INTRODUCCIÓN

La fragmentación antropogénica del hábitat altera la geometría espacial, la conectividad y el grado de aislamiento de los fragmentos remanentes. El cambio de uso de suelo asociado a estas modificaciones afecta los procesos ecológicos a diferentes niveles, desde el comportamiento de los individuos y la dinámica de las poblaciones, hasta la composición y estructura de las comunidades y los flujos de materia y energía (^{Trilleras et al. 2015}). Los bosques tropicales albergan el 70% de la biodiversidad mundial. Pero se estima que en la región tropical se pierde aproximadamente 15 millones de hectáreas de bosque maduro por año, de las cuales el 60% corresponden a la fragmentación derivada de prácticas agrícolas, pecuarias y forestales, urbanización, minería, tala furtiva e incendios (^{Cristóbal et al. 2014}).

Entender cómo se modifican los patrones ecológicos en hábitats fragmentados es clave para comprender el impacto que tiene la perturbación antropogénica sobre la dinámica de los ecosistemas y escalas (^{Ries et al. 2004}). Por ello es fundamental evaluar los cambios en la estructura de las comunidades y, en consecuencia, en la red de interacciones entre las diferentes especies que las componen (^{Suzán et al. 2008}). El uso de bioindicadores es una herramienta útil para conocer el grado de integridad de un ecosistema mediante el monitoreo de especies de vertebrados e invertebrados con altas abundancias, y que además sean ecológica, taxonómica y tróficamente diversas. Las especies bioindicadoras tienen un papel importante dentro del ecosistema y responden de forma cuantitativa y predecible a cambios en el entorno, por lo que el análisis de métricas ecológicas como abundancia y diversidad de especies puede ayudar a detectar cambios ambientales (^{Russo y Jones 2015}).

Los murciélagos son el segundo orden de mamíferos con mayor diversidad de especies en el mundo, comprendiendo más de 1 300 especies (^{Voigt y Kingston 2016}). En México este orden está conformado por 140 especies, de las cuales 16 son endémicas (^{Ceballos y Arroyo-Cabrales 2012}, ^{Ramírez-Pulido et al. 2014}). La elevada dependencia que presentan algunas especies a hábitats específicos, el grado de especialización en su alimentación y el uso de refugios, las hace susceptibles a las modificaciones del paisaje, por lo que han sido propuestas como bioindicadores del estado de conservación de bosques húmedos neotropicales (^{Medellín et al. 2000}, ^{Russo y Jones 2015}). La importancia de este grupo de mamíferos se debe, entre otros factores, a la diversidad de procesos ecológicos en los que interviene, como la polinización de plantas y dispersión de semillas que son importantes para la regeneración de selvas y bosques tropicales, además de desempeñarse como control biológico de poblaciones de insectos (^{Kunz et al. 2011}).

El interés por el estudio del papel de los murciélagos como hospederos de una gran diversidad de endoparásitos, ectoparásitos y diversos agentes patógenos ha aumentado en los últimos años. Entre los ectoparásitos asociados a los murciélagos en América se han registrado principalmente a las familias Nycteribiidae, Streblidae, Spinturnicidae, Spelaeorhynchidae, Ixodidae, Argasidae e Ischnopsyllidae (^{Colín-Martínez y García-Estrada 2018}, ^{Colín-Martínez et al. 2018}, ^{Cuxim-Koyoc et al. 2018}, ^{Czenze y Broders 2011}, ^{González-Acuña et al. 2018}). Los ácaros pertenecientes a las familias Spinturnicidae y Spelaeorhynchidae, específicos de murciélagos, presentan adaptaciones que responden a una forma de vida ectoparasitaria que incluyen hábitos hematófagos. Los dípteros de las familias Nycteribiidae y Streblidae son los ectoparásitos más abundantes y mejor adaptados de los murciélagos (^{Dittmar et al. 2006}).

En distintos estudios, el hospedero suele considerarse como hábitat para el parásito, ya que el cuerpo del hospedero proporciona una amplia gama de estímulos ambientales y recursos y juega un papel importante en la configuración de la historia de vida, la ecología y el comportamiento de los parásitos (^{Presley 2010}). Sin embargo, el nivel de infestación de un hospedero por un ectoparásito particular depende no sólo de las características del hospedero, sino también del hábitat y del tipo de refugio del murciélago (^{Patterson et al. 2007}, ^{Pilosof et al. 2012}). Las condiciones ambientales afectan la dinámica de las poblaciones de parásitos, así como los ensambles e interacciones a nivel de comunidad entre parásitos y hospederos. Distintas especies de parásitos que son sensibles a las modificaciones del hábitat del hospedero han sido reconocidas como posibles bioindicadores (^{Mackenzie y Hemmingsen 2014}, ^{Patterson et al. 2007}, ^{Patterson et al. 2008}).

