Introducción

En México existen más de 1 000 especies de licofitas y helechos (^{Mickel y Smith 2004}, ^{Villaseñor 2016}), por lo que es uno de los países con mayor riqueza en pteridoflora. Entidades como Chiapas, Oaxaca y Veracruz tienen más de 500 especies cada una, lo cual se debe, principalmente, a las condiciones ambientales propicias para el desarrollo de estas plantas (^{Martínez y Ramos 2014}). Desde el punto de vista florístico, Tlaxcala no se conoce bien, pese a su ubicación en el centro del país, ya que ha atraído poco la atención de los botánicos, por ser un área principalmente agrícola con poca vegetación primaria (^{Vibrans 1997}). Aunado a lo anterior, el escaso conocimiento de la pteridoflora de Tlaxcala puede deberse a que los estudios taxonómicos y florísticos se han enfocado en plantas vasculares con semilla (^{Martínez y Ramos 2014}), ya que la recolección de helechos es ocasional y se evita, por la dificultad para identificarlos.

Las referencias sobre la flora vascular en general, incluyendo algunas especies de licofitas y helechos del estado de Tlaxcala son las de ^{Fernández et al. (1998)}, ^{Arreguín et al. (2004)}, ^{Gómez y Arreguín (2004)}, y ^{Castillejos et al. (2007)}. Pero los trabajos que aportan más información sobre las pteridofitas del estado son los de ^{Mickel y Smith (2004)} y ^{Villaseñor (2016)}, en los que se incluyen 42 y 46 taxones, respectivamente. Por la ubicación en el centro del país, desde hace mucho tiempo existe una fuerte presión antrópica de sus recursos forestales (^{Haulon et al., 2007}), lo cual ha generado que una proporción importante de su superficie esté cubierta por vegetación secundaria y algunos remanentes de vegetación nativa que, según ^{Acosta et al. (1992)}, se localiza en lugares poco accesibles, lo que proporciona una buena oportunidad para su conservación. Lo anterior, ha propiciado un desconocimiento de la flora de la entidad, principalmente de la pteridoflora, a pesar de la importancia que tienen los inventarios biológicos ante el acelerado cambio de los ecosistemas, con los consiguientes efectos negativos en los servicios ecosistémicos. Debido a lo anterior, el objetivo del presente estudio es documentar la riqueza de especies de las licofitas y los helechos en el municipio de Españita, Tlaxcala, para contribuir al incremento del conocimiento florístico de la entidad.

Materiales y métodos

El municipio de Españita se localiza en la Faja Volcánica Transmexicana, en la subprovincia Lagos y Volcanes de Anáhuac, entre las coordenadas 19° 23’ y 19° 30’ de latitud norte y 98° 21’ y 98° 31’ de longitud oeste. Se encuentra en la parte suroeste de la entidad y su superficie representa el 3.5% del total de estado de Tlaxcala, México; colinda con los municipios de Sanctórum de Lázaro Cárdenas, al norte; Hueyotlipan, al este, e Ixtacuixtla de Mariano Matamoros, al sur, y con el estado de Puebla, al suroeste (Figura 1). El relieve está dominado por mesetas con cañadas, la altitud promedio es de 2 550 msnm, y las rocas son, principalmente, tobas intermedias de origen ígneo. El clima es templado subhúmedo con lluvias en verano, con alta humedad -C(w2)-; la temperatura media anual de 22.5 °C, y la precipitación total anual de 1 215 mm. Se encuentra en las regiones hidrológicas Balsas (90.0%) y Pánuco (10.0%), que desembocan en los ríos Atoyac y Moctezuma, respectivamente. El 55.0% de la superficie municipal se dedica a la agricultura; el 33.0% es vegetación forestal, y el resto, pastizal, u otros usos.

Figura 1 Localidades de recolección de helechos y licopodios en el municipio de Españita, Tlaxcala. 

