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Mundo nano. Revista interdisciplinaria en nanociencias y nanotecnología

versión On-line ISSN 2448-5691versión impresa ISSN 2007-5979

Mundo nano vol.17 no.32 Ciudad de México ene./jun. 2024  Epub 01-Abr-2024

https://doi.org/10.22201/ceiich.24485691e.2024.32.69720 

Artículos de revisión

Implicaciones de los nanomateriales utilizados en la agricultura: una revisión de literatura de los beneficios y riesgos para la sustentabilidad

Implications of nanomaterials used in agriculture: a literature review of benefits and risks for the sustainability

Hermes Pérez-Hernández* 
http://orcid.org/0000-0002-5883-066X

Fernando López-Valdez** 
http://orcid.org/0000-0003-2347-2054

Antonio Juárez-Maldonado* 
http://orcid.org/0000-0003-3061-2297

Alonso Méndez-López* 
http://orcid.org/0000-0002-4356-0409

César Roberto Sarabia-Castillo 
http://orcid.org/0000-0002-9387-4000

Selvia García-Mayagoitia 
http://orcid.org/0000-0003-1066-4452

Andrés Patricio Torres-Gómez 
http://orcid.org/0000-0002-3121-527X

Jessica Denisse Valle-García•• 
http://orcid.org/0000-0001-9363-1327

Andrea Yakelín Pérez-Moreno 
http://orcid.org/0000-0002-4584-8748

* Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Departamento de Botánica, Investigación posdoctoral. Saltillo, Coahuila, México.

** Instituto Politécnico Nacional, Centro de Investigación en Biotecnología Aplicada, Laboratorio de Biotecnología Agrícola y Agronanobiotecnología. Tepetitla de Lardizábal, Tlaxcala, México.

Cinvestav-Saltillo, Programa de Sustentabilidad de los Recursos Naturales y Energía. Coahuila de Zaragoza, México.

•• Cinvestav-Zacatenco, Programa de Doctorado Transdisciplinario en Desarrollo Científico y Tecnológico para la Sociedad. Ciudad de México, México.


Resumen:

Las propiedades mecánicas, químicas, térmicas, ópticas, eléctricas y biológicas de los nanomateriales y nanopartículas hacen posible su aplicación en áreas de la industria: medicina, cosmética, automotriz, higiene personal, electrónica, agrícola y ambiental, entre otras. Para el sector agrícola, desde hace más de dos décadas, la nanotecnología ha sido considerada como una tecnología de avanzada, las investigaciones sobre estos materiales han mostrado el potencial de materiales nanométricos como bioestimulantes del crecimiento, de las características morfológicas y bioquímicas de las plantas. Además, se pueden desarrollar nano productos para el control de plagas, enfermedades, arvenses, entre otros, con la acción combinada de los nanomateriales y los metabolitos de las plantas dando beneficios a favor de la agricultura. Con la información recopilada, se ha demostrado que se continúan investigando los efectos controversiales de la nanotecnología aplicada a la agricultura, pero, sin duda, en los próximos años, con la aparición de nuevos instrumentos, nuevas metodologías y el trabajo multidisciplinario, las futuras investigaciones mostrarán evidencia en la cadena trófica y posiblemente los efectos palpables en el cuerpo humano.

Palabras clave: nanotecnología; nanopartículas; agronanotecnología; nanopesticidas; nanosensores

Abstract:

The properties of nanomaterials and nanoparticles, such as mechanical, chemical, thermal, optical, electrical, and biological make their application possible in the industry: medicine, cosmetics, automotive, personal hygiene, electronics, agriculture, and environment, among others. For more than two decades, nanotechnology has been considered a breakthrough technology for the agricultural area. Research on these materials has shown the potential of nanometric materials as biostimulants of plants’ growth and morphological and biochemical characteristics. In addition, nanoproducts can be developed to control pests, diseases, and weeds, among others, with the combined action of nanomaterials and plant metabolites, providing benefits for agriculture. With the information gathered, it has been shown that the controversial effects of nanotechnology applied to agriculture continue to be investigated. Still, in the coming years, with the emergence of new tools, new methodologies, and multidisciplinary work, future research will show evidence in the trophic chain and possibly palpable effects on the human body.

Keywords: nanotechnology; nanoparticles; agronanotechnology; nanopesticides; nanosensors

Introducción

Los últimos reportes informan que anualmente se siembran más de 3 mil millones de toneladas de cultivos (Ur Rahim et al., 2021) y se estima que esta producción disminuya para el 2050 como resultado de los conflictos relacionados con el cambio climático (Fenu y Francesca, 2020). Por lo tanto, el tema de la nanotecnología ha despertado el interés en la comunidad científica durante la última década para el área agrícola, puesto que las investigaciones muestran evidencia en la mejora de los parámetros morfológicos y bioquímicos (Kaphle et al., 2018). En la nanobiotecnología, como la han nombrado muchos autores (He et al., 2019; Acharya y Pal, 2020), se sugiere que el potencial de acción y efectividad de los nanomateriales (NM) y nanopartículas (NP) utilizados en la agricultura es el resultado de sus propiedades únicas, como tamaño, forma, alta relación superficie/volumen, propiedades catalíticas, ópticas, magnéticas, biológicas, entre otras (Rawtani et al., 2020). De tal manera, los materiales de tamaño nanométrico (1-100 nm) son considerados agentes potenciales como fertilizantes, a través de una entrega eficiente y controlada (Zhao L. et al., 2020).

En contraste, la producción, desarrollo y comercialización de los NM para aplicación en la agricultura ha generado una discusión mundial, debido a la liberación al ambiente (suelo, agua y aire) y su preocupación por los daños contraproducentes que ya han sido reportados (Lombi et al., 2019; Pérez-Hernández et al., 2020 y 2021; OECD, 2022). No obstante, a pesar de las contradicciones observadas en numerosos informes de investigación exhaustiva, científicos y tecnólogos esperan que la nanotecnología aplicada a la agricultura genere una influencia beneficiosa en la alimentación y el ambiente (Kaphle et al., 2018).

Se destacan los efectos beneficiosos de diferentes NM y NP metálicas y no metálicas sobre plantas comestibles y no comestibles (Pérez-Hernández et al., 2020). Por ejemplo, estudios, en su mayoría de laboratorio e invernadero y muy pocos a nivel de campo, han evaluado diferentes materiales nanométricos como nanofertilizantes (Khan et al., 2020), que inducen cambios fisiológicos, bioquímicos y genéticos, observando como resultado, un mayor crecimiento y rendimiento, así como un incremento en la producción de biocompuestos, lo cual permite generar alimentos de mayor calidad (González-García et al., 2021a). También, con la finalidad de mejorar la calidad y reducir pérdidas de productos por daños de insectos plaga y enfermedades, ya sea durante el manejo de los cultivos, cosecha y postcosecha, se han manipulado NM para producir nanoplaguicidas y nanoformulaciones (Raj et al., 2021). Por otra parte, los NM se han considerado como compuestos o sustancias que inducen o provocan a las plantas a desencadenar cambios en los procesos morfológicos y bioquímicos ante el impacto de estrés biótico y abiótico (Memari-Tabrizi et al., 2021). La salinidad, temperatura, metales pesados, plagas y enfermedades, entre otros, son algunos factores que los investigadores han podido controlar mediante el uso de NP. Por ejemplo, durante la evaluación de NP de ZnO (aplicación foliar) en plantas de okra, regadas con agua de mar, las plantas mostraron un alivio al estrés y, en consecuencia, un aumento de clorofila y mejoramiento de la actividad antioxidante (Alabdallah y Alzahrani, 2020). También, con la aplicación de NP de ZnO en plantas de canola expuestas a NaCl, el efecto de las NP provocó un aumento significativo de pigmentos fotosintéticos comparadas con plantas no tratadas con NP (Farouk y Al-Amri, 2019). Asimismo, se está proponiendo el uso de sensores basados en NM en la agricultura, pues su uso ha sido relevante para la detecccón de contaminantes en suelo, en aguas agrícolas, y en los alimentos, tanto en el campo como después de la cosecha; en el monitoreo del crecimiento y nutrición de cultivos, en el monitoreo de cambios en los factores abióticos (temperatura, humedad, y salinidad, entre otros), así como para la detección de patógenos que provocan enfermedades a las plantas, principlamente (He et al., 2021; Heikal y Abdel-Aziz, 2021). Por lo anterior, es motivante la fabricación de productos nanométricos, se parte de la idea de que, comparado con los productos químicos convencionales, los nanoproductos en su forma simple tienen la ventaja de mejorar las propiedades fisiológicas y bioquímicas de las plantas, o son utilizados como portadores de componentes activos (productos químicos en dosis bajas) o en forma combinada (nanocompuestos), tienen la ventaja de liberar de forma controlada el compuesto activo. También, estos NM ayudan a mejorar la estructura y función de los fertilizantes y plaguicidas mediante el aumento de solubilidad, resistencia contra la hidrólisis y fotodescomposición, además de ser considerados como una tecnología ecológica y de bajo costo (Hernández-Tenorio y Orozco-Sánchez, 2020).

