Introducción

La relación entre los mamíferos y los virus es muy estrecha (^{Calisher 2015}), aproximadamente 754 especies de mamíferos están asociadas con 586 variantes de virus (^{Olival et al. 2017}). La mayor proporción de virus zoonóticos (que pueden infectar animales y humanos) se ha identificado en primates, murciélagos y roedores (^{Olival et al. 2017}). En 205 especies de murciélagos se han reportado 114 variantes de virus que se comparten principalmente entre especies que utilizan los mismos sitios de descanso (^{Willoughby et al. 2017}). Entre dichas variantes, destaca el virus de la rabia, pues de los nueve genotipos de Lyssavirus (Rhabdoviridae) conocidos a nivel mundial, ocho están presentes en murciélagos (^{Wibbelt et al. 2009}, ^{Fenton et al. 2020}). El murciélago vampiro (Desmodus rotundus) es el principal hospedero y vector del virus de la rabia en el Neotrópico (^{Constantine 2009}, ^{Benavides et al. 2017}, ^{Becker et al. 2021}). En esta región, D. rotundus se asocia con la muerte en el año 2002 de aproximadamente 1 864 cabezas de ganado en 16 países. El impacto de la rabia varió drásticamente entre los países, con Brasil reportando más de 1 300 muertes, mientras que México informó sólo 154, aunque todos los estudios sobre el tema sugieren que esta cifra está subestimada en toda América Latina (^{Johnson y Montano-Hirose 2018}), ya que solamente en Perú se presenta una pérdida económica anual de entre 122 y 172 mil dólares (^{Benavides et al. 2017}). En contraste, las otras dos especies hematófagas (Diphylla ecaudata y Diaemus youngii), no se consideran transmisores importantes del virus (^{Loza-Rubio et al. 2000}, ^{Fahl et al. 2015}).

Diversos estudios han planteado que la presencia de virus, incluido el de la rabia, puede estar relacionada con algunos rasgos de la historia natural de los murciélagos. Estos rasgos incluyen las agregaciones densas en cuevas, y el uso de refugios o sitios de descanso. Se sabe que las especies que se refugian en cuevas tienen una probabilidad mayor de compartir las mismas cepas de virus por contacto intra e interespecífico, en contraste con las especies que usan refugios de forma solitaria (^{Calisher et al. 2006}, ^{Olival et al. 2017}, ^{Willougtby et al. 2017}). El hábito alimenticio es otro atributo relacionado con la incidencia del virus de la rabia (^{Willougtby et al. 2017}), particularmente en murciélagos insectívoros de Europa y Norteamérica donde es el hábito alimenticio más común (^{Sánchez-Serrano 1999}, ^{Dyer et al. 2013}, ^{Fenton et al. 2020}). En Centro y Sudamérica, los murciélagos insectívoros y frugívoros, si bien co-ocurren con especies de murciélagos hemotafogas, éstos representan los hábitos alimenticios con más especies (^{Salomón-Mulanovich et al. 2009}, ^{Martos-Sodré et al. 2010}, ^{Couto-Cabral et al. 2012}, ^{Escobar et al. 2015}). Esto al parecer indica que en los hábitos alimenticios con más especies se presentan más casos de rabia. De acuerdo con ^{Willoughby et al. (2017)} en el caso de los murciélagos, entre mayor sea la distribución geográfica de una especie, mayor será la probabilidad de que algunas de sus poblaciones tengan una distribución simpátrica con poblaciones de otras especies. Esto aumenta la probabilidad del contagio intra e inter específico de diferentes enfermedades, incluyendo el virus de la rabia. El tamaño del área de distribución es otro atributo ecológico que se ha relacionado con la riqueza de virus en murciélagos, debido a que la probabilidad de contacto y contagio se incrementa en especies con amplio rango geográfico (^{Maganga et al. 2014}). Además, se especula que la degradación antrópica del hábitat y la salud de los murciélagos están íntimamente vinculadas, debido a que el aumento de la susceptibilidad de los individuos a adquirir virus puede deberse a la inmunosupresión inducida por estrés (^{Salas-Rojas et al. 2004}, ^{Lorenzo-Monterrubio et al. 2018}, ^{Fenton et al. 2020}) y al efecto de dilución, el cual establece que a mayor biodiversidad en un ecosistema, habrá una mayor estabilidad y una menor presencia de parásitos o enfermedades ya que se regulan poblaciones de huéspedes susceptibles o se produce una interferencia con el proceso de transmisión lo que limita la probabilidad de contagio (^{Kessing y Ostfeld 2021}). Por lo que en caso de antropización del hábitat quedarán las especies tolerantes, las cuales ejercerán el papel de hospederos de parásitos y enfermedades, y si entre ellas comparten distribución, hábitat y refugio, el contagio será inminente.

