsater & Salazar 1990, Espejo-Serna & López-Ferrari 1997, 1998, Halbinger & Soto 1997, Hágsater & Soto 2002, 2008, Hágsater & Sánchez 2008, Vergara-Rodríguez 2009, Schouppe 2010-2011, Krömer et al. 2013b, Palmas-Pérez et al. 2013, Vergara-Rodríguez et al. 2017), a regiones específicas (Limón 2008, Morales 2008, Martínez-Meléndez et al. 2009, Pérez-Bravo et al. 2010, Salazar-Rodríguez 2010, Ceja-Romero et al. 2012, Gomez-Escamilla et al. 2019) o a estados como Chiapas, Guerrero, Hidalgo, Morelos y Veracruz (Hietz & Hietz-Seifert 1994, Espejo et al. 2002, Pulido-Esparza et al. 2004, Espejo-Serna et al. 2005a, Wolf & Flamenco-Sandoval 2005, Ceja-Romero et al. 2010, Flores-Palacios et al. 2011).
Aguirre-León (1992) reportó para México cerca de 1,377 especies de epífitas vasculares, distribuidas en 28 familias (considerando a las pteridofitas como una sola familia) y 217 géneros (191 de magnoliofitas y 26 de pteridofitas). Sin embargo, estudios posteriores realizados en algunas regiones del país, han mostrado que estas cifras se encuentran alejadas de la realidad (Wolf & Flamenco-Sandoval 2005). Actualmente, Espejo-Serna et al. (sin publicar) tienen registradas para México 38 familias, 253 géneros y 1,824 especies, más 23 categorías infra específicas (1,847 taxa) de epífitas vasculares.
A pesar de que en Puebla se encuentran ecosistemas vegetales muy variados, la mayor parte de su territorio había recibido poca atención en lo que a estudios florísticos se refiere (Rodríguez-Acosta et al. 2014), siendo escasos los trabajos que han incluido información relativa a las angiospermas con hábito epífito. Limón (2008) estudió las bromelias silvestres de Teziutlán y Morales (2008) inventarió las orquídeas de Jalpan. En cuanto a contribuciones publicadas en revistas científicas, sólo fue posible encontrar el inventario de las orquídeas de dos localidades de Xochiapulco y Zacapoaxtla, realizado por Pérez-Bravo et al. (2010), así como el fascículo de Bromeliaceae (López-Ferrari & Espejo-Serna 2014) de la Flora del Valle de Tehuacán-Cuicatlán que si bien no está enfocado únicamente en especies epífitas, incluye información de varios taxa con este hábito. Con base en lo anterior, el presente trabajo tuvo por objetivo inventariar la flora angiospérmica epifítica silvestre de Puebla, obteniendo datos relativos de su representación por familia, género y especie, acerca de su distribución por tipo de vegetación e intervalo altitudinal, además de información referente a su fenología, preferencia de forófitos, especies endémicas y/o incluidas en alguna categoría de riesgo.
Materiales y métodos
Área de estudio. El estado de Puebla se ubica en la parte centro-oriental del país; tiene una superficie de 34,290 km2, que representa 1.7 % del territorio mexicano, y se divide en 217 municipios. Sus coordenadas geográficas extremas son 20°50' N y 17°52' S y 96°43' E y 99°04' W. Al norte colinda con los estados de Hidalgo y Veracruz, al este con Veracruz y Oaxaca, al sur con Oaxaca y Guerrero y al oeste con Guerrero, Morelos, México, Tlaxcala e Hidalgo (Figura 1) (González-Medrano 2003, INEGI 2010, Saldaña 2011).
La entidad se caracteriza por poseer una amplia heterogeneidad topográfica. Comprende porciones de las provincias fisiográficas de la Sierra Madre Oriental, de la Llanura Costera del Golfo Norte, del Eje Neovolcánico Transversal y de la Sierra Madre del Sur (Figura 1). En el SW se presentan sierras que en su mayoría están conformadas por rocas de tipo metamórfico y sedimentario, encontrándose allí el cerro Tecorral con una altitud de 2,060 m snm y un cañón por donde fluyen las aguas del río Atoyac. En el centro del estado predominan llanuras y lomeríos que separan sierras en dirección NW-SE, con elevaciones de hasta 4,580 m snm como la Sierra Negra y el cerro Zizintépetl con 3,260 m snm, en esta zona también se localiza la parte más baja del estado, de poco menos de 100 m snm, en el cañón que ha desarrollado el río Tonto. Hacia el norte hay llanuras, lomeríos y los volcanes Popocatépetl, Malinche y Pico de Orizaba, este último con una altitud de 5,610 m snm. (INEGI 2010).