El periodo de recolección del material vegetal comprendió de julio de 2013 a noviembre de 2018. Se efectuaron 22 muestreos por estación, que tuvieron alrededor de 10 horas por cada salida al campo. En los recorridos, se realizaron exploraciones, en forma de barrido dirigido, en zonas idóneas para el desarrollo de helechos y licopodios, tratando de cubrir la mayor superficie posible del municipio. Los tipos de vegetación en donde se recolectaron los ejemplares corresponden a tepetates y pastizal con Juniperus deppeana Steud., en el paraje La Presa del Pueblo; bosque de J. deppeana y de Quercus, en el paraje el Ocotal; bosque de Quercus, en el paraje El Brincadero; pastizal con J. deppeana, en el paraje Barranca San Juan, y vegetación acuática, en la presa El Alcocer. Se recolectaron al menos tres ejemplares de cada especie para su determinación y la donación a herbarios, siguiendo las recomendaciones de ^{Sánchez y González (2007)}.

Los especímenes fueron identificados hasta la categoría taxonómica de especie, y un ejemplar de cada uno de ellos fue depositado en el Herbario Nacional de México (MEXU) y en el Herbario Jorge Espinoza Salas (JES) de la Preparatoria Agrícola de la Universidad Autónoma Chapingo. La determinación se realizó con base en las claves de ^{Mickel y Smith (2004)}. Adicionalmente, se realizó la búsqueda de información bibliográfica para conformar una lista de las especies de pteridofitas presentes en Tlaxcala. Las fuentes de información más relevantes fueron ^{Vibrans (1997)}, Mickel y Smith (2004), ^{Castillejos et al. (2007)} y ^{Villaseñor (2016)}. En el listado florístico final, la nomenclatura fue actualizada de acuerdo con ^{PPG I (2016)} y con las bases de datos del ^{IPNI (2021)} y ^{Tropicos (2021)}.

Para determinar la completitud del inventario en los ámbitos municipal y estatal, se utilizaron los estimadores no paramétricos Jackknife y Bootstrap, los cuales fueron calculados mediante el programa PAST 3.26 (^{Hammer et al. 2001}).

Resultados

Se recolectaron 34 ejemplares de licofitas y helechos en Españita, Tlaxcala, que corresponden a 7 familias, 14 géneros y 21 especies de helechos y 2 especies de Selaginella. La familia Pteridaceae fue la mejor representada, con 7 géneros y 12 especies (Tabla 1). Los géneros más representativos fueron Myriopteris Fée, Pellaea Link y Pleopeltis Humb. & Bonpl. Ex Willd., con 3 especies cada uno. Dos de las cuales constituyen nuevos registros para el estado: Marsilea mollis B. L. Rob. & Fernald (registro 34637) y Pleopeltis guttata (Maxon) E. G. Andrews & Windham (registro 33146).

En el ámbito estatal, la riqueza de helechos y licopodios es de 58 taxones, cuyas familias con mayores especies son Pteridaceae, con 23 especies; Polypodiaceae, con 9; Dryopteridaceae, con 6, y Selaginellaceae, con 5. Los géneros más representativos son Pleopeltis, con 7 especies; Myriopteris y Selaginella, con 5 cada uno, y Adiantum, Asplenium, Astrolepis y Pellaeae, con 4 cada uno.

Los estimadores no paramétricos Jackknife y Bootstrap predicen que, aumentando el esfuerzo de muestreo, se podrían registrar entre 29.8 y 39.0 taxones, respectivamente; es decir que los 23 taxones registrados representan entre el 60.0 y 77.0% del inventario de helechos y licopodios de la zona.

En los distintos tipos de vegetación de Españita, los bosques de Quercus y de Juniperus deppeana albergaron el mayor número de especies (10 y 9, respectivamente). En las tepetateras, se recolectaron 4 especies de helechos: Argyrochosma incana (C. Presl) Windham, Astrolepis integerrima (Hook.) D. M. Benham & Windham, Myriopteris aurea (Poir.) Grusz & Windham y Myriopteris lendigera (Cav.) J. Sm; y en el bosque de Quercus y pastizal fueron Myriopteris aurea (Poir.) Grusz & Windham y Pleopeltis plebeia (Schltdl. & Cham.) A. R. Sm. & Tejero.