La presencia de virus en murciélagos no hematófagos se ha relacionado también con variables como: una elevada diversidad de especies, su longevidad, su alta capacidad para dispersarse a grandes distancias, el torpor e hibernación, su capacidad inmunológica y la estructura espacial de las poblaciones (^{Calisher et al. 2006}, ^{George et al. 2011}, ^{Luis et al. 2013}), y se ha registrado principalmente en especies de las familias Vespertilionidae y Phyllostomidae (^{Constantine 2009}, ^{Martos-Sodré et al. 2010}, ^{Dyer et al. 2013}, ^{Escobar et al. 2015}, ^{Lelli et al. 2018}).

Un análisis reciente reporta que el 24% (72 de 333) de las especies de murciélagos no hematófagas que se distribuyen en América tiene registro de presencia del virus de la rabia y muestra también que el número de registros se relaciona con la riqueza de especies por familia y con el hábito alimenticio de las especies (^{Escobar et al. 2015}). En Brasil se ha registrado el virus de la rabia en 25 géneros y 42 especies de murciélagos, pertenecientes a las familias Molossidae, Phyllostomidae y Vespertilionidae (^{Martos-Sodré et al. 2010}, ^{Fahl et al. 2015}). En Río de Janeiro, Brasil, la rabia se ha detectado en las especies Artibeus lituratus y A. fimbriatus (^{Couto-Cabral et al. 2012}), en la región sureste de Perú se ha detectado la presencia del virus en los géneros Artibeus, Carollia, Platyrhinus y Sturnira (^{Salomón-Mulanovich et al. 2009}) y en Costa Rica en las especies Tadarida brasiliensis y Eptesicus fuscus (^{León et al. 2021}). En los Estados Unidos de América, en el 2012 se registraron 1 683 casos positivos de rabia en 29 especies de murciélagos insectívoros, de las cuales el 99% pertenecían a la familia Vespertilionidae (^{Dyer et al. 2013}). En el caso de México existen 135 especies de murciélagos no hematófagos (^{Ramírez-Pulido et al. 2014}, ^{Álvarez-Castañeda et al. 2015}) y hasta la fecha se ha registrado el virus de la rabia para 28 especies de murciélagos, destacando los géneros Lasiurus, Artibeus y Pteronotus (^{Constantine 2009}, ^{Escobar et al. 2015}).

Además de constituir la mayor parte de la diversidad local y global del orden Chiroptera, los murciélagos no hematófagos tienen una gran relevancia ecológica brindando servicios ambientales como dispersión de semillas, control de plagas y polinización en prácticamente todos los ecosistemas terrestres del planeta (^{Kunz et al. 2011}). Sin embargo, el incremento contemporáneo en el contacto entre humanos y fauna silvestre, incluidos los murciélagos, puede conducir a futuros eventos de propagación viral con impactos potenciales en la salud humana (^{Daszak et al. 2000}). Por lo tanto, la caracterización de los patrones de asociación entre murciélagos no hematófagos y el virus de la rabia, constituye un primer paso muy importante para comprender la dinámica de transmisión de los virus de los murciélagos, y para disminuir los riesgos relacionados con el contagio entre fauna silvestre y las poblaciones humanas. Dado que estos temas son críticos, el objetivo de este trabajo es determinar la diversidad e identidad de especies de murciélagos no hematófagas registradas como infectadas con rabia hasta la fecha en México y analizar si el tamaño de su área de distribución, el número de especies por familia, el tipo de refugio y el hábito alimenticio están relacionadas con la presencia de este virus.