En consecuencia, el presente trabajo tiene como objetivos principales evidenciar los últimos alcances tecnológicos y beneficios de la nanotecnología hacia el área agrícola y ambiental, tanto para México como para el resto del mundo, así como explorar algunos ejemplos de evaluaciones de los NM y las NP sobre plantas y animales terrestres enfatizando los efectos colaterales e inconvenientes ambientales que estos materiales pueden ocasionar al suelo, las plantas, y los animales, incluidos los humanos.

Nanomateriales de uso potencial en la agricultura

La agricultura sostenible es un componente clave del esfuerzo por satisfacer la creciente demanda de alimentos de una población mundial en rápido crecimiento (Zhao et al., 2020). De esta forma, de la nanotecnología, como tecnología de vanguardia, se espera un efecto beneficioso en la agricultura (manejo y protección de cultivos), alimentación, ambiente y envasado de los productos alimenticios, debido a las propiedades únicas de los NM (Kaphle et al., 2018). El uso de NM se ha extendido, y su aplicación en la agricultura ofrece posibilidades muy variadas, desde la estimulación de respuestas favorables, el control de plagas y enfermedades, hasta el seguimiento de características de interés con el uso de nanosensores. Específicamente, se destaca la estimulación de cultivos agrícolas con el uso de NM, pues de este proceso se puede inducir tolerancia al estrés biótico y abiótico (Juárez-Maldonado, 2021). Por sus características fisicoquímicas únicas, se ha comprobado que los NM inducen cambios fisiológicos, bioquímicos y genéticos que dan como resultado un mayor crecimiento, rendimiento, así como un incremento en la producción de biocompuestos, permitendo generar alimentos de mayor calidad (González-García et al., 2021a; Tripathi et al., 2017; Khan et al., 2017), no sin antes indicar que, el efecto morfológico y bioquímico en plantas depende de las propiedades fisicoquímicas de los NM, como tamaño, forma, agregación, aglomeración, área superficial, y carga eléctrica; además del método de aplicación (vía foliar, hidroponía, suelo), concentración aplicada y tiempo de exposición (Zhao et al., 2020). Sin embargo, investigaciones sugieren que el efecto de los NM también depende de las condiciones de suelo natural, la textura, el pH, materia orgánica, porosidad, capacidad de intercambio de cationes, elementos presentes, entre otros, que, finalmente, dictan el efecto positivo o negativo en los cultivos. No obstante, diversos estudios sugieren que el empleo de materiales nanométricos debe ser juicioso, aplicándolos a bajas dosis para minimizar los efectos negativos en organismos no objetivo (Pérez-Hernández et al., 2020 y 2021).

En la actualidad, hay una extensa información del impacto de diferentes NP metálicas y no metálicas sobre plantas comestibles y no comestibles (González-García et al., 2021b; Jeevanandam et al., 2018). Por ejemplo, dentro de las NP se reconocen los metálicos, los óxidos metálicos, y los no metálicos como las NP de selenio (Se), silicio (Si) y nanomateriales carbono (también llamados nanotubos de carbono, CNT, por sus siglas en inglés). Se han estudiado las NP metálicas, como oro (Au), hierro (Fe), plata (Ag) y se ha manifestado que estas tienen propiedades químicas, ópticas y eléctricas inusuales en comparación con los materiales micrométricos o de tamaños superiores (Asghari et al., 2016). Cuando se refiere a materiales a nano escala, los NM tienen una dimensión menor de 100 nm, con la posibilidad de manipularse a nivel atómico o molecular (González-García et al., 2021a; Zhao et al., 2020) ya sea en forma de nano polvos o nano cristales (Lira-Saldívar et al., 2018a). En esta línea, el desarrollo de nano productos agrícolas, tales como nanosensores, nanofertilizantes, nanopesticidas y nanoformulaciones de agentes de biocontrol son productos actualmente de gran interés para su desarrollo, estudio y aplicación (Raj et al., 2021; Kaphle et al., 2017). En este sentido, basados en estudios de invernadero y laboratorio y en menor cantidad en experimentos en campo, se ha recomendado una variedad de NM para su uso en la agricultura, con el fin de ayudar a reducir el consumo de agroquímicos mediante el uso de sistemas de suministros inteligentes, minimizar las pérdidas de nutrientes y aumentar el rendimiento a través de una gestión optimizada del agua y los nutrientes, además del monitoreo de los factores ambientales (Raliya et al., 2016).

NM para el crecimiento y desarrollo de los cultivos

En el tomate (Solanum lycopersicum Mill.) se ha observado que las NP de Cu aplicadas en el sustrato y vía foliar aumentan parámetros de calidad del fruto y variables como el contenido de clorofila en hojas; además, se menciona que las NP de Ag a dosis bajas pueden promover el crecimiento en plantas de arroz (Oryza sativa L.). De igual manera, se reporta que las NP de Zn promueven el incremento de la biomasa total. Las NP de Se y Si a bajas concentraciones promueven el crecimiento y en consecuencia se obtiene una mayor concentración de compuestos fenólicos en cultivos como chile (Capsicum annuum L.) y avena (Avena sativa L.) (Sotoodehnia-Korani et al., 2020; Asgari et al., 2018). Por su parte, con los NM de óxidos metálicos, como TiO2, Fe2O3, Al2O3, ZnO y SiO2, se ha demostrado ampliamente que brindan múltiples beneficios a las plantas a través del suministro de micronutrientes y la estimulación de los mecanismos de defensa, que impactan en el crecimiento y desarrollo de las plantas (Hussain et al., 2018). Por ejemplo, aplicaciones foliares de NP de óxido de cobalto (C3O4) y ZnO en plantas como colza (Brassica napus L.) y frijol (Phaseolus vulgaris L.) aumentaron el crecimiento y peso fresco, además de un incremento en el rendimiento (Jahani et al., 2020; Salama et al., 2019). De forma similar, la aplicación de NP de óxido de hierro (25 mg L-1) en semillas de trigo (Triticum aestivum L.) promovió la longitud de los brotes, aumentó el contenido de hierro en el grano, demostrando que el tratamiento de semillas con NP representa un enfoque fácil de usar para la fortificación (Sundaria et al., 2019). Un resumen de ejemplos se observa en la Tabla 1.

Tabla 1 Efecto de los NM sobre el crecimiento y productividad de cultivos hortofrutícolas. 