El estado posee una gran diversidad de climas, debido principalmente a los marcados cambios de altitud en su relieve, estando presentes el templado subhúmedo, el cálido subhúmedo, el seco, el semiseco, el cálido húmedo, el templado húmedo y el frío, este último solo presente en un pequeño porcentaje del estado, que corresponde a las cumbres volcánicas (INEGI 2010, Saldaña 2011).
El estado de Puebla es surcado por varios ríos de importancia, como el Atoyac, el Nexapa, el Pantepec, el San Marcos, el Nexapa-Acatlán, el Ajajalpa, el Apulco, el Salado, el Zempoala, el Chichiquila, el Mixteco, el Acatlán, el Tehuacán, el Zapoteco y el Coyolapa (Saldaña 2011). Forma parte de cuatro grandes regiones hidrológicas, las cuales son, en orden de extensión, dentro de la entidad: río Balsas, ríos Tuxpan-Nautla, río Papaloapan y río Pánuco. De éstas, únicamente la región del Balsas pertenece a la vertiente del Pacífico; las restantes descargan sus captaciones hacia el Golfo de México.
Los tipos de vegetación, de acuerdo con Rzedowski (2006), son: bosque de coníferas, bosque de Quercus, bosque mesófilo de montaña, bosque tropical caducifolio, bosque tropical perennifolio, matorral xerófilo, pastizal y vegetación acuática.
En el territorio poblano se encuentran porciones de cinco áreas naturales protegidas (ANP’s), que cubren una extensión de 2,536.46 km2, equivalente a 7.4 % de la superficie estatal. De éstas, tres corresponden a los parques nacionales Iztaccíhuatl-Popocatépelt-Zoquiapan y anexas, Malinche o Matlalcuéyatl y Pico de Orizaba; otra es la reserva de la biosfera de Tehuacán-Cuicatlán, y, por último, el área de protección de recursos naturales Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa (CONANP 2018).
Revisión de literatura y medios electrónicos. Se revisó literatura relacionada con las angiospermas epífitas (e.g.,Kress 1986, Benzing 1990, Aguirre-León 1992, Zotz 2013). También se consultaron recursos electrónicos, como el Angiosperm Phylogeny Website (Stevens 2001), Tropicos (2011-2019), Kew Herbarium Catalogue (2011-2014), ePIC del Royal Botanic Gardens Kew (2002), BioOne (2011-2014), IPNI (2020), Flora Mesoamericana (2011-2019) y otros pertinentes (e.g., Mathieu 2001-2018, Vergara-Rodríguez et al. 2017).
Revisión de herbario. Se consultaron las siguientes colecciones: AMO, ENCB, FCME, HUAP, MEXU, UAMIZ y XAL (Thiers [actualizado continuamente]). Se revisaron en total 1,507 ejemplares, de los cuales se verificó la identificación, se actualizó la nomenclatura y se anexaron en el Material suplementario 1 como ejemplares examinados. La información de las etiquetas sirvió para programar los viajes de recolección (floración y fructificación) y para recabar datos acerca del hábitat, tipo de vegetación, forófitos y otras notas acerca de las especies de interés.
Trabajo de campo. Se realizaron cinco viajes de recolección a diferentes regiones de la entidad, de marzo de 2012 a febrero de 2013. Se visitaron zonas con reportes de alta diversidad de angiospermas epífitas (Cuetzalan del Progreso, Juan Galindo, Xochiapulco, Teziutlán) y aquellas para las que no se contaba con registros, a pesar de tener tipos de vegetación favorables para el desarrollo de este grupo de plantas. En total se hicieron 155 recolecciones en 15 municipios, de los cuales tres no contaban con registros previos: Eloxochitlán, Chichiquila y Chilchotla. Algunos de estos ejemplares resultaron nuevos registros para el estado.
Los ejemplares recolectados fueron herborizados e identificados a nivel de especie utilizando claves taxonómicas (e.g., Madison 1977, Croat 1983, Nee 1993, Espejo-Serna et al. 2005a, Pérez-Calix 2008). Aquellos que fueron recolectados sin estructuras reproductivas, fueron cultivados hasta su floración y posteriormente se herborizaron. El material se depositó en el Herbario Metropolitano, Ramón Riba y Nava Esparza, Universidad Autónoma Metropolitana Iztapalapa (UAMIZ) y los duplicados fueron distribuidos a los herbarios HUAP, MEXU y XAL.