Materiales y métodos

Con la finalidad de recopilar la información sobre la incidencia de casos de rabia en murciélagos no hematófagos en México se realizó una búsqueda de la literatura especializada a través de tres plataformas electrónicas que tienen bases de datos de literatura científica complementaria: Web of Science, Scopus y Google Académico. La búsqueda de información se implementó a partir de combinaciones de palabras clave donde se incluyeron fundamentalmente: bat-rabies-México; murciélagos-rabia-México. El intervalo temporal de la búsqueda se ajustó a un periodo de 70 años a partir de 1950, enfatizando en los años posteriores a 1966, qué es el año de publicación de la primera revisión del tema a nivel nacional (^{Villa 1966}). Además, con la finalidad de complementar la información de la búsqueda principal, se utilizaron publicaciones pioneras donde se registra el virus de la rabia en murciélagos (^{Villa 1966}, ^{Baer 1975}), y en estos trabajos se revisó de manera sistemática la sección de referencias, y con la base de datos de Scopus, se buscaron los trabajos que citan dichas publicaciones. Con la información recabada, se elaboró una lista de especies con su nomenclatura actualizada de acuerdo con la propuesta de ^{Ramírez-Pulido et al. (2014)}. Con la finalidad de mostrar la tasa a la que se han publicado registros de rabia en murciélagos, se construyó una curva de acumulación de especies utilizando el año de publicación de los trabajos analizados, y la curva se suavizó usando 100 aleatorizaciones mediante la media de la riqueza estimada con el índice de Mau Tao (SMEAN) que es el que utiliza el programa Estimates v9.1 (^{Colwell 2013}) de manera automática.

Para explorar si la presencia de rabia se relaciona con el hábito alimenticio, el tipo de refugio, el tamaño del área de distribución y la familia de los murciélagos no hematófagos, se revisó y recopiló información de diversas fuentes de literatura científica (^{Ceballos y Oliva 2005}, ^{Ceballos 2014}). Los murciélagos se clasificaron en cinco categorías de hábitos alimenticios: insectívoros, frugívoros, nectarívoros, carnívoros y omnívoros. El tipo de refugio utilizado por los murciélagos se obtuvo de diversas fuentes (^{Ceballos y Oliva 2005}, ^{Ceballos 2014}) y las especies se asignaron a una de seis categorías acorde al criterio propuesto por ^{Arita (1993)} como sigue: 1) murciélagos que habitan cuevas, minas, oquedades, huecos en troncos de árboles, entre otros (ALT = uso alternativo); 2) especies que utilizan principalmente cuevas (CP = cuevas principalmente); 3) murciélagos que utilizan como percha y refugio el follaje de los árboles (FAR = follaje árboles); 4) especies que se refugian principalmente en troncos y huecos de los árboles (THA = troncos de árboles), y 5) especies que utilizan principalmente grietas entre las rocas (GRI = grietas). El tamaño del área de distribución (km²) de cada especie se obtuvo utilizando la base de datos de mamíferos Pantheria (^{Jones et al. 2009}). Por último, la información del número de especies de murciélagos por familia se recopiló de la literatura especializada del tema (^{Ramírez-Pulido et al. 2014}, ^{Álvarez-Castañeda et al. 2015}).

Para evaluar el grado de relación entre las variables categóricas mencionadas y la presencia de rabia en los murciélagos no hematófagos se implementaron análisis de correlación utilizando: a) el número de especies por hábito alimenticio en México y el número de especies por hábito alimenticio con rabia, b) el número de especies por tipo de refugio a nivel nacional y el número de registros de rabia por tipo de refugio, c) el área de distribución (promedio en km²) de cada especie con registro de rabia y el número de casos de rabia registradas por especie, d) el número de especies con registro de rabia por familia y el número de especies por familia en México. Además, con la finalidad de observar gráficamente estas relaciones se realizaron análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMDS) en el programa PAST v4.1. Debido a la amplia variación asociada a las áreas de distribución se calculó el logaritmo base 10 + 1 para transformarlos y las especies se categorizaron en cinco grupos de menor a mayor tamaño de su área de distribución, y los análisis se implementaron utilizando las variables transformadas (datos en la misma escala) en el programa JMP Pro versión 16.2.

Resultados

Con base en la compilación de información sobre la presencia de rabia en murciélagos en México se obtuvieron 16 trabajos publicados en un periodo de 63 años (1964 a 2015), donde se incluyen 137 registros de individuos infectados con el virus de la rabia, con un promedio de 3.4 registros por especie. Sin embargo, la curva de acumulación de especies no evidencia una asíntota. Lo cual indica que es probable que existan más casos de especies de murciélagos no hematófagos con presencia del virus de la rabia (Figura 1).