NM Tipo Tamaño
(nm)
Especie de
planta
Vía de
aplicación
Concentración Efecto Referencia
Nanopartículas metálicas Cobre (Cu) 50 nm Solanum lycopersicum L. Foliar 250 mg L-1 Mejoraron la calidad de los frutos y la acumulación de compuestos antioxidantes, como vitamina C, licopeno, GSH, fenoles totales y flavonoides. Pérez-Labrada et al. (2019)
Cobre (Cu) 42 nm Solanum lycopersicum L. Sustrato 10 y 20 mg L-1 Aumentó el contenido de clorofila en hoja, y en frutos mejoraron los parámetros de calidad nutracéutica y comercial. Hernández-Hernández et al. (2019)
Plata (Ag+) 25-50 nm Oryza satina L. In vitro 5-20 Mg m L-1 Mejoró los parámetros de crecimiento de las plantas. Ibrahim et al. (2019)
Plata (Ag+) 18 nm Oryza satina L. In vitro 10, 20 y 40 mg L-1 Mejoró los parámetros de crecimiento, aumentó el contenido de clorofilas e incrementó la actividad antioxidante. Gupta et al. (2018)
Zinc (Zn) 20 nm Triticum aestivum L. Sustrato 10, 20, 50, 100, 200 y 1000 mg Kg-1 Mejoró el crecimiento y la acumulación de biomasa de las plantas con las dosis más bajas, aumentó el contenido de Zn en los granos de trigo. Du et al. (2019)
Selenio (Se) 45 nm Capsicum annuum L. In vitro 0.5, 1, 10 y 30 mg L-1 Mejoró el crecimiento, aumentó la actividad de la enzima PAL y las concentraciones de fenoles. Sotoodehnia-Korani et al. (2020)
Silicio (Si) 20-30 nm Avena satina L. Hidroponía 5 y 10 mM Mejoró la expresión de la enzima PAL y la lignificación en las hojas, las raíces y el crecimiento de plantas. Asgari et al. (2018)
Oro (Au) 10 nm Cucumis sativus L., Lactuca satina L. Hidroponía 62, 100 y 116 mg L-1 Mejoró el índice de germinación. Feichtmeier et al. (2015)
Hierro (Fe) 9-30 nm Citrullus lanatus L. Priming semilla 20, 40, 80 y 160 mg L-1 Mejoró el crecimiento, pigmentos fotosintéticos, potencial antioxidante, metabolitos y perfiles hormonales. Kasote et al. (2019)
Óxidos Metálicos Óxido de cobalto (CO3O4) 50 nm Brassica napus L. Foliar 50, 100 mg L-1 Mejoró el crecimiento y la actividad fotosintética. Jahani et al. (2020)
Óxido de zinc (ZnO) 8 nm Phaseolus vulgaris L. Foliar 30 mg L-1 Aumentó el peso seco de las plantas, contenido de aminoácidos y el rendimiento. Salama et al. (2019)
Óxido de zinc (ZnO) 34 nm Triticum aestivum L. Priming semilla 25, 50, 75, 100 mg L-1 Mejoró el crecimiento, la actividad fotosintética y la biomasa de la planta. Munir et al. (2018)
Óxido de cerio (CeO2) 1.8 nm Gossypium hirsutum L. Priming semilla 500 mg L-1 Aumentó la longitud de la raíz de la plántula, el peso fresco, modificó la estructura anatómica de la raíz y aumentó la vitalidad de la raíz. An et al. (2020)
Óxido de hierro (Fe3O4) 80 nm Triticum aestivum L. Priming semilla 25 a 600 mg L-1 Aumentó el porcentaje de germinación, la longitud de los brotes, y el contenido de hierro del grano. Sundaria et al. (2019)
Dióxido de titanio (TiO2) 45 nm Zea mays L. Zea mays L. 60 mg L-1 Aumentó el porcentaje de germinación, el vigor de la plántula mejoró la biomasa fresca y seca de plántulas, la concentración de iones de potasio (K+), Mejoró el contenido de fenoles, prolina, SOD, CAT y PAL. Shah et al. (2021)
Óxido de silicio (SiO2) 20-30 nm Trigonella foenumgraecum L. Hidroponía 0-2.5 mM Aumentó la biomasa radicular y la biomasa aérea de las plantas. Nazaralian et al. (2017)
Óxido de aluminio (Al2O3) 10 nm Lactuca satina L. Hidroponía 75-600 mg kg1 Aumentó la biomasa, el crecimiento, y mejoró la absorción de macronutrientes. Hayes et al. (2020)
Nanotubos de carbono (SWCNT) 20-40 nm Oryza satina L. In vitro 5 y 20 mg L1 Aumentó la biomasa, el crecimiento y el contenido ABA y GA. Zhang et al. (2017)
(MWCNT) 13-14 nm Triticum aestivum L. Priming semilla 0, 70, 80 y 90 μg de MWCNT por mL Aumentó la biomasa, el crecimiento de raíces y brotes, y el rendimiento. Joshi et al. (2018)
Fullerenos Fullerenos NE Triticum aestivum L. Priming semilla 10, 40, 80, y 120 nM Mejoró el crecimiento temprano de las plántulas e incrementó la clorofila, aminoácidos libres, ácido ascórbico y azúcares solubles. Shafiq et al. (2018)
50-70 nm Beta vulgaris L. Foliar 700 μmol L-1 y 70 μmol L-1. Aumento la actividad de enzimas antioxidantes (CAT, APX y GPX) Borisev et al. (2016)

Nota: NE = No especificado, GSH = Glutatión, PAL = Fenilalanina amonio liasa, SOD = Superóxido dismutasa, CAT = Catalasa, ABA = ácido abscísico, GA = Ácido giberélico, APX = ascorbato peroxidasa, GPX = Glutatión peroxidasa.

Fuente: Elaboración de los autores.

Los NM basados en carbono (como fullerenos y nanotubos de carbono de pared múltiple y simple (MWCNT y SWCNT, respectivamente, por sus siglas en inglés)) poseen diferentes propiedades, incluyendo conductividad, propiedades mecánicas, estabilidad química y propiedades térmicas que provocan efectos en plantas (Saleh, 2020). La Tabla 1 muestra cómo los SWCNT promovieron la producción de biomasa y un mayor crecimiento en arroz (Oryza sativa L.) (Zhang et al., 2017); a su vez, los MWCNT promovieron el crecimiento, mayor acumulación de biomasa y un mayor rendimiento en trigo (Triticum aestivum L.) (Joshi et al., 2018). Además, los fullerenos demostraron tener un efecto positivo en el crecimiento de plantas y compuestos antioxidantes (Shafiq et al., 2019). Sin embargo, el uso de NM a dosis altas puede causar toxicidades y alteraciones en los componentes fisiológicos y genéticos de las plantas (Rico et al., 2015; Tripathi et al., 2015).

NM para el control de arvenses, plagas y enfermedades

Las plagas agrícolas amenazan la seguridad alimentaria con pérdidas que pueden ir desde el 26 al 80%, mientras que los desafíos del planeta en general son aumentar la producción del alimento en un 4% para satisfacer la demanda de la población. En cuanto a la disminución de la producción por insectos plaga, existen casos sorprendentes que son dignos de observación detenida y solución inmediata. Por ejemplo, en China, la especie Spodoptera litura o gusano de tabaco consume más de 112 especies de plantas, generando pérdidas del 10 al 30%. En el caso de la plaga del algodón (Helicuverpa armígera) genera 5,000 millones de dólares en pérdidas al atacar a 200 especies de plantas correspondiente a 40 familias. Myzus persicae o pulgón verde de melocotonero se alimenta de 40 familias de plantas. Ante ello, investigadores afirman que la nanotecnología tiene el potencial para desarrollar formulaciones con NM y liberar de forma controlada el compuesto activo, estos NM ayudan a mejorar la estructura y función de los plaguicidas (Hernández-Tenorio y Orozco-Sánchez, 2020).

Es bien sabido que las arvenses son fuentes principales para la propagación de plagas, vectores de virus y enfermedades, por lo cual, los nanoherbicidas están siendo utilizados para atacar arvenses y banco de semillas del suelo (Lira-Saldívar et al., 2018b). En el caso de los nanoplaguicidas (insecticidas, fungicidas y bactericidas) han sido evaluados y aplicados para destruir totalmente las plagas o hacer resistentes a las plantas. Además, mediante la síntesis verde o ecológica se han generado los bioplaguicidas bacterianos, de los cuales se obtienen las NP a partir de metabolitos secundarios obtenidos de plantas con actividad biocida, que atacan el sistema digestivo de la plaga. Las NP pueden estar transportadas en nanoemulsiones, nanoencapsulaciones o nanodispersiones (Hernández-Tenorio y Orozco-Sánchez, 2020; Ayala et al., 2020). La nanoemulsión es la dispersión de dos líquidos inmiscibles multi y bifásicos, dinámica de gotas (efecto cizalla), integrado por un surfactante apropiado, con un tamaño que va de 10 a 100 nm. La nanoencapsulación es el empaquetamiento de sustancias activas dentro de otro material, donde la NP se encuentra en un tamaño de 1-100 nm en al menos una dimensión, pueden ser NP de lípidos sólidos, bases poliméricas, hidróxidos dobles laminar (LDH, siglas en inglés) y aceites nano encapsulados. Las nanodispersiones consisten en la dispersión de nanocristales en medios líquidos, suelen ser 100% el compuesto activo en forma de partículas cristalinas o amorfas, con el objetivo de maximizar el área superficial (Hernández-Tenorio y Orozco-Sánchez, 2020) (Figura 1).

Fuente: Hernández-Tenorio y Orozco-Sánchez (2020).

Figura 1 Distribución de los NM utilizados en la agricultura como pesticidas, nanoformulaciones y las NP más utilizadas. 

Los pesticidas en nanoportadores son comercializados y están aprobados por la Agencia de protección Ambiental de Estados Unidos (EPA, por sus siglas en inglés). Entre los más destacados se encuentra el Poridon, aprobado desde 1985, Command, un herbicida aprobado desde 1995, mientras que, el Fenuvastar es un insecticida, y RightLine consiste en un fungicida, mismos que fueron aprobados en 2018. También se encuentran aprobados los liposomas de 35 a 1000 nm, micelas de 20 a 80 nm, albúmina de 130 nm, y en desarrollo se destacan las NP de sílice, NP metálicas, CNT, polímeros naturales (quitosano), dendrímeros, bacteriófagos, entre otros (Chariou et al., 2020).

Las NP pueden atravesar tejidos vivos de las plantas, en el suelo sufren una serie de bio-geo-transformaciones que determinan su biodisponibilidad y toxicidad, se pueden translocar a la parte aérea de la planta después de interactuar con las raíces y acumularse en las células o en los organelos. En la raíz, ocurre la bioacumulación y una serie de biotransformaciones las cuales dependen del tamaño de la NP para después entrar a través de la pared celular o estoma de la planta, esto determina el proceso de transporte. Al mismo tiempo, las propiedades como el área superficial, la morfología y la carga superficial de las NP, también determinan las rutas e interacciones en la planta, la carga negativa de la pared celular atrae la carga positiva de las NP, las NP de 3 a 5 nm pueden atravesar la pared de las raíces por presión osmótica, fuerzas capilares o a través de células epidérmicas; las NPs < 5 nm pueden entrar por las hojas a través de estomas o cutículas de las hojas; > 10 nm entran a través del estoma; entre 10 y 50 nm toman una ruta simplástica; de 50 a 200 nm toman una ruta apoplástica (Ali et al., 2021). En suelo, la interacción que se da entre las NP y la matriz del suelo ocurre en las fases de líquido y sólido de los componentes del suelo, los poros existentes en el suelo pueden hacer la función de sitios de adsorción. Además de la biotransformación de las NP, los micro y macrorganismos del suelo intervienen en la biotransformación, transporte y descarga de NP (Saleem y Zaidi, 2020).