En cuanto al hábito, la mayoría de las especies son terrestres (18), pero 12 se encontraron también sobre rocas (epipétricas), 5 crecen exclusivamente en suelo y 1 especie sobre suelo y árboles -Elaphoglossum petiolatum (Sw.) Urb.-. De las especies restantes, Pellaea ovata (Desv.) Weath. y Pellaea sagittata (Cav.) Link se encontraron sobre roca; Marsilea mollis B.L. Rob. & Fernald, en agua; Pleopeltis polylepis (Roem. ex Kunze) T. Moore, sobre troncos de árboles de Quercus spp., y Pleopeltis mexicana (Fée) Mickel & Beitel, sobre roca y Juniperus deppeana (Figura 2).

Figura 2 Distribución de frecuencias porcentuales del hábito de los Helechos y licopodios del estado de Tlaxcala. A: Acuático, E: Epifito, Ep; Epipétrico, T: Terrestre. 

En el ámbito estatal, el sustrato de crecimiento de la mayoría de las especies fue el terrestre (46), pero 24 de estas se encontraron también sobre roca (epipétricas), 19 exclusivamente en suelo y solamente 3 fueron también epífitas. De las especies restantes, 4 fueron exclusivamente epipétricas, 1 se encontró sobre roca y sobre árboles, 4 crecían exclusivamente sobre árboles y 3 fueron acuáticas (Tabla 2).

Discusión

La riqueza de especies de licofitas y helechos se puede comparar con la obtenida por ^{Vibrans (1997)}, quien menciona 15 taxones para una localidad en Huamantla; mientras que ^{Sánchez et al. (2006)}, reportan 7 especies de pteridofitas en los bosques de oyamel del cerro Tláloc, en Estado de México. Por su parte, ^{Jano y Andrés (2011)} mencionan 25 taxones en la comunidad La Gloria, Aculco, Puebla. Mientras que ^{Hernández et al. (2016)}, reportan 9 taxones en el cerro Metecatl, en el Estado de México. Otros trabajos florísticos locales son el de ^{Ramírez et al. (2016)}, quienes identificaron 7 especies en Mesa Alta, Zacatecas. También en Zacatecas, en la Sierra de Órganos, ^{Enríquez et al. (2003)}) encontraron 10 especies de pteridofitas. En tanto que ^{Silva y Soto-González (2016)} documentaron 20 especies en una localidad de Tuxpan, Michoacán. Sobre lo mismo, ^{Hernández et al. (2015)} encontraron 46 especies de licofitas y helechos en la Sierra de Santa Rosa, Guanajuato. Aunque se trata de flora local y de lugares con una extensión reducida, como es el caso del cerro Metecatl, en Estado de México, con 67 ha (^{Hernández et al. 2016}), o el de la comunidad La Gloria, Puebla (^{Jano y Andrés 2011}), lo hace comparable la cantidad de taxones del municipio estudiado. Pero no es comparable con la riqueza de pteridofitas presentes en Banderilla, Veracruz, donde se reportan 130 taxones en 22 km² (^{Vázquez et al. 2006}) de relictos de bosque mesófilo de montaña (BMM), ecosistemas en los que las pteridofitas constituyen una parte importante de la biomasa (^{Rzedowski 1996}). Lo que coincide con ^{Carvajal et al. (2018)}, quienes reportan el 37.0% de la diversidad de pteridoflora de Tabasco en un relicto de BMM de 0.9 km². Aunque hay un número considerable de estudios florísticos con pteridofitas en el ámbito local, los valores de riqueza de especies obtenidos son mayores, comparados con los del presente estudio. Es probable que las condiciones climáticas desempeñen un papel clave en la riqueza y la distribución de las especies, pues un patrón general observado en distintas localidades de México con BMM, tipo de vegetación que se caracteriza por la presencia de temperatura moderada y mucha humedad, es la presencia de más de 100 especies de pteridofitas (^{Vázquez et al. 2006}, ^{Pérez et al. 2012}, ^{Hernández et al. 2019}).