Base de datos y número de familias, géneros y especies por tipo de vegetación y altitud. Con la información obtenida de las recolecciones y la revisión de herbario, se generó una base de datos que cuenta con 1,668 registros, la cual sirvió para elaborar los análisis de distribución de las familias, géneros y especies por tipo de vegetación y por intervalo altitudinal, utilizando el programa Microsoft Excel (2011). El sistema de clasificación que se siguió fue el de APG (2016).
Resultados
Análisis numérico. Se reportan un total de 18 familias, 92 géneros y 265 especies; una familia, un género y 30 especies pertenecen a las Magnoliidae, cuatro, 66 y 195, respectivamente, corresponden a las monocotiledóneas y 13, 25 y 40 a las eudicotiledóneas. Las familias mejor representadas a nivel genérico son Orchidaceae con 53 taxa (57.6 %), Bromeliaceae con 8 (8.6 %) y Cactaceae con 5 (5.4 %), mientras que a nivel específico son Orchidaceae con 124 (46.7 %), Bromeliaceae con 56 (21.1 %) y Piperaceae con 30 (11.3 %) (Figuras 2 y 3). Los géneros con mayor número de especies son Tillandsia con 39 (14.7 %), Peperomia con 30 (11.3 %) y Epidendrum con 15 (5.6 %). Del total de especies, 72 son endémicas de México, dos pertenecen a las Magnoliidae, 61 son monocotiledóneas y nueve eudicotiledóneas (Material suplementario 1).
Créditos fotográficos: A, D, E, H, I) M. I. Miguel-Vázquez; B, C, F) A. Espejo-Serna; G) E. González-Rocha.
Nuevos registros para Puebla. Se reportan por primera vez para Puebla siete taxa de angiospermas epífitas, correspondientes a las familias Araceae (1), Bromeliaceae (1), Orchidaceae (2) y Piperaceae (3) (Material suplementario 1) (Figura 4).
Distribución por tipo de vegetación, especies endémicas y forófitos. En lo que concierne al número de especies por tipo de vegetación, el bosque mesófilo de montaña (BMM) concentra la mayor cantidad (133), seguido por el bosque de Quercus (85), el bosque tropical perennifolio (58), la vegetación secundaria (37) y el bosque tropical caducifolio (18). El mayor número de endemismos se encontró en el bosque de Quercus con 34 especies, seguido del BMM con 24. Los forófitos sobre los que se desarrollan la mayoría de los taxa son árboles de los géneros Quercus y Bursera; sin embargo, esta información debe tomarse con reserva, ya que solo 23 % de los ejemplares examinados contaba con estos datos en las etiquetas.
Distribución por intervalo altitudinal y fenología. La mayoría de las especies de angiospermas epífitas en la entidad crecen entre los 500 y los 1,750 m, siendo Catopsis morreniana Mez, C. nutans Griseb., Rhipsalis baccifera (Sol.) Stearn y Tillandsia ionantha Planch., los taxa que se presentan en la cota altitudinal más baja (ca. 83 m) y Lepanthes rekoi R.E. Schult., Platystele stenostachya (Rchb. f.) Garay, Tillandsia gymnobotrya Baker y T. macdougallii L.B. Sm., los que se registran en las elevaciones más altas (arriba de los 3,000 m).
En cuanto a la fenología, el principal pico de floración de las monocotiledóneas se registró de abril a julio, mientras que el de las Magnoliidae y de las eudicotiledóneas es de febrero a mayo.
Especies protegidas. De las 265 especies reportadas, 16 se encuentran en la lista de protección NOM-059-SEMARNAT-2010 (SEMARNAT 2010), dos corresponden a la familia Bromeliaceae, dos a Cactaceae y 12 a Orchidaceae; doce están amenazadas (A), tres sujetas a protección especial (Pr) y una, Disocactus flageliformis (L.) Barthlott, está en peligro de extinción (P) (Material suplementario 1).
Discusión
En 2014, Rodríguez-Acosta et al. reportaron un total de 5,415 especies de plantas vasculares para Puebla, por lo que las 265 especies de angiospermas epífitas que se registran en el presente trabajo, equivalen a 4.9 % de la flora vascular del estado. A nivel mundial las epífitas representan entre 9 y 10 % de la diversidad vegetal (Ceja-Romero et al. 2010, Zotz 2013), pero es importante tener en cuenta que en el presente estudio no se incluyeron los helechos, grupo que en trabajos realizados para otras regiones de México, tales como el estado de Hidalgo (Ceja-Romero et al. 2010) o el Bajío y regiones adyacentes (Ceja-Romero et al. 2012), representa entre 38 y 40 % del total de las especies epífitas reportadas; lo anterior da pauta para que futuros trabajos complementen la información aquí proporcionada y aporten más datos sobre la flora epifítica de la entidad. Más de 50 % de los municipios no contaba con registros de angiospermas epífitas, y aunque la vegetación que se encuentra en algunos de ellos no es la más favorable para el desarrollo de plantas con este hábito, se ha observado que especies como Tillandsia recurvata (L.) L. y T. circinnatioides Matuda están presentes en zonas áridas o con alto grado de perturbación, por lo que la ausencia de registros para estas áreas parece estar más relacionada con la falta de exploración botánica.