Hay diversas NP de óxidos metálicos que han sido utilizadas en muchos campos como la medicina, agricultura, etc., pero es poco común demostrar cómo impactan e interaccionan con diversos factores del suelo, humanos o animales, sobre todo en la cadena trófica. La manufactura de los NM a gran escala necesita ser estudiada y esclarecer la disposición final de estos materiales, entre las NP más utilizadas están las de ZnO, Ag, TiO2, Fe2O3, CuO (Zhu et al., 2019). Estas NP son utilizadas por sus propiedades antimicrobianas. En efecto, el Cu posee propiedad antibacterial y antifúngica debido a la capacidad para aceptar y donar electrones, nivel alto de oxidación catalítica y una reducción potencial alta. Las NP de Ag dañan la pared celular en tamaños de 10 a 20 nm, así como algunos elementos del citoplasma. En otros casos, los CNT han sido probados y aplicados como portadores de agroquímicos y plaguicidas, estos NM son considerados eficientes para el depósito controlado de ingredientes activos (Lira-Saldívar et al., 2018b).

Las NP metálicas son consideradas activas ya que por sí mismas pueden causar un efecto biológico actuando como estimulante, antipatógeno o ambos, una de las NP principales a considerar son las NP de ZnO al estimarse que el 30% de los suelos son deficientes en zinc. También son utilizadas como compuestos con titanato de plata o en conjunto con TiO 2 para fungir como plaguicida (Do Espirito Santo Pereira et al., 2021; Kőrösi et al., 2020). Las NP de ZnO promueven el crecimiento de las plantas, la elongación de raíz, y a tal grado son consideradas promotoras del crecimiento, así como utilizadas como pesticidas, herbicidas o plaguicidas por su actividad antimicrobiana (Surendranath y Mohanan, 2021). Las NP de Ag son aproximadamente el 50% de los NM consumidos en distintos nano productos, asimismo, estas NP tienen diversas aplicaciones antimicrobianas, eléctricas y ópticas, en el suelo son liberadas a partir de distintos procesos, desde su manufactura hasta el uso propio como parte de nanofertilizantes. Hasta donde se sabe, estas NP sufren transformaciones dependiendo de las propiedades fisicoquímicas del suelo (Temizel-Sekeryan y Hicks, 2020). Las NP de Ag tienen propiedades antifúngicas contra la Cladosporium fulvum, causante de la enfermedad cladosporiosis en plantas de tomate, por ello, las NP de Ag son utilizadas como antifúngico (el cual dirige su acción al DNA del organismo objetivo) cuando están soportadas en óxido de grafeno, así pues, cuando se encuentran en nanopolímeros, nanoconchas o en combinación con otras NP, son utilizadas como herbicidas, pesticidas y nanoportadores (Chaudhry et al., 2018). Por ejemplo, algunos estudios revelaron que las NP de Ag muestran alteraciones morfológicas en bacterias como Bacillus cereus y Pseudomonas stutzeri, sin embargo, el óxido de esta NP no mostró toxicidad significativa. De hecho, algunos informes han destacado que, las NP de Ag son significativamente influenciadas por factores como la funcionalización, concentración, tiempo de exposición y la textura del suelo. Adicionalmente, también ha sido reportado que las NP de Ag reducen las actividades enzimáticas, mientras que el uso de NP de ZnO incrementa significativamente la abundancia de B. cereus y P. stutzeri (Amrane et al., 2020). La luz es otro factor importante cuando se aplican NP de TiO2, el efecto de la NP potencializa su acción antibacterial a una mayor exposición de luz, en consecuencia, se ha observado una inhibición en el crecimiento de bacterias como E. coli y B. subtilis (Hou et al., 2019).

Ejemplos de la aplicación de NM

Existen hongos que atacan cultivos de trigo (Triticum spp.), produciendo infecciones en la corona y raíz, particularmente por Fusarium spp. Estos hongos inhiben la síntesis de proteínas de las células eucariotas. No obstante, el uso de NP de Se (utilizando microrganismos como nanofábricas) con un promedio de 46 nm de tamaño reveló que se suprimió de un 88 a un 92% el crecimiento de los hongos a una dosis de 40 mg mL-1 en condiciones de invernadero. Asimismo, mejoró la tolerancia a la sequía y al estrés por calor (El-Saadony et al., 2021).

Otros estudios demostraron que el nanobiochar (NB) es utilizado para el manejo de enfermedades, su efectividad se atribuye a la alta área superficial, la cual presenta un gran número de grupos funcionales o sitios activos. También, el NB combinado con otras NP ayuda a mejorar la biodisponibilidad de pesticidas (Chausali et al., 2021).

Las NP de quitosano de tamaño entre 100-300 nm son utilizadas contra la enfermedad Anna o podredumbre azul causada por Penicillium expansum (afecta a las manzanas). Estas NP en conjunto con NP de agentes microbianos han dado excelentes resultados, debido a que el quitosano es un ‘elicitor’ abiótico potente de resistencia de plantas a diferentes ataques de patógenos (Abdel-Rahman et al., 2021).

Para el combate de patógenos durante la etapa de postcosecha en mango, causantes de enfermedades por Colletotrichum gloesporides, Cladosporium oxysporum y Penicillium steckii, se han utilizado compuestos de quitosano con TiO2 y CNT para inhibir el crecimiento fúngico (Xing et al., 2021).

NM para reducir factores de estrés en los cultivos

El estrés vegetal se presenta cuando una planta se desarrolla en condiciones no ideales, provocando que las plantas presenten un crecimiento deficiente, se reduzca el rendimiento o incluso se induzca la muerte de las plantas si el estrés supera los límites de tolerancia. Se reconocen dos tipos de estrés, el estrés abiótico, aquel causado por factores no vivos, y el estrés biótico, causado por organismos vivos (Mosa et al., 2017; Verma et al., 2013). Recientemente, para dar solución o evitar daños causados por estos factores, la aplicación de la nanotecnología en la agricultura ha recibido gran atención debido a que el uso de NM podría emplearse en la adsorción de compuestos contaminantes, disminución de los impactos por el estrés por sequía y en la eliminación de especies reactivas de oxígeno (ROS) debido a las diferentes interacciones y efectos ejercidos cuando logran penetrar las paredes celulares y desencadenar cambios en los procesos fisiológicos y bioquímicos en las plantas (Memari-Tabrizi et al., 2021; Adrees et al., 2020).

Ante factores abióticos

La salinidad es un factor estresor relacionado con el exceso de especies iónicas. La presencia de sales en el suelo puede producir perturbaciones a nivel celular afectando la nutrición vegetal, la síntesis de pigmentos fotosintéticos o la reducción de la actividad antioxidante, teniendo como consecuencia alteraciones en el crecimiento de las plantas y disminución en el rendimiento de los cultivos (Pérez-Labrada et al., 2019). Por lo anterior, Alabdallah y Alzahrani (2020) encontraron que la aplicación de NP de ZnO a una concentración de 10 mg L-1 de manera foliar a plantas de Abelmoschus esculentus (L.) Moench, que fueron regadas con agua de mar a diferentes concentraciones (0, 10, 25, 50, 75 y 100 %), aliviaron el estrés ocasionado por el alto contenido de sal; de tal manera, la aplicación de las NP de ZnO aumentaba el contenido de clorofila a y b, y carotenoides en las hojas de la planta, además de mejorar la actividad antioxidante, y, en consecuencia, un aumento en la producción de la actividad SOD y CAT. De igual manera, Farouk y Al-Amri (2019) encontraron que la aplicación foliar de NP de ZnO a 10 mg L-1 aumentó la concentración de pigmentos fotosintéticos en plantas de Brassica napus L. cv. Pactol expuestas a 6,000 mg L-1 de NaCl en comparación con las plantas no tratadas con NP. Además, el porcentaje de N, P y K aumentó considerablemente en las plantas que fueron tratadas con NP en relación con las no tratadas.

Alsaeedi et al. (2018) reportaron que las NP de SiO2 a una dosis de 200 ppm aumentaron los parámetros de germinación y crecimiento vegetativo en plantas de Cucumis sativus L., expuestas a una concentración de 5,000 mg L-1 de Na+. En otro caso, el pretratamiento de semillas de Pennisetum glaucum L. con NP de Ag a concentraciones de 0, 10, 20 y 30 mM, expuestas a dosis de 0 a 150 mM de NaCl, aumentó la altura de planta, el contenido de agua y la producción de masa fresca y seca, También promovió la actividad antioxidante, reduciendo así, el daño oxidativo (Khan et al.,2020).