En el estado de Tlaxcala, se registraron 1 297 especies de plantas vasculares, en 503 géneros y 119 familias (^{Villaseñor 2016}). Lo cual implica que las pteridofitas encontradas representan el 1.7% de las especies, 2.9% de los géneros y 6.7% de las familias de plantas vasculares y el 61.0% de las familias de licofitas y helechos presentes en la entidad, así como el 57.6% de los géneros y el 39.6% de los taxones. Al respecto, ^{Tejero et al. (2014)} consideran que en este estado se encuentra el 0.3% de las 630 especies de pteridofitas presentes en el BMM del país, lo que representa alrededor de 2 especies. Sin embargo, no incluyen datos de las especies o localidades que permitan confirmar que este tipo de vegetación se distribuye en la entidad, ya que ^{Acosta et al. (1992)}, ^{Castillejos et al. (2007)} e ^{Islas et al. (2008)} no reconocen al BMM como parte de los tipos de vegetación presentes en el estado. Por lo que es posible que Botrichium virginianum (L.) Sw. sea una de esas especies, aunque en la lista de estas hay varias más que también son comunes en el BMM (^{Hernández et al. 2019}). La poca riqueza de especies puede estar relacionada con el tamaño del área de estudio, el esfuerzo del muestreo, su ubicación y la inexistencia de gradientes ambientales pronunciados que propicien el recambio importante de especies, como lo explican ^{Carvajal et al. (2018)}. A pesar de esto, es posible que puedan encontrarse especies de climas mésicos en cañadas o barrancas, donde las condiciones microclimáticas permiten el desarrollo de los gametofitos, que han sido poco explorados botánicamente, debido a su poca accesibilidad y a que pueden servir como lugares para la conservación.

Si se consideran los 13 taxones registrados por ^{Vibrans (1997)}, los 41 incluidos en la obra de ^{Mickel y Smith (2004)}, los 28 documentados por ^{Castillejos et al. (2007)}, los 46 reportados por ^{Villaseñor (2016)} y los 2 nuevos registros encontrados en el presente trabajo, la riqueza de licofitas y helechos en el estado es de 12 familias, 25 géneros y 53 taxones de helechos, y 1 familia, 1 género y 5 especies de licofitas. A partir de estos datos, se estimó que en Españita se encuentra el 39.6% de la pteridoflora registrada para la entidad. Lo que es interesante si se considera que el municipio estudiado es solo el 3.5% de la superficie del estado, por lo que, si se aumenta el esfuerzo del muestreo, podrían encontrarse nuevos registros para la entidad y el municipio.

Los 58 taxones de pteridofitas presentes en Tlaxcala son pocos si se comparan con la pteridoflora de otras regiones. Apenas es comparable con la pteridoflora presente en la región huasteca de Hidalgo, donde se reportan 73 taxones de licofitas y helechos para el bosque tropical subcaducifolio (^{Martínez et al. 2019}). La pteridoflora tlaxcalteca es inferior que los 173 taxones de pteridofitas reportados en Morelos (^{Riba et al. 1996}); o que las 155 especies reportadas para la parte central del estado de Veracruz (^{Carvajal y Kromer 2015}), o las 169 especies para el estado de Tabasco (^{Carvajal et al. 2018}). De hecho, la riqueza reportada es inferior a la reportada por ^{Tejero (2007)} para el estado de México de 253 taxones, los 365 taxones del estado de Hidalgo (^{Sánchez et al. 2017}), los 367 taxones del estado de Puebla (^{Mendoza y Ceja 2020}), las 643 especies del estado de Oaxaca (^{Mickel y Smith 2004}) o las 698 del estado de Chiapas (^{Cruz et al. 2013}). Estas diferencias contrastantes en el número de especies puede estar asociado con factores bióticos y abióticos, como la presencia de distintos tipos de vegetación, la extensión territorial, la topografía, las condiciones climáticas, el esfuerzo del muestreo, entre otros. A pesar de lo anterior, si se aumenta el esfuerzo del muestreo, es posible encontrar nuevos registros en la entidad, pues, según ^{Martínez y Ramos (2014)}, todavía falta por registrar el 10.0% de la pteridoflora nacional.