En trabajos recientes se ha estudiado el efecto de la perturbación antropogénica sobre la prevalencia de ectoparásitos de murciélagos orientados a las interacciones entre el ambiente, el hospedero y los parásitos. La modificación de estas interacciones puede desencadenar procesos de selección en los ectoparásitos, modificando la especificidad filogenética hacia sus hospederos por ausencia o presencia de estos (^{Dittmar et al. 2015}). A su vez incrementa la probabilidad de encontrar hospederos accidentales en sitios con distintos grados de perturbación (^{Poulin et al. 2011}). Por ello, resulta necesario considerar las condiciones ambientales, las variables climáticas, la presencia de actividades antropogénicas y la fragmentación de los hábitats en el estudio de las comunidades de ectoparásitos (^{Bolivar-Cimé et al. 2018}, ^{Hernández-Martínez et al. 2018}). El objetivo del presente trabajo fue evaluar la composición y la filoespecificidad de comunidades de ectoparásitos asociados a murciélagos en tres tipos de paisajes agropecuarios en el estado de Veracruz.

MATERIALES Y MÉTODOS

RESULTADOS

Se registraron murciélagos de las familias Phyllostomidae y Mormoopidae, con un total de 23 especies, de las cuales las más abundantes fueron Artibeus jamaicensis, A. lituratus y Sturnira hondurensis. Dichas especies estuvieron presentes en todos los sitios de muestreo. Se capturaron 944 individuos, de los cuales 428 fueron portadores de al menos un ectoparásito; la prevalencia total de ectoparásitos fue de 45.34% (IC 42.16 - 48.51%). Se realizó la identificación taxonómica de 1 433 ectoparásitos, 995 dípteros de la familia Streblidae, 432 ácaros de la familia Spinturnicidae y seis ácaros de la familia Spelaeorhynchidae, para un total de 35 especies. Las especies más abundantes fueron Trichobius costalimai (Streblidae) y Periglischrus iheringi (Spinturnicidae). Para los estréblidos, se registraron especies de las tres subfamilias registradas para el Nuevo Mundo. La riqueza de ectoparásitos fue de 32 especies para la familia Phyllostomidae y cuatro para la familia Mormoopidae; entre ambas familias se compartió el registro de Periglischrus ojastii (Tabla 2). Las especies hospederas con mayor número de asociaciones de especies ectoparásitas fueron A. jamaicensis, A. lituratus y S. hondurensis.

El esfuerzo de muestreo de ectoparásitos representó una cobertura de la riqueza estimada de 99.5% (35 especies), por lo que la curva de acumulación de especies de ectoparásitos tendió a alcanzar la asíntota (Figura 1). El sitio con los valores de riqueza más altos, tanto en especies de murciélagos como de ectoparásitos, fue el Acahual 3, además de ser el sitio con mayor diversidad de hospederos. El sitio con el valor de diversidad de especies de ectoparásitos más alto fue el Acahual 1 (Tabla 3). El acahual fue el tipo de paisaje que obtuvo los valores más altos de diversidad de especies de murciélagos y ectoparásitos. Cabe resaltar que el pastizal, que es el paisaje con mayor transformación antropogénica, presentó valores más altos de diversidad de hospederos y ectoparásitos en comparación con el paisaje silvopastoril. A través del cálculo del coeficiente de correlación de Pearson, se detectó una relación positiva, marginalmente significativa (r = 0.67, p = 0.06), entre los valores de diversidad de especies de hospederos y de diversidad de especies de ectoparásitos por sitio de muestreo.

Figura 1 Composición de las comunidades de murciélagos por sitio de muestreo. 