El estrés por sequía afecta drásticamente el desarrollo de plantas y está asociado principalmente con altas temperaturas, dado que hay mayor pérdida de agua por evapotranspiración. Esto trae como consecuencia la disminución del crecimiento de la planta lo que, a su vez, se relaciona con la reducción del área foliar, disminución del potencial hídrico, reducción en la absorción de nutrientes y una reducción del metabolismo vegetal, impidiendo la síntesis de enzimas esenciales para las plantas, generado a través de un estrés oxidativo. En este sentido, diversas investigaciones proponen el uso de NM como enmiendas en los suelos, como medida para mitigar el estrés por sequía. Por ejemplo, Dimkpa et al. (2019) evaluaron concentraciones de 1, 3 y 5 mg L-1 de NP de ZnO como enmienda en el suelo y estudiaron el comportamiento del cultivo de Glycine max L. en condiciones de sequía, obteniendo como resultados la reducción en el retraso de germinación de semillas, un aumento en la absorción N y K, un aumento en el rendimiento del grano, en comparación con los tratamientos no tratados con NP. También, se ha estudiado la aspersión foliar de NM. Zahedi et al. (2020), quienes emplearon NP de SiO2, NP de Se y NP de Se soportadas en NP de SiO2 (Se/SiO2), demostraron que los tres tipos de NP mejoraron el crecimiento y rendimiento en el cultivo de fresa. No obstante, las NP de Se/SiO2 presentaron mejores resultados, puesto que mejoraron la concentración de pigmentos fotosintéticos, la eficiencia del uso del agua y un aumento en la cantidad de agua por planta. Además, se detectó un aumento en la actividad antioxidante, lo cual se relacionó con una mayor tolerancia a la sequía; en cuanto al fruto, estos presentaron mejor calidad pues contenían mayor proporción de compuestos fenólicos, vitamina C, antocianina, entre otros.

Otro de los factores abióticos que afectan el desarrollo vegetal y reproductivo de los cultivos es la presencia de metales pesados, los cuales son depositados y acumulados a lo largo del tiempo en el suelo. No obstante, a pesar de que algunos metales como el Fe, Cu, Zn, entre otros, son benéficos en pequeñas cantidades para el desarrollo de las plantas, se vuelven perjudiciales si estos se encuentran en exceso, influyendo drásticamente en el crecimiento, desarrollo y metabolismo de las plantas, siendo así que en la actualidad se están evaluando los NM para la remediación de sitios agrícolas y así reducir los efectos de los metales pesados sobre los cultivos. En esta línea, Li et al. (2020) evaluaron la adición de NP de SiO2 a concentraciones de 0, 100, 500, 1000 y 2000 mg L-1 sobre las respuestas del cultivo de Glycine max L. expuesto a concentraciones de 0, 1 y 5 mg L-1 de Hg. También demostraron que la adición de NP mejoró el crecimiento de plantas y disminuyó el contenido de Hg en el tejido de los organismos, del mismo modo, se vio favorecida la síntesis de clorofila y se redujo la actividad SOD inducida por el Hg. Por otro lado, Bidi et al. (2021) encontraron que las NP de Fe3O4 a concentraciones de 25 y 50 mg L-1 mejoran la altura y producción de masa seca en plantas de Oryza sativa L. en presencia de As, además, se observó un incremento en el contenido de pigmentos fotosintéticos y se redujo la acumulación de As en las raíces y hojas, de tal manera que se mejoró el índice de tolerancia a los metales por las plantas de arroz. De igual manera, se han realizado investigaciones evaluando la aplicación foliar de nanopartículas tales como NP de TiO2 (Lian et al., 2020) y NP de Se y Si (Hussain et al., 2020) como una estrategia para mejorar la resistencia de las plantas a los metales pesados.

Ante factores bióticos

Como ya se mencionó, el estrés biótico es aquel provocado por diferentes organismos vivos, como bacterias, hongos insectos, entre otros, amenazando la productividad de los cultivos, y, a su vez, poniendo en riesgo la seguridad alimentaria. Por lo anterior, existen evidencias del uso de NM en la protección de los cultivos. Por ejemplo, El-Gazzar e Ismail (2020) evaluaron, bajo condiciones de laboratorio, invernadero y campo, la eficacia de las NP de TiO2, Se y Ag sobre la enfermedad mancha foliar y tizón en Solanum lycopersicum L., causada por el hongo Alternaria alternata. A nivel laboratorio, los autores encontraron que las NP de TiO2 y Se redujeron el desarrollo del hongo, mientras que en invernadero y campo, se observó la reducción de la enfermedad en las hojas por la aspersión de NP de TiO2 y Se, mientras que con las NP de Ag se observó un efecto moderado tanto en el ensayo de laboratorio como en condiciones de invernadero y campo. Quiterio-Gutierrez et al. (2019), mediante aspersión foliar, evaluaron la acción conjunta de NP de Se y Cu en un cultivo de Solanum lycopersicum L. infectado con Alternaria solani. Encontraron una disminución de la enfermedad sobre las hojas de la planta, además, se observó un incremento en la cantidad de pigmentos fotosintéticos, se indujo la actividad enzimática en las hojas e incrementó la concentración de la vitamina C, compuestos fenólicos y otros compuestos no enzimáticos en los frutos.

Hussain et al. (2019) sintetizaron NP de Ag mediante síntesis verde y se aplicaron de manera exógena sobre plantas de Citrus reticulata L., infectadas con Xanthomonas axonopodis pv. citri (enfermedad de cancro de los cítricos), se encontró que a una concentración de 30 ppm promovió la resistencia contra la enfermedad, aliviando considerablemente el estrés inducido por la infección. Asimismo, se observó que el contenido de jugo en los frutos fue mayor cuando las plantas fueron tratadas con NP de Ag, además de exhibir mayor peso del fruto y mayor rendimiento por planta. Los autores sugieren que el uso de NP de Ag biosintetizadas podrían ser empleadas como un novedoso agente de control biológico en enfermedades de los cítricos.

El uso de NM puede ser una alternativa novedosa para aliviar los efectos inducidos tanto por el estrés abiótico y biótico, sin embargo, hace falta plantear, evaluar y validar con numerosos estudios los posibles efectos de ecotoxicidad que las NP puedan provocar en las interacciones a nivel celular con el fin de no comprometer la seguridad alimentaria, la salud humana y el ambiente.

Sensores basados en NM para la detección de contaminantes en áreas agrícolas

Dentro de la agricultura, el uso excesivo y descontrolado de pesticidas ha provocado la contaminación del suelo, productos alimenticios, organismos (plantas comestibles, no comestibles, animales superiores terrestres, incluyendo humanos, y microbiota del suelo) y del ambiente, entre otros (Umapathi et al., 2021). No obstante, en la última década, diversas investigaciones han demostrado los avances de la nanotecnología para la descontaminación y monitoreo de suelos en áreas agrícolas. En particular, se han diseñado nanosensores y nanobiosensores basados en NM, los cuales, posteriormente, son probados y aplicados para la detección de contaminantes orgánicos e inorgánicos en suelos y aguas (riegos agrícolas), detención de enfermedades en plantas y frutos, envasado de alimentos, entre otras actividades (Srivastava et al., 2018; Gaviria-Arroyave et al., 2020; Umapathi et al., 2021).

En sí, un sensor químico se define como un dispositivo que transforma la información química desde la concentración de un componente de muestra hasta el análisis de la composición total, en una señal analíticamente útil. No obstante, en nanotecnología se describe como dispositivo nanométrico capaz de conectarse a cualquier organismo, metal o compuesto, que necesite ser detectado y transmitir una señal eléctrica, mecánica, acústica, colorimétrica, térmica u óptica (Heikal y Abdel-Aziz, 2021; Thangadurai et al., 2021). En este sentido, se reporta que el uso de nanosensores es una estrategia de detección rápida, fácil fabricación, con alta selectividad y sensibilidad, además de que su efecto es legible a simple vista. Por lo cual, el uso de nanosensores basados con NM simples o híbridos para la detección de contaminantes se ha convertido en una propuesta tecnológica de avanzada para la agricultura (Umapathi et al., 2021).

En la literatura se cita la preocupación por una regulación y calidad del agua de riego para uso agrícola, pues se informa que la presencia de metales pesados, compuestos orgánicos y diversos contaminantes pueden acumularse en los cultivos, después de que los contaminantes son absorbidos por las raíces (Rizwan et al., 2018). He et al. (2019) estudiaron el efecto de NP de Au para la detección de clorpirifos (CPF), los resultados mostraron que utilizando la espectroscopía Raman, las NP de Au presentaron una ultrasensibilidad, reproducibilidad y estabilidad química para la detección de CPF, con un límite de detección del contaminante por debajo de los 10 μg L-1. Con la intención de detectar, monitorear y predecir la calidad del agua, Lu et al. (2021) reportaron que el nanocompuesto ZrO2/ZnO/MWCNTs/tetrahidrato de molibdato de amonio (TMA) a través de una reacción redox, condujo a una detección de fosfato hasta un límite de detección de 2.0 × 10-8 mol L-1. Sugieren que el uso de los NM probados son prometedores para la detección de fosfatos a nivel de campo. En un estudio similar, Tümay et al. (2021) reportaron que al utilizar los NM ferroceno-tiofeno modificados por nanotubos de carbono (FT @ CNT), mostraron una sensibilidad para la detección de los plaguicidas paratión y clorantraniliprol en tomates, manzanas y muestras de suelo. Los autores sugieren que el método electroquímico fue de fácil operación, rápido, sensible y selectivo al utilizar el material híbrido de FT @ CNT.