En lo que se refiere a los siete nuevos registros para la entidad, tres pertenecen a Peperomia (Piperaceae), género con morfología compleja y cuyas especies son difíciles de identificar, sobre todo por la falta de claves generales para hacerlo, pues la mayoría de éstas están enfocadas a taxa de regiones muy específicas (Vergara-Rodríguez 2009, Schouppe 2010-2011, Vergara-Rodríguez et al. 2017, Jimeno-Sevilla et al. 2018). Anthurium schlechtendalii Kunth subsp. schlechtendalii (Araceae), registrado también por primera vez para Puebla ha sido reportado para Veracruz (Croat & Acebey 2015) y la localidad en donde se recolectó para el presente estudio, colinda con dicho estado, por lo que este nuevo registro para Puebla parece estar relacionado con la ausencia de exploración en dicha área.
El bosque mesófilo de montaña (BMM) es la asociación vegetal que, a pesar de ocupar tan sólo 2.9 % del territorio poblano (Guevara 2011), alberga el mayor número de epífitas en la entidad con aproximadamente 50 % de las especies registradas, lo que coincide con lo reportado para otras regiones o estados del país (Ceja-Romero et al. 2010, 2012), así como con lo indicado por Rzedowski (1996), quien destacó la abundancia y diversidad de epífitas y trepadoras leñosas en este tipo de vegetación. El segundo lugar lo ocupa el bosque de Quercus, que cubre 4.89 % del territorio poblano (Guevara 2011) y alberga 85 taxa. Es importante resaltar que los dos tipos de vegetación antes mencionados son particularmente vulnerables, como consecuencia de las actividades humanas; en el caso del bosque de encino, el lento crecimiento de los árboles, así como el uso de su madera como leña y para la elaboración de carbón (Rzedowski 2006) de manera intensiva y destructiva, provoca la erosión de los terrenos (Rodríguez-Acosta 2011). La situación empeora al hablar del BMM, vegetación relictual amenazada por factores como el cambio climático, la tala ilegal, la ganadería y la construcción de caminos, entre otros (CONABIO 2010). En Puebla, este tipo de vegetación se encuentra entre los 700 y los 2,200 m (CONABIO 1998, 1999), lo que puede relacionarse con el hecho de que el mayor número de especies epífitas se registró entre los 500 y los 1,750 m snm.
En el estado de Puebla hay cinco áreas naturales protegidas de tipo federal: Tehuacán-Cuicatlán, Iztaccíhuatl-Popocatépetl-Zoquiapan y anexas, Malinche o Matlalcuéyatl, Pico de Orizaba y Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa (CONANP 2018), esta última es la única que incluye algunos de los municipios donde se registró mayor número de especies; el resto de las ANP’s están asociadas a grandes elevaciones, como el Pico de Orizaba, la Malinche y el Iztaccíhuatl-Popocatépetl, por lo que los tipos de vegetación presentes no son favorables para el desarrollo de las epífitas.
Los resultados obtenidos en este estudio aportan información importante que fortalece la propuesta de considerar a las zonas de los Bosques Mesófilos de la Sierra Madre Oriental, Cuetzalan y Sierras del Norte de Oaxaca-Mixe como Regiones Terrestres Prioritarias (RTP’s) (Arriaga et al. 2000), ya que en ellas se encuentran las zonas con mayor número de angiospermas epífitas. Cabe resaltar que las RTP’s no cuentan con el reconocimiento ni con la protección oficial, por lo que es importante generar información que apoye la posibilidad de que se les designe como áreas naturales protegidas (ANP’s). La designación oficial de más regiones protegidas favorecería la conservación de la biodiversidad en dichas zonas y evitaría el aumento de actividades que promueven el cambio de uso de suelo, como lo sucedido en las regiones montañosas del sureste del estado (Ajalpan y Eloxochitlán), en donde la vegetación nativa ha sido alterada y/o removida y actualmente sólo quedan grandes extensiones con bosques de pinos jóvenes, producto de la reforestación, lo cual impacta a las epífitas, reduciendo su riqueza y diversidad, además de afectar también a otras especies como los forófitos (Flores-Palacios et al. 2011), indispensables para su desarrollo.