En el paisaje de tipo pastizal se registraron 17 especies de ectoparásitos, de las cuales Paratrichobius dunni fue exclusiva para este paisaje. Para el paisaje de tipo silvopastoril se registraron 15 especies, dos de ellas exclusivas: Nycterophilia mormoopsis y P. lowei. Para el paisaje de tipo acahual se registraron un total de 11 especies exclusivas y presentó el valor más alto de riqueza de especies ectoparásitas (31 especies; Tabla 2). De todas las especies hospederas, únicamente A. jamaicensis, A. lituratus, S. hondurensis y S. parvidens fueron capturados en todos los sitios de muestreo. Con base en los valores de abundancia relativa, se consideró a A. jamaicensis, A. lituratus y S. hondurensis como las especies mejor representadas en el muestreo (Figura 1). A. jamaicensis obtuvo los valores más altos de diversidad de especies de ectoparásitos, seguido por S. hondurensis y en tercer lugar A. lituratus. La comunidad de ectoparásitos para los 209 hospederos de la especie A. jamaicensis estuvo integrada por 645 ectoparásitos, de tres familias: Streblidae (10 especies), Spinturnicidae (dos especies), Spelaeorhynchidae (una especie), con la mayor riqueza de ectoparásitos asociados. Las especies ectoparásitas más abundantes en los tres tipos de paisaje fueron Periglischrus iheringi (Spinturnicidae), que dominó en acahual y pastizal, Trichobius assimilis (Streblidae) y Megistopoda aranea (Streblidae), esta última la más abundante en silvopastoril. En el caso de la composición de la comunidad de ectoparásitos asociados con A. lituratus, de los 66 hospederos parasitados se obtuvieron 142 ejemplares pertenecientes a dos familias: Streblidae (cinco especies) y Spinturnicidae (dos especies). Las especies más abundantes para los tres tipos de paisaje fueron Periglischrus iheringi (Spinturnicidae) y Megistopoda aranea (Streblidae). La comunidad de ectoparásitos de los 39 hospederos de la especie S. hondurensis estuvo compuesta por 80 ectoparásitos de dos familias: Streblidae (siete especies) y Spinturnicidae (una especie). Megistopoda proxima (Streblidae) fue la más abundante en los tres tipos de paisaje. La composición de las comunidades de ectoparásitos en los hospederos generalistas de hábitat se muestra en la Figura 2.

Figura 2 Composición de las comunidades de ectoparásitos de los hospederos generalistas de hábitat. 

Para el ANCOVA sólo se consideró a A. jamaicensis como especie hospedera, debido a que fue la única que presentó más de una especie de ectoparásito en cada sitio de muestreo. La interacción entre el tipo de paisaje y el rango de las especies ectoparásitas demostró un efecto estadísticamente significativo sobre la abundancia relativa de los ectoparásitos (F = 7.034 y p = 0.005). Los resultados de la diversidad beta (Morisita-Horn) entre las comunidades de ectoparásitos (por tipo de paisaje) muestran en general una alta similitud para cada especie hospedera generalista. Las comunidades de ectoparásitos de S. hondurensis presentaron valores altos de similitud de acuerdo con su composición, agrupándose en la misma rama, sin importar el tipo de paisaje (Figura 3). En cuanto a la relación entre las abundancias relativas de especies ectoparásitas con las especies hospederas generalistas de hábitat, la más fuerte fue una relación negativa entre la abundancia relativa de Paratrichobius longicrus y la abundancia relativa de Periglischrus iheringi en A. lituratus (r = -0.64yp< 0.0001).

Figura 3 Dendograma de similitud de Morisita-Horn de las comunidades de ectoparásitos por tipo de paisaje de los tres hospederos generalistas (A. jamaicensis, A. lituratus y S. hondurensis). 

La comparación de los valores de AF de las siete especies de estréblidos representados en todos los tipos de paisaje. Los valores de AF calculados por frecuencia muestran que la mayoría de los ectoparásitos tienen una elevada asociación filogenética. Sin embargo, los valores de AF fueron similares en los tres tipos de paisaje, es decir, no se observó diferencia significativa entre las medias de los valores de AF en estas siete especies de ectoparásitos de murciélagos muestreados en diferentes tipos de paisaje. A excepción de Trichobius assimilis cuyo valor de AF mostró un patrón de asociación filogenética significativamente distinto entre acahual y los sitios silvopastoril y pastizal.

DISCUSIÓN

En las últimas cuatro décadas, los ecosistemas del estado de Veracruz han sido modificados sustancialmente por las actividades antropogénicas, entre las que destaca la ganadería por su amplia distribución y por el grado de transformación que imprime sobre los paisajes naturales a través del establecimiento de potreros y zonas de cultivo. Estas modificaciones en la estructura del paisaje no sólo impactan las características de la vegetación, sino que, además alteran la dinámica de las comunidades de fauna, tanto de vertebrados como de invertebrados. Por lo tanto, los cambios en la composición de las comunidades reflejan el efecto que tiene la modificación de la estructura del paisaje en regiones con alta actividad pecuaria (^{Gonçalves et al. 2017}, ^{Newbold et al. 2015}).