Sobre los reportes del estado de Tlaxcala se tienen el de ^{Martínez et al. (2011)} quienes identificaron 4 especies de pteridofitas -Myriopteris aurea (Poir.) Grusz & Windham, M. lendigera (Cav.) J. Sm., M. myriophylla (Desv.) J. Sm. y Pellaea ternifolia (Cav.) Link-, además de 136 especies de plantas vasculares con semilla en las tepetateras de los municipios de Altzayanca y Atlangatepec, lo que equivale al 10.0% de la flora conocida en la entidad (^{Villaseñor 2016}). Al respecto, en el presente estudio se encontraron 4 especies de helechos en los afloramientos tepetatosos, aunque solo 2 fueron compartidas: M. aurea, M. lendigera. Lo cual indica la riqueza de especies de plantas vasculares de las zonas áridas y semiáridas de México y en las zonas perturbadas, como lo son las tepetateras (^{Guzmán et al. 2015}, ^{Pérez et al. 2015}). De acuerdo con ^{Silva y Soto (2016)}, especies de los géneros Gaga Pryer, F.W. Li & Windham, Myriopteris Fée - ambos géneros segregados de Cheilanthes Sw. (^{Lee y Windham 2013}, ^{Fay et al. 2012}), Pleopeltis Humb. & Bonpl. ex Willd., Polypodium L. y Selaginella-, entre otras. Han desarrollado poiquilohidria y otras estrategias que les permiten ser tolerantes a la desecación (^{Pampurova y Dijck 2014}), lo que explica su presencia en zonas tepetatosas. Al respecto, ^{Carvajal et al. (2014)} sugieren que los ambientes perturbados son importantes para las especies secundarias adaptadas a estas condiciones, razón por la cual la vegetación secundaria y los ambientes como las tepetateras deben ser considerados reservorios potenciales de especies.

Sobre las especies de helechos adaptadas a las condiciones de aridez, como sucede en Españita; ^{Hernández et al. (2015)} señalan que el bosque de Quercus albergan la mayor cantidad de especies de pteridofitas, lo cual coincide con lo reportado en este trabajo (Tabla 1). La riqueza de helechos en este tipo de vegetación fue baja, en comparación con las 20 especies encontradas en otro bosque de J. deppeana en Michoacán (^{Silva y Soto 2016}). Las especies comunes en esos dos bosques fueron Dryopteris cinnamomea (Cav.) C. Chr., Selaginella pallescens (C. Presl) Spring y Woodsia mollis (Kaulf.) J. Sm. Aunque el número de especies de Selaginella es más alto en los trópicos, donde la mayoría crecen como epífitas (^{Judd et al. 2016}), es común encontrarlas en el bosque de J. deppeana, debido a que generan adaptaciones para sobrevivir en ambientes secos (^{Pampurovay Dijck 2014}, ^{Guzmán et al. 2015}, ^{Pérez et al. 2015}).

La localidad El Alcocer, donde se encontró Marsilea mollis, es un cuerpo artificial de agua. La construcción de obras de captación del líquido vital es importante en la zona, ya que favoreció el establecimiento de una especie acuática, debido a que en la región se carece de corrientes permanentes o cuerpos naturales de agua. En cambio, en otros lugares, como en el valle de México o la cuenca del río Lerma, el cambio de uso de suelo y la alteración de los ambientes acuáticos representan una amenaza para la conservación de las especies (^{Arreguín et al. 2009}, ^{Zepeda et al. 2012}), por lo que esta localidad es importante para mantener la riqueza florística del municipio, por lo que es necesario tomar medidas para protegerla.

Conclusiones

Se encontró una riqueza considerable de licofitas (Selaginella spp.) y helechos, en relación con la flora conocida en la entidad, a pesar de que gran parte de la vegetación es secundaria y de no tener condiciones mésicas o un gradiente ambiental que permita la existencia de una riqueza tan vasta como en otras entidades. Esto indica que debe conservarse la vegetación natural y la vegetación secundaria, así como las obras de captación de agua y aquellas que favorecen los microclimas y fomentan la biodiversidad.