El número de especies reportadas aquí, para Puebla, supera a las registradas para la RTP Cerros Negro-Yucaño, Oaxaca (Gomez-Escamilla et al. 2019), para el estado de Hidalgo (Ceja-Romero et al. 2010), para el centro de Veracruz (Flores-Palacios et al. 2011) y para la región del Bajío y de regiones adyacentes (Ceja-Romero et al. 2012), y es inferior al reportado para la biósfera El Triunfo (Chiapas) (Martínez-Meléndez et al. 2009) y para Chiapas (Wolf & Flamenco-Sandoval 2005). Considerando el número de angiospermas epífitas reportadas para México por Aguirre-León (1992), podemos decir que las que se encuentran en el estado de Puebla representan 24.6 % del total del país, sin embargo, datos recientes obtenidos por Espejo-Serna et al. (sin publicar), indican que en México existen 24 familias, 201 géneros y 1,546 especies de angiospermas epífitas, por lo que lo reportado a nivel específico para Puebla representa 17.14 % de la diversidad de angiospermas epífitas a nivel nacional (Cuadro 1).
Región/estado/país | Extensión (km2) | Número de especies | Riqueza relativa (número de especies/km2 * 100) | Número de especies de Orchidaceae |
---|---|---|---|---|
Centro de Veracruz (Flores-Palacios et al. 2011) | ND | 234 | ND | 133 |
Región terrestre prioritaria Cerros Negro-Yucaño, Oaxaca (Gomez-Escamilla et al. 2019) | 1,274 | 40 | 3.13 | 12 |
Reserva de la biósfera El Triunfo, Chiapas (Martínez-Meléndez et al. 2009) | 1,191.77 | 327 | 27.43 | 162 |
Hidalgo (Ceja-Romero et al. 2010) | 20,905 | 97 | 0.46 | 41 |
Puebla (presente estudio) | 34,290 | 265 | 0.77 | 124 |
Bajío y regiones adyacentes (Ceja-Romero et al. 2012) | 50,000 | 154 | 0.30 | 88 |
Chiapas (Wolf & Flamenco-Sandoval 2005) | 73,311 | 929 | 1.26 | 568 |
México (Aguirre-León 1992) | 1,964,375 | 1,075 | 0.05 | 678 |
México (Espejo-Serna et al. sin publicar) | 1,964,375 | 1,546 | 0.078 | 898 |
Es importante mencionar que la comparación se hizo tomando en cuenta únicamente el número de especies de angiospermas reportadas en cada trabajo, descartando a las Pteridofitas. Además, se debe recordar que en los inventarios de Hidalgo (Ceja-Romero et al. 2010) y el Bajío y regiones adyacentes (Ceja-Romero et al. 2012), se incluyeron únicamente las epífitas verdaderas u holoepífitas, mientras que en el de la reserva de la biósfera El Triunfo (Chiapas) (Martínez-Meléndez et al. 2009) y en el presente estudio, se incluyeron también las hemiepífitas, situación que sesga la comparación. Para realizar un análisis más equitativo, se confrontaron los mismos trabajos, sin incluir las cifras a nivel nacional, empleando sólo el número de especies de Orchidaceae, que es la familia con mayor número de taxa epífitos (Kress 1986, Zotz 2013, 2016). La riqueza de especies epífitas de Orchidaceae registrada en el presente estudio está sólo por debajo de la reportada en los dos estudios realizados para Chiapas (Wolf & Flamenco-Sandoval 2005, Martínez-Meléndez et al. 2009) y para Veracruz (Flores-Palacios et al. 2011), lo cual corrobora la alta diversidad de epífitas presente en Puebla (Cuadro 1).
Finalmente, este trabajo es una contribución al conocimiento de la flora de Puebla y se trata del primer estudio enfocado a las angiospermas epífitas a nivel estatal. Se debe considerar que aún quedan muchas áreas en el estado que han sido poco exploradas, botánicamente hablando, por lo que es necesario generar información que contribuya a mejorar el conocimiento de la vegetación de Puebla. Los estudios florísticos son la base para el desarrollo de otro tipo de investigaciones, además de ser esenciales para definir el estado actual de la vegetación, así como las estrategias para su conservación.
Material suplementario
El material suplementario de este artículo puede consultarse aquí: https://doi.org/10.17129/botsci.2540