Si bien la relación positiva entre la diversidad de hospederos y la diversidad de ectoparásitos resulta lógica al considerar que conforme aumenta la captura de especies de murciélagos, se incrementa la probabilidad de acumular más hospederos y, por ende, mayor cantidad de especies ectoparásitas (^{Krasnov et al. 2004}), es importante estudiar los efectos de la composición de las comunidades de especies hospederas sobre la composición de las comunidades de ectoparásitos asociados. La composición de las comunidades de especies hospederas en paisajes transformados, junto con sus patrones de distribución y de asociación con ciertos parásitos, ha sido ampliamente investigada. Sin embargo, existen pocos trabajos que presten atención a la composición, a la especificidad filogenética y a los patrones de organización de las comunidades de parásitos, especialmente las de ectoparásitos en murciélagos, en paisajes modificados por el hombre (^{Tello et al. 2008}).

Las comunidades de hospederos y parásitos son sensibles a las condiciones del ambiente externo, incluida la perturbación antropogénica (^{Pilosof et al. 2012}). Por ello, variables como la abundancia, riqueza, diversidad y el grado de infestación de los parásitos, pueden responder a cambios en el tamaño de las colonias, la masa corporal de los hospederos y factores asociados a la fragmentación del hábitat. Sin embargo, sólo se ha demostrado el efecto de la fragmentación del hábitat sobre la riqueza de especies de helmintos y virus asociados a murciélagos (^{Gay et al. 2014}, ^{Rico-Chavez et al. 2015}).

El análisis de la diversidad y riqueza de las comunidades de ectoparásitos muestra que los valores más altos se registraron en sitios conformados principalmente por acahual. Los acahuales suelen estar asociados a paisajes más heterogéneos que se caracterizan por la presencia de vegetación secundaria, fragmentos remanentes de bosque maduro y zonas de cultivo o potreros (^{Pérez-Nicolás et al. 2018}). Al respecto ^{Froeschke et al. (2013)} encontraron que la riqueza de especies de ectoparásitos fue más alta en sitios fragmentados que en sitios conservados, atribuyendo este patrón a la heterogeneidad del paisaje. Pero las comunidades de ectoparásitos en nuestro trabajo están compuestas en gran medida por las mismas especies independientemente de las características del paisaje. De manera similar, ^{Frank et al. (2016)}, reportan que los ensambles de ectoparásitos en las comunidades de murciélagos de su estudio fueron muy similares en composición entre los sitios que muestrearon, los cuales presentan diferente grado de deforestación. Se ha demostrado que la composición del paisaje tiene un gran peso en el valor ecológico del mismo ya que provee de diversos recursos, como cobertura y alimento a las especies que transitan entre los pastizales, ayudando a mantener la diversidad del área (^{Daily et al. 2014}).

Las especies ectoparásitas Periglischrus iheringi, Trichobius assimilis, Trichobius tuttlei, Aspidoptera phyllostomatis y Megistopoda aranea fueron compartidas entre los tres diferentes tipos de paisaje agropecuario del estudio. Dado que las especies de murciélagos generalistas de hábitat dominan en paisajes fragmentados, la estructura de la comunidad de los ectoparásitos asociados a estos sitios reflejó tal dominancia. Sin embargo, las comunidades de ectoparásitos de las tres especies de murciélagos generalistas de hábitat no mostraron diferencias significativas en cuanto a su composición por tipo de paisaje y únicamente se observó una variabilidad en cuanto a las abundancias relativas de las especies ectoparásitas. De manera similar, ^{Frank et al. (2016)} determinaron que la cobertura forestal no es un predictor significativo para el análisis de la abundancia y la composición de las especies ectoparásitas asociadas a murciélagos.

En estudios realizados en Chiapas y Yucatán se reportaron valores de prevalencia de ectoparásitos por sitio entre 11 y 85% (^{Cuxim-Koyoc et al. 2018}, ^{Tlapaya-Romero et al. 2015}). La prevalencia de murciélagos parasitados en el presente trabajo fue del 45.34%. Estas diferencias pueden estar relacionadas con las condiciones ambientales de cada localidad (temperatura, humedad, altitud y precipitación), el esfuerzo de muestreo (específicamente la cantidad de murciélagos capturados) y las variaciones en las comunidades de hospederos (^{Lourenço et al. 2016}). Por otro lado, ^{Patterson et al. (2007)} sugieren que los hábitos de refugio pueden impactar significativamente en los niveles de parasitismo. La prevalencia, la abundancia y la riqueza de especies de ectoparásitos en los hospederos aumenta en especies hospederas que forman colonias de muchos individuos y que se refugian en sitios que mantienen la temperatura y humedad ideales para completar el ciclo de vida de los parásitos, como es el caso de las especies de murciélagos que se refugian en cuevas. En el presente estudio, las especies de murciélagos Centurio senex, Chiroderma salvini, Chiroderma villosum, Dermanura phaeotis y Micronycteris microtis no presentaron ectoparásitos. Estos casos, en los que no existen registros de ectoparasitismo, pueden deberse a los hábitos de cada especie, por ejemplo, el constante recambio del refugio o simplemente el pequeño tamaño de sus colonias.