Desde 1970, el glifosato ha sido un herbicida que se ha utilizado en casi todo el mundo, lo cual, resulta en una preocupación para la salud pública. En efecto, diversos estudios han demostrado que este pesticida puede alojarse en células animales incluyendo las de los humanos, lo cual puede producir efectos irreversibles en el páncreas, piel e incluso genéticos (Schimpf et al., 2021). En esta línea, la propuesta del uso de nanosensores es una nueva alternativa para la detención de glifosato en aguas de riego. Aparna et al. (2021) reportan una revisión de nano conglomerados (nanoclusters), las cuales consisten en NM protegidos con ligandos nanométricos orgánicos-orgánicos, destacan su potencial para la detección de pesticidas, contaminantes en alimentos, metales pesados en suelos y para el monitoreo de plantas comestibles. Por ejemplo, Hong et al. (2020), utilizando nanoconglomerados de oro estabilizados con papaína, por el método de detección de fluorescencia, encontraron que el nanomaterial permitió la detección visual y semicuantitativa in situ de residuos de glifosato en muestras de agua del grifo. No obstante, algunos nanosensores son considerados específicos para la detección de pesticidas. Alvandi et al. (2021) demostraron que los puntos de carbono (en inglés carbon dots (CD)), únicamente fueron capaces de detectar los pesticidas Confidor, Dialen Super y Suplosan, pero no para los conocidos como broxoxinilo, diazinón, glifosato y deltametrina. Además, los autores afirmaron que el nanosensor a base de carbono es ultra capaz de detectar hasta 10-8 ppm. Diversos casos como el que se mencionó con anterioridad son reportados por He et al. (2021) para la detección de pesticidas en alimentos, mientras que en los reportes de Sharma et al. (2021) se presenta una discusión amplia sobre el uso de biosensores y nanosensores para la detección de pesticidas, metales pesados y patógenos en suelo y agua.

Los nanosensores aplicados en el seguimiento de la nutrición de los cultivos, monitoreo del estrés en plantas también se ha reportado. Wu et al. (2020) diseñaron SWCNT fluorescentes a través de los cuales, interconectados con hojas de plantas de Arabidopsis thaliana, se obtienen señales a cambios en la concentración de peróxido de hidrógeno (H2O2), en este caso, una molécula asociada con el estrés provocado por patógenos. Relacionado con lo anterior, una discusión más amplia se puede leer en el trabajo de Kashyap et al. (2019). Si bien la nanotecnología aplicada a la agricultura ha mostrado avances para el desarrollo de una agricultura ecológica y sustentable, el desarrollo y propuestas de investigación deben continuar para permitir un incremento en el conocimiento sobre el desarrollo de nanosensores y sus aplicaciones, a tal grado de poder reducir los daños ambientales y efectos tóxicos en plantas y biota del suelo.

Obstáculos y desafíos de los NM en la biota y ecología del suelo

La diversidad de microrganismos que habitan en el suelo se considera altamente influenciada por las propiedades físicas y químicas que el mismo suelo presenta (Callaham y Stanturf, 2021), siendo esto un factor determinante en el destino de los NM una vez que se depositan en el suelo. Los suelos agrícolas se han convertido en uno de los principales receptores de NP metálicas, ya sea de manera directa o indirecta, por ejemplo, a través de la adición de lodos residuales. Un caso de ello es la transferencia de las NP de Ag, cuyos usos industriales las conducen a las descargas de aguas residuales, y, a través de los lodos, se transfieren a los ecosistemas del suelo (Chen, 2018). Durante el proceso de tratamiento de aguas residuales, las NP de Ag están sujetas a diversas transformaciones, tales como la generación de sulfuros de plata amorfos (AgS) con propiedades diferentes a su contraparte cristalina Ag2S, lo cual los hace biodisponibles para los microrganismos, traduciéndose en la inhibición del proceso de oxidación del amonio presente en el suelo (Kraas et al., 2017).

La naturaleza multifacética del suelo influye en el destino de los NM, principalmente en características como el pH y la fuerza iónica, debido a que la introducción de OH- afecta directamente el potencial Zeta en las NP.

Por otro lado, existen procesos fisicoquímicos que ocurren cuando los coloides migran en medios porosos, como la adsorción que implica adhesión, deposición y liberación. No obstante, son las propias características de los coloides las que dirigen su transporte en medios porosos, dependiendo del tamaño y la forma. Cuanto menor sea el tamaño de las partículas, más fácil resulta su migración a través del medio poroso (Jiang et al., 2017). Wang et al. (2015) estudiaron el transporte de nanopartículas de plata cubiertas de polivinilpirrolidona (AgNP-PVP) a través de tres tipos de suelo: franco arcilloso rojo (RS), franco arenoso fluvoácuico (FS), y, franco huangni (HS); utilizando la técnica de columnas saturadas de agua, evaluaron principalmente los efectos de los cationes Ca+2 y K+ presentes en el suelo, con efecto acoplado de Ca+2 con ácido húmico (AH), a concentraciones de 10 mg L-1 de AgNP a una velocidad de Darcy de 0.182 cm min-1. Los resultados indicaron que existe mayor retención de AgNP-PVP en presencia de Ca+2 en comparación con K+, sin embargo, la presencia de ácido húmico debilitó la movilidad de las AgNP-PVP conforme el aumento de Ca+2, efecto adjudicado a la formación de agregados (AH-Ca-AgNP-PVP), más aún, la movilidad de las nanopartículas se correlacionó positivamente con el pH. La movilidad de AgNP-PVP se mantuvo en el orden RS < FS < HS.

Efectos de los NM en el suelo

Los NM en el ecosistema del suelo interrumpen la arquitectura del suelo y las actividades rizosféricas, influyen de manera dinámica sobre las propiedades fisicoquímicas del suelo como el pH, la presencia de carbón orgánico disuelto, la disponibilidad de nutrientes y las actividades enzimáticas. En el caso de las NP de hierro, estas se han caracterizado por su capacidad redox. En particular, los óxidos de hierro tienden a hidratarse en el sistema acuoso del suelo, formando grupos Fe-OH que cubren la superficie de las partículas. Los óxidos de hierro hidratados presentan un carácter anfótero, es decir, son capaces de ionizarse, dependiendo del pH de la solución, de esta manera, los suelos tienden hacia la acidificación o alcalinización (Illés y Tombácz, 2006). Las NP de Fe0 (nZVI) desempeñan un doble papel en el suelo al aumentar el carbón orgánico disponible, así como la disponibilidad del nitrógeno; por otra parte, las nanopartículas de Fe3O4 y Fe2O3 inducen una ligera acidificación y reducen la disponibilidad de nutrientes del suelo (Zhou et al., 2012). Dentro de las interacciones con los componentes orgánicos del suelo, la materia orgánica disuelta tiene un papel importante en los procesos biogeoquímicos terrestres; sin embargo, por la presencia de grupos funcionales, tales como OH-, cetonas, quinonas, carboxilos, metoxilos y aldehídos, tiende a adsorberse en la superficie de las nanopartículas de hierro, cuya tasa de adsorción varia de la siguiente manera: Fe3O4 > Fe2O3 > nZVI. Desde otro punto, esta adsorción de componentes orgánicos en la superficie de las NP de hierro es conocida como envejecimiento de los nanomateriales de hierro, donde la corrosión de nZVI se traduce en la presencia de Fe3O4, γ-Fe2O3 y α-FeOOH (Hui et al., 2021).