Figura 1 Curva de acumulación de especies de murciélagos no hematófagos detectados con rabia en México a partir de 17 fuentes bibliográficas en el periodo de 1954 a 2015. 

En la república mexicana el virus de la rabia se ha registrado en 40 especies de murciélagos no hematófagos, las cuales se agrupan en siete familias y 24 géneros (Tablas 1 y 2). Estas cifras representan el 78% de las familias, el 36% de los géneros y el 29% de las especies de murciélagos a nivel nacional respectivamente y el 30% de las especies de murciélagos no hematófagos de México. En las familias Phyllostomidae y Vespertilionidae se identificó el mayor número de especies no hematófagas infectadas con el virus de la rabia en México, con 16 y 12 respectivamente, contribuyendo con el 70% del total (Tablas 1 y 2).

Las especies de murciélagos que se reportan con mayor frecuencia en las fuentes bibliográficas para casos de la rabia fueron: T. brasiliensis (con nueve), Artibeus jamaicensis (siete) y A. lituratus, Pteronotus davyi, P. personatus, Glossophaga soricina y Mormoops megalophylla con seis cada una. El 20% (ocho) de las especies restantes únicamente se mencionan en una fuente en la literatura científica revisada (Tabla 1).

Los murciélagos insectívoros representan el hábito alimenticio de murciélagos no hematófagos con el mayor número de registros con virus de la rabia (26 especies, 65%). Los murciélagos frugívoros y nectarívoros también tienen una importante contribución al número de registros de rabia, con siete (17%) y cinco (12 %) especies respectivamente (Tabla 1). El análisis muestra que a nivel nacional la riqueza de especies por hábito alimenticio se relaciona positiva y significativamente con la riqueza de especies por hábito alimenticio con registro de virus de rabia (Tabla 2, r = 0.97, p < 0.002, n = 5). Este resultado es de esperarse ya que, en México, los hábitos insectívoro y frugívoro con 97 y 20 especies respectivamente presentan más casos de rabia.

La mayoría de las especies de murciélagos no hematófagos donde se ha registrado el virus de la rabia utiliza refugios que comparten con otros individuos y especies. De las 40 especies registradas, 16 emplean principalmente cuevas (CP), 10 utilizan troncos y huecos de árboles (THA) y nueve usan refugios alternativos (ALT). El resto de las especies (cinco) utiliza el follaje, troncos de árboles, grietas y refugios desconocidos (FAR y GRI; Tabla 1). El número de especies de murciélagos con reporte de rabia se correlación positiva y significativamente con el número de especies que utilizan cada tipo de refugio a nivel nacional (r = 0.88, p < 0.018, n= 6). Es decir, el número de especies de murciélagos donde se ha detectado rabia se incrementa con el número de especies que utilizan los diferentes tipos de refugio en México.

El análisis del área de distribución de las especies (Tabla 3) mostró que el número de casos de rabia no se correlaciona con el área que ocupan las especies (r = 0.2, p > = 0.2, n = 40). Un análisis no paramétrico (Kruskall-Wallis) donde se evaluó la incidencia de especies con rabia agrupadas en 5 categorías discretas del área de distribución de las especies (log 10 + 1), mostró resultados consistentes con el análisis de correlación recién descrito (X2 = 1.7, p = 0.78, g.l = 4). Es decir, no se detectó un efecto del tamaño del área de distribución de las especies con la ocurrencia de rabia en los murciélagos.

La correlación entre el número de especies por familia y el número de especies con rabia por familia fue positiva y significativa (r = 0.9, p < 0.005, n = 7). El resultado del análisis indica que el número de casos de murciélagos donde se ha detectado el virus de la rabia se incrementa con la riqueza total de especies por familia. En el caso del análisis de Escalamiento Multidimensional No Métricos (NMDS) apoya lo registrado con las correlaciones, ya que en los cuatro análisis de escalamiento multidimensional no métrico casi todas las variables mostraron coordenadas similares y se ubican en puntos cercanos al plano cartesiano (Figura 2): a) los valores de riqueza de murciélagos por familia en México y el número de casos de rabia por familia en México (stress: 0.08689, r² eje 1 = 0.9891 y eje 2 = 0.007148 y stress: 0.03886, r² eje 1 = 0.9972 y eje 2 = 0 ,respectivamente), b) el número de especies por hábito alimenticio en México y número de casos de rabia por hábito alimenticio (stress: 0.0284, r² eje 1 = 0.9044 y eje 2 = 0.04109 y stress: 0.08032, r² eje 1 = 0.9939 y eje 2 = 0, respectivamente), c) el número de especies por tipo de refugio en México y el número de casos de rabia por tipo de refugio en México (stress: 0.0284, r² eje 1 = 0.9044 y eje 2 = 0.04109 y stress: 0.08032, r² eje 1 = 0.9939 y eje 2 = 0 respectivamente) y d) número de especies de murciélagos por categoría de tamaño de área de distribución y el número de casos de rabia por categoría de tamaño de área de distribución (stress: 0, r² eje 1 = 0.9969 y eje 2 = 0 y stress: 0.05096, r² eje 1 = 0.9965 y eje 2 = 0, respectivamente).