Algunos estudios en murciélagos han descrito relaciones negativas entre diferentes especies de ectoparásitos a través del análisis de la correlación entre sus densidades (^{Tello et al. 2008}). En el estudio se encontró fuerte relación negativa entre la abundancia relativa de los ectoparásitos Paratrichobius longicrus (Trichobiinae) y Periglischrus iheringi (Spinturnicidae) en la especie hospedera Artibeus lituratus. Esta relación podría ser el resultado de interacciones competitivas entre estas especies, ya que ambas tienden a ocupar las superficies del hospedero desprovistas de pelo. Este tipo de interacciones podría presentarse entre otras especies, pues se ha documentado que las especies de ectoparásitos tienen preferencia por zonas específicas de la superficie del cuerpo de los murciélagos. Por ejemplo, las especies de la subfamilia Streblinae tienen preferencia por superficies del cuerpo cubiertas de pelo, mientras que las especies que pertenecen a la subfamilia Trichobiinae tienden a ubicarse con mayor frecuencia en las membranas de las alas al igual que las especies de ácaros de la familia Spinturnicidae (^{Ter Hofstede y Fenton 2005}).

La especificidad filogenética, representada mediante el valor de AF, no mostró cambios significativos entre los distintos paisajes. Sin embargo, se considera que podría existir un efecto sobre la especificidad filogenética de los ectoparásitos por efectos ambientales (^{Dick y Dittmar 2014}). Otros estudios mencionan que las especies hospederas preferidas por las moscas parásitas no corresponden con las especies consideradas adecuadas, entendiéndose a éstas últimas como las especies de hospedero en las que el parásito tiene el mayor éxito parasitario (^{Wenzel et al. 1966}). Con tiempo y oportunidades de adaptación suficientes, el hospedero más adecuado podría convertirse en algún momento en el hospedero preferido en un área delimitada, lo que destaca que estos procesos se encuentran en constante dinamismo, con variantes espaciales y temporales.

Conocer los efectos de la transformación ambiental en las comunidades de sus ectoparásitos es primordial para el análisis y comprensión del impacto que generan las actividades antropogénicas en los agroecosistemas. En consecuencia, la consideración de factores ambientales que afecten la riqueza, abundancia y diversidad de los ectoparásitos, así como la especificidad filogenética con sus hospederos, es esencial para profundizar en el estudio de la relación hospedero-parásito. Este trabajo es pionero en la incorporación de características de paisajes fragmentados por la actividad pecuaria en el análisis de la composición de comunidades de ectoparásitos y su relación filogenética con especies de vertebrados de importancia ecológica como los murciélagos. De manera similar a lo planteado por ^{Froeschke et al. (2013)}, por lo que las inferencias precisas sobre el efecto de las transformaciones del hábitat en las abundancias de los parásitos sólo serán posibles cuando las historias de vida del hospedero y parásito se estudien e involucren a fondo en el análisis.

CONCLUSIONES

La composición y configuración del paisaje pueden proporcionar información importante sobre las relaciones entre murciélagos y ectoparásitos en sitios perturbados por la actividad pecuaria, un ecosistema que anteriormente se había estudiado con poca frecuencia. El nivel de transformación de los paisajes agropecuarios definido por una variable categórica tiene un efecto sobre la composición de las comunidades de ectoparásitos asociadas con A. jamaicensis. El acahual, es el paisaje con menor transformación antropogénica, presentó los valores más altos de diversidad de especies de murciélagos y ectoparásitos. Los patrones de especificidad de hospedero parecen responder en mayor medida a la asociación parásito-hospedero. Por lo tanto, la composición de las comunidades de ectoparásitos depende en mayor medida de las especies hospederas presentes en la región de estudio. Se necesitan estudios que profundicen en la caracterización cuantitativa de paisajes antropizados debido a la actividad pecuaria, a fin de no depender de un sitio conservado de referencia, para facilitar las comparaciones entre sitios con paisajes transformados por actividades antropogénicas.