En el caso de las NP de ZnO, se ha observado que afectan directamente el pH del suelo, en el entendido de que, el pH aumenta mientras que la disponibilidad del Zn disminuye, efecto que puede ser explicado por los procesos de absorción de iones en la fase sólida de los suelos, sobre todo de aquellos ricos en carbonatos. De esta manera, en los suelos donde el pH es bajo se incrementa su disponibilidad y, a su vez, se relaciona con bajo contenido de materia orgánica (Romero-Freire et al., 2017), siendo las sustancias poliméricas extracelulares (SPE) un tipo de materia orgánica presente en el suelo, afectan directamente la agregación de NM, al exhibir cargas superficiales y grupos funcionales capaces de cambiar la interacción entre NM y partículas minerales del suelo, definiendo la heteroagregación. A fin de evaluar este efecto, Zhao et al. (2022) estudiaron la heteroagregación de las nanopartículas de CeO2 a diferentes partículas minerales, como goethita (GO) y montmorillonita (ML) ante la presencia de SPE. Donde la superficie de la goethita es de carácter liso y contrariamente la superficie de la montmorillonita, que suele ser rugosa, lo que puede proporcionar mayor área de contacto. Los resultados indicaron que la adición de SPE logra inhibir la combinación CeO2 y GO, al no detectar NP de CeO2 en la superficie del mineral, mientras que, para la montmorillonita, la adición de SPE provocó agregados más aislados y pequeños, presentando el cambio morfológico de las heteroagregaciones en el sistema binario nanomaterial-mineral. Por ende, la presencia de SPE puede promover la migración de NP de CeO2 en el ecosistema del suelo. Por otra parte, se ha observado el aumento significativo de titanio en suelos de textura arenosa y arenolimosa después de la adición de NP TiO2, teniendo, estos suelos de textura gruesa, menor contenido de carbono orgánico y menor capacidad de intercambio catiónico, donde las NP de TiO2 se muestran mayormente disponibles, contrario a los suelos con mayor contenido de arcilla, al tender a presentar un tamaño de poro más pequeño y un área de superficie más grande, lo cual aumenta tanto las interacciones electrostáticas, traduciéndose en menor transporte de los NM hacia a los lixiviados del suelo (Wang et al., 2016). Larue et al. (2018) evaluaron el efecto de traslocación de las NP de TiO2 dentro de un agroecosistema observando que en suelos con un contenido de arcilla superior al 6% junto con un contenido de materia orgánica superior al 1.5% conduce a un factor de translocación del suelo a las hojas de las plantas por debajo del 2.5% (es decir, por debajo de 13 mg Ti kg-1 hojas secas), lo que sugiere un bajo riesgo de contaminación del cultivo de trigo evaluado.

Los NM y los organismos del suelo

Los atributos biológicos del suelo son quizás el aspecto más complejo y difícil de abordar desde la ecología de los suelos. La calidad del suelo se relaciona ampliamente con la microbiota que alberga, pues esta desempeña acciones que le permiten al suelo funcionar como un ecosistema vivo, capaz de sustentar las plantas (Stevens, 2018). Por ello, la biota del suelo ha sido relegada al papel de “indicador” de la calidad de los suelos (Callaham y Stanturf, 2021). El efecto negativo de los NM sobre los microrganismos benéficos del suelo aún no se ha descrito ni comprendido totalmente, por ser los efectos tan diversos como lo son los diseños y usos de estos materiales. Las NP metálicas se utilizan principalmente como agentes antimicrobianos en diversos giros industriales, en consecuencia, su ingreso al ecosistema del suelo puede llegar a generar cambios en la diversidad taxonómica (Abbas et al., 2020). Estos cambios, presentes después de la acción potencial de los NM, se pueden evaluar en dos direcciones: la primera, hacia la diversidad funcional, es decir, la suma de los procesos ecológicos o la capacidad de utilizar diferentes sustratos, como el carbón mineral, y, en una segunda dirección, hacia la diversidad genética, en tres niveles: especie, número de especie y diversidad comunitaria (Griffiths et al., 2016). Estudios previos han evaluado la sensibilidad de las bacterias y hongos ante la presencia de NP de Ag, dentro de un intervalo de exposición de 1 a 100 mg kg-1, donde el filo bacteriano más abundante suele ser Protobacteria, con las clases Betaproteobacteria, Gammaproteobacteria y Deltaproteobacteria, mientras que los hongos del filoAscomycota permanecen abundantes, contrariamente a la reducción que sufre el filo Oomycota. En cuanto a la funcionalidad, se ha observado que este NM produce la inhibición de la actividad deshidrogenasa a concentraciones de NP de Ag ≥ 1 mg kg−1 (Macůrková et al., 2021). Por otra parte, la presencia de NP de Ag en concentraciones de 20 mg g-1 tiene un efecto nulo en cuanto a la población bacteriana, según los filos: Acidobacteria, Actinobacteria, Bacteroidetes y Firmicutes (Abdulsada et al., 2021). En cuanto a las especies promotoras del crecimiento vegetal, tales como, Bacillus thuringiensis, Pseudomonas mosselii, Azotobacter chroococcum y Sinorhizobium meliloti se muestran tolerantes ante dosis de hasta 3,000 µg mL-1 de NP de CuO, TiO2 y Al2O3, no obstante, se manifiestan sensibles ante dosis menores a 1,500 µg mL-1 de NP de Ag y ZnO (Ahmed et al., 2020). A fin de estudiar el impacto de AgNP en protistas del suelo, se han evaluado las reacciones de Acanthamoeba, misma que presenta pérdida de la actividad metabólica ante dosis en el intervalo de 600 µg L-1 a 20 mg L-1 de NP de Ag (Grün et al., 2017). Se ha reportado que la adición de NP de TiO2 en suelos de textura arcillosa afecta directamente la respuesta de los taxones pertenecientes a Acidobacteria y Verrucomicrobia, asimismo, irrumpe en la actividad enzimática tras reducir la actividad de la deshidrogenasa (Zhai et al., 2021). De manera contraria, se han encontrado unidades taxonómicas operativas (OTU) centrales promovidas por las altas concentraciones de TiO2, tal es el caso de las OTU Planomicrobium, Exiguobacterium y Catellatospora, filos Firmucutes y Acidobacteria que podrían sobrevivir en condiciones contaminadas por un alto rendimiento de limo extracelular y sideróforos (Zhai et al., 2019).

Los NM, las enzimas y los ciclos biogeoquímicos

Las enzimas del suelo son un componente intracelular y extracelular (cuando son liberadas) de los organismos del suelo. La evaluación de las enzimas en suelo ha demostrado potencial para la detección temprana de alteraciones dentro de los ciclos biogeoquímicos, claves en la ecología de los suelos (Peyrot et al., 2014). Por caso, la ureasa, la fosfatasa y la β-glucosidasa son enzimas producidas por plantas y microrganismos de importancia primordial por su papel en los ciclos del C, N y P en varios ecosistemas del suelo. Donde la ureasa es una enzima extracelular sensible a la contaminación, usada como un indicador del estrés en ambientes hostiles para los microrganismos, principalmente aquellos involucrados en el ciclo del nitrógeno (Qian et al., 2016). Li et al. (2017) han dado a conocer que un incremento en la concentración de NP de CeO2 en el suelo presenta resultados negativos referidos a la actividad de la enzima ureasa, observándose un efecto de inhibición a concentraciones ≥100 mg kg-1; contrariamente, se ha demostrado que la actividad de la fosfatasa incrementa en presencia de NP de CeO2 (Li et al., 2017). También, se ha observado que las NP de CuO tienden a disminuir las actividades de la peroxidasa y el polifenol oxidasa como efecto de la liberación de los iones de Cu, mismos que se conocen como catalizadores de la generación de ROS, lo cual resulta en estrés oxidativo de los microrganismos y, en consecuencia, disminuye la secreción de enzimas en el suelo (Qu et al., 2022). Por lo anterior, se deduce que la reducción de la actividad enzimática es la respuesta esperada ante la presencia de unas sustancias sumamente tóxicas (Kim et al., 2011).

Se sabe que la nitrificación es un proceso esencial, en la cual, las comunidades de bacterias nitrificantes han sido de utilidad para estudiar los efectos tóxicos de los NM. Las propiedades microbiológicas y bioquímicas del suelo, incluida la biomasa microbiana, bajo el análisis de concentraciones del C y N, la tasa de respiración basal, el cociente metabólico microbiana y las actividades enzimáticas son indicadores importantes de metabolismos microbiológicos, relacionados con el estrés ambiental (Xin et al., 2020). Al respecto, Nishu et al. (2020) evaluaron la respuesta de las comunidades microbianas del suelo ante NP de ácido láctico -coglicólico (PLGA), con diferencia de carga positiva y negativa, observando que estas últimas tendían a presentar menor unión a las células bacterianas en comparación con las PLGA de carga positiva, más aún, el potencial Zeta de los NM no mostró impacto sobre la nitrificación. La oxidación del amoníaco y nitrito se inhibió más del 50% bajo concentraciones de 0.05 mg NM L-1. Se ha reportado que la eutroficación en humedales es un estado que se intensifica cuando las NP de Au y Cu se combinan con el enriquecimiento de nutrientes, presentándose mayor floración de algas (Simonin et al., 2018). Caso contrario, la presencia de NP de Ag en concentraciones >100 mg kg-1 inhibe la actividad enzimática durante el ciclo del nitrógeno (Xiaohong et al., 2021). La disminución de la mineralización del nitrógeno y el carbono también ha estado presente en tratamientos de suelo con NP de óxidos de hierro, donde las espinacas, como cultivo control, logran recuperar entre el 32 y 53% del nitrógeno aplicado (Kamran et al., 2020), siendo la desnitrificación un proceso de biorreducción secuencial que mantiene el equilibrio del nitrógeno, proceso mayormente catalizado por cuatro enzimas: nitrato reductasa (NAR), nitrito reductasa (NIR), óxido nítrico reductasa (NOR) y óxido nitroso reductasa (NOS). Otros estudios han demostrado que, las NP de óxido de Cu a concentraciones de 10 y 100 mg kg-1 no inhiben significativamente la desnitrificación, mientras que, con dosis superiores a ≥ 500 mg kg-1 provocan un aumento de la acumulación de NO3-, lo cual disminuye la tasa de emisión del N2O (Zhao et al., 2020).