Figura 2 Análisis de Escalamiento Multidimensional No Métricos (NMDS) con las diferencias entre: a) los valores de riqueza de murciélagos por familia en México (mayúsculas: EMB = Emballonuridae, NAT = Natalidae, PHY = Phyllostomidae, VES = Vespertilionidae, MOL = Molossidae, MOO = Mormoopidae) y número de casos de rabia por familia en México (minúsculas: emb = Emballonuridae, nat = Natalidae, phy = Phyllostomidae, ves = Vespertilionidae, mol = Molossidae, moo = Mormoopidae), b) número de especies por hábito alimenticio en México (mayúsculas) y número de casos de rabia por hábito alimenticio (minúsculas), c) número de especies por tipo de refugio en México (mayúsculas: CP = cuevas, ALT = alternativo, FAR = follaje de árboles, GRI = grietas en las rocas, THA = troncos y huecos de los árboles, DES = desconocido y número de casos de rabia por tipo de refugio en México (minúsculas) y d) número de especies de murciélagos por categoría de tamaño de área de distribución y el número de casos de rabia por categoría de tamaño de área de distribución 

Discusión

En los primeros listados de murciélagos portadores de rabia publicados en México se incluían 26 especies (^{Villa 1966}, ^{Baer 1975}), y en estudios más recientes se han reportado 28 especies (^{Constantine 2009}, ^{Escobar et al. 2015}). En este trabajo se registran 40 especies de murciélagos no hematófagos con el virus de la rabia en México y como indica la curva de acumulación este número puede aumentar. Esto representa un incremento del 32% en el número de reportes precedentes de rabia en este grupo biológico, y en conjunto incluye el 30% de la diversidad total (135) de especies de murciélagos no hematófagos registradas a nivel nacional (^{Ramírez-Pulido et al. 2014}, ^{Álvarez-Castañeda et al. 2015}). Esta cifra es similar a la de Brasil, que es un país con una mayor extensión territorial y mayor riqueza de quirópteros, y donde se han registrado 42 especies portadoras de rabia (^{Martos-Sodré et al. 2010}, ^{Fahl et al. 2015}), mientras que en los Estados Unidos de América se han registrado 33 especies y en Perú 19 especies (^{Constantine 2009}).

Respecto a los hábitos alimenticios, la información recopilada muestra que el 65% de las especies de murciélagos con reporte de rabia son insectívoras y el 18% son frugívoras, lo que podría estar relacionado con el hecho de que el 72% de los murciélagos de México (97 especies de 135) se alimentan de insectos y el 14% de frutas (20 especies, ^{Ceballos y Oliva 2005}). De acuerdo con los resultados, el número de especies infectadas por hábito alimenticio es un reflejo de la riqueza específica en cada hábito. Esto coincide con lo registrado en estudios previos en países como Canadá (^{Fenton et al. 2020}), Chile (^{Favic et al. 1999}), y los Estados Unidos de América (^{Dyer et al. 2013}), así como a nivel continental en América (^{Constantine 1979}, ²⁰⁰⁹, ^{Martos-Sodré et al. 2010}, ^{Escobar et al. 2015}), Europa (^{Sánchez-Serrano 1999}) y a nivel global (^{Willougtby et al. 2017}). Incluso algunas especies de murciélagos insectívoros como T. brasiliensis, L. cinereus, Pipistrellus hesperus y P. kuhlii presentan variantes endémicas del virus de la rabia (^{Franka et al. 2006}, ^{Velasco-Villa et al. 2006}, ^{Lelli et al. 2018}, ^{Shipley et al. 2019}).

Otra variable importante relacionada con la presencia de virus en murciélagos es el tipo de refugio, sobre todo los de uso comunitario como es el caso de cuevas (^{Olival et al. 2017}). Esta evidencia empírica coincide con este trabajo, ya que 16 especies registradas con rabia se posan en cuevas, mientras que 10 utilizan troncos y huecos de los árboles y otras nueve usan refugios alternativos. Se ha evidenciado que los murciélagos que se posan en cuevas no albergan mayor riqueza viral que los murciélagos que utilizan otros tipos de refugio. De acuerdo con ^{Willoughby et al. (2017)} el intercambio viral entre murciélagos es común y es más probable que ocurra entre especies que habitan en cuevas en comparación con las que no las usan. Pero el mayor predictor del intercambio viral es el grado de superposición espacial entre especies. El virus más compartido entre los murciélagos es la rabia, un virus generalista que ha sido detectado en 61 de las 205 (30%) especies de murciélagos analizadas a nivel global. Particularmente, el co-perchado y la distancia filogenética son los principales predictores del intercambio viral entre especies. El uso de refugios que reúnen a diversas especies en gran abundancia puede permitir un contacto más estrecho entre individuos de diferentes especies, facilitando el contagio y la permanencia de los virus por un tiempo prolongado y potencializando una alta riqueza viral, mientras que en las colonias maternales densas se puede promover una transmisión viral intraespecífica (^{Willougtby et al. 2017}). También es importante considerar que, en el caso de la transmisión en aerosol, una de las formas de contagio del virus de la rabia en cuevas, no se requiere contacto físico con los individuos infectados (^{Gibbons 2002}, ^{Johnson et al. 2006}, ^{Davis et al. 2007}).

El tamaño del área de distribución de las especies es una variable que se relaciona con la presencia del virus de la rabia en murciélagos no hematófagos, debido a que teóricamente entre más área ocupe un taxón mayor será la probabilidad de contacto con otras especies (^{Maganga et al. 2014}). Pero los resultados muestran que no hay relación entre el número de murciélagos no hematófagos infectados con rabia y el tamaño del área de distribución, lo cual sugiere que otros factores influyen de manera más importante para determinar la presencia del virus de la rabia en estos mamíferos.

En México, la incidencia del virus rábico en murciélagos no hematófagos oscila entre 0.1 - 5% (^{Scheeler-Gordon y Smith 2001}), lo cual indica que su potencial efecto en la transmisión del virus a humanos es bajo. Otra causa que provoca la persecución de estos mamíferos son las creencias populares negativas sin fundamento debido a la idea errónea de que todos los murciélagos son hematófagos y sobre todo a la falta de información de su relevancia ecológica. Esta ignorancia y prejuicios motivan la destrucción de sus refugios y en algunos casos la implementación de estrategias dirigidas al control de plagas mal diseñadas como ocurrió en décadas pasadas (^{Tuttle y Moreno 2005}, ^{Schneeberger y Voigt 2016}, ^{Shipley et al. 2019}). Como en El Cerrado, Brasil, el control del murciélago vampiro (D. rotundus) ha afectado a las poblaciones del murciélago insectívoro Lonchophylla dekeyseri (^{Aguiar et al. 2010}). Estas acciones pueden contribuir a prevenir su persecución sin sentido, aunado a la indispensable labor de comprender la biología, inmunología y ecología de las diferentes especies (^{Schneeberger y Voigt 2016}, ^{Shipley et al. 2019}, ^{Uieda y Goncalves 2020}). Para lograr esto es necesario fomentar la colaboración entre investigadores de diferentes disciplinas y tomadores de decisiones, lo cual puede impulsar el desarrollo y la implementación de estrategias novedosas de control de la rabia (^{Benavides et al. 2017}, ^{Uieda y Goncalves 2020}).

Conclusiones

Se obtuvo un listado de 40 especies de murciélagos no hematófagos que han sido detectadas con rabia en un periodo de 61 años (1954-2015). Principalmente son especies con hábitos insectívoros que pertenecen a las familias Phyllostomidae y Vespertilionidae. La presencia de rabia se relaciona positiva y significativamente con el número de especies por familia en México, el número de especies en cada hábito alimenticio y el número de especies en cada tipo de refugio, pero no con el tamaño de su área de distribución. Es importante mencionar que los casos de rabia en especies no hematófagas en México son muy escasos, y no representan un riesgo de transmisión al humano