Por otra parte, el ciclo biogeoquímico del azufre en el sistema del suelo está estrechamente relacionado con los procesos de migración de los metales pesados, resultando de interés estudiar su influencia en la migración de las NP de CuO depositadas en el suelo. Se ha observado también la formación de diversos compuestos de cobre en los coloides, predominando Cu2S. Sun et al. (2020) observaron que la fertilización con azufre tuvo efecto en el potencial Z de los coloides al incrementar su valor en la región de la rizosfera, reportando coloides de Cu-Citraton en los poros del suelo. Baysal y Saygin (2018) estudiaron la disponibilidad de los oligoelementos en suelos tratados con NP ZnO bajo concentraciones de 0, 1.0 y 20 mg, observando diferentes respuestas según el elemento. El contenido de Al disminuyó en un 40% en la concentración de 20 mg de ZnO, por el contrario, la concentración de Ca incrementó, mientras que las concentraciones del Cu y el Fe disminuyeron. En este último, el efecto se correlacionó negativamente con el contenido de ZnO. La disponibilidad del Mg disminuyó aproximadamente en un 50% debido a un aumento en la concentración de iones de Zn y Ca en el suelo.

Los NM en la cadena trófica: interacciones suelo-planta-humanos

De acuerdo con Cota-Sánchez et al. (2015), es y será difícil conocer el destino final de los NM manufacturados e incluso su comportamiento, debido, principalmente, a la falta de información acerca de los fenómenos y mecanismos involucrados en la cadena trófica o en cualquier vía de interacción entre el suelo, las plantas y los humanos, por ejemplo, en sistemas acuáticos o en agricultura. Los seres humanos se encuentran también expuestos de manera natural o inducida y no intencional, y probablemente hasta intencional; sin embargo, ese tipo de exposiciones no es el objetivo de esta sección. En diversas situaciones, a los NM se les considera como materiales peligrosos debido a trabajos que los han reportado con efectos adversos (Cota-Sánchez et al., 2015; Brown et al., 2001), como es el caso de algunos polímeros, como el poliestireno a diferentes tamaños de partículas, al estudiar sus efectos. De acuerdo con Brown et al. (2001), se reporta un incremento en la entrada de neutrófilos en el pulmón de las ratas después de una instilación de partículas de 64 nm en comparación con las NP de 202 y 535 nm (Brown et al., 2001), esto se debe no solo al efecto del tamaño del material, sino, muy probablemente, al efecto de la naturaleza del material y sus propiedades; por un lado, es un material sintetizado, químicamente desconocido para la naturaleza de las células (corriendo siempre el riesgo de que estos materiales sean reconocidos como cuerpos extraños e invasores), y, por otro, son estudios en condiciones cerradas, esto es, se trata de un evento inducido y, en cierto grado, forzado para las células, de manera que carecen de la información completa como sistema para reconocer un cuerpo extraño como lo es un NM. En el caso de las NP metálicas, como Cu, ZnO y CeO2, donde se tiene la preocupación de su acumulación o depósito en suelo, se especula que para el Cu (más del 95%) utilizado a nivel mundial, termina en ambientes como el suelo y sedimentos de cuerpos acuáticos en concentraciones de hasta 500 μg kg-1, para el ZnO se estima en 16 μg kg-1, y para el CeO2, desde < 0.01 hasta 4.3 mg kg-1 (Rajput et al., 2020), sin mencionar que sean un verdadero problema para la salud o para la cadena trófica. Rajput et al. (2020) señalan que la acumulación de algunas NP puede alterar algunos procesos fisiológicos de las plantas y pueden afectar la integridad celular y subcelular de la organización de los organelos, modificación de proteínas, lípidos u ácidos nucleicos por la generación de radicales hidroxilos (Rajput et al., 2020), no obstante, solo presentan asunciones como parte de una postulación de posibles efectos.

Las NP metálicas han sido ampliamente aplicadas en el uso de celdas solares, catálisis, semiconductores, tratamientos médicos, tratamiento de aguas residuales, y remediación ambiental por sus propiedades fisicoquímicas (Peng et al., 2020). Según Peng et al. (2020), se estimó una producción mundial de NP de óxidos metálicos en más de 260,000 toneladas. Por otro lado, se asume que la mayoría de las NP se pueden aglomerar en el suelo, liberar iones metálicos y ROS, que pueden ser absorbidas por las plantas suponiendo una potencial amenaza para la salud humana vía cadena trófica, según Peng et al. (2020), y, citan que aplicar NP de ZnO y CuO al suelo promueve la acumulación de Zn y Cu en papa dulce, sin realmente mencionar los posibles efectos adversos para la salud.

Por otro lado, se han investigado los efectos de las NP con microplásticos (MP) en el crecimiento de las plantas y las comunidades de hongos micorrícicos arbusculares (HMA) en suelo adicionado con NP de ZnO, donde Yang et al. (2021) justifican que los micro plásticos y las NP han sido una preocupación ambiental a nivel mundial y que, sin embargo, poco se sabe de los sistemas suelo-planta. Ellos estudiaron los efectos de dos MP, polietileno de alta densidad (HDPE, no degradable) y ácido poliláctico (PLA, biodegradable) en el crecimiento del maíz y las comunidades de HMA del suelo enriquecido o no con NP de ZnO. Sus resultados mostraron que, tanto HDPE como bajas dosis de PLA promueven el crecimiento de las plantas de maíz, a diferencia de las altas dosis de PLA, que disminuyen significativamente el desarrollo de la parte aérea, desde el 16 al 40% y la biomasa de la raíz (20 a 50%), demostrando que a altas dosis de PLA se presenta una fuerte fitotoxicidad, mientras que las NP no mostraron efectos significativos en el crecimiento de las plantas, pero sí registraron acumulación de Zn en ellas. Con la presencia de los microplásticos, se incrementó la concentración de Zn en raíces, pero disminuyó la traslocación en la parte aérea. En cuanto a las comunidades de micorrizas, los micro plásticos y las NP de ZnO influyeron individual y conjuntamente en la composición y diversidad de la comunidad de hongos AM, en particular la abundancia relativa de los géneros dominantes. Con respecto al pH del suelo, este incrementó debido a la producción de ácido láctico por degradación de PLA, hecho que representa claramente efectos no previstos por quienes fabrican polímeros orgánicos, sin importar que sean biodegradables y a que llevasen a alterar un nicho ecológico favoreciendo bacterias u organismos degradadores de lactatos. Yang et al. (2021) concluyen que el incremento de MP y NP (como contaminantes) puede tener un importante impacto ecológico en las plantas, en la calidad de las mismas, y en la constitución y diversidad de las comunidades microbianas, siendo las consecuencias inciertas para los agroecosistemas.

El trabajo de Wei et al. (2021) revela la interacción y acumulación de Au, dos estructuras atómicas de oro, NPAu & Au+3, a diferentes concentraciones en interacción con plantas de mostaza y lechuga vía raíz. Los resultados fueron: a) las NP de Au se acumularon intactas, es decir, sin un cambio de estado de oxidación o algún otro tipo de transformación; b) ambas plantas, lechuga y mostaza, presentan una toma diferencial y los mecanismos de “bioacumulación” son diferentes, y, c) las eficiencias de acumulación para ambas plantas son diferentes para las dos diferentes formas alotrópicas del Au (NP e iónica), donde las plantas fueron más dadas a acumular la forma iónica que las NPAu. El estudio no revela o establece alguna hipótesis en cuanto a lo concerniente a la cadena trófica, pero aporta hechos que nos permiten ver los mecanismos de acumulación de las diferentes alotropías al adicionar un metal.

Bajo la asunción de la extendida o amplia exposición de ecosistemas acuáticos a las NP metálicas con impactos adversos en la salud humana como una colosal preocupación a nivel mundial, Agayeva et al. (2020) han estudiado la “bioacumulación” y localización de las NP de magnetita (Fe3O4) en los orgánulos celulares de la trucha arcoíris (Oncorhynchus mykiss, Walbaum, 1792), donde las NP fueron asimiladas por Elodea (Elodea canadensis, planta acuática común de acuarios de agua dulce), que a su vez alimentó a caracoles (Melanopsis praemorsa, caracol de agua dulce) y estos a las truchas; como seguimiento de las NP como parte de una cadena trófica, se examinaron los intestinos e hígados por microscopía electrónica de transmisión y luz. Los resultados muestran que las NP se encontraron en el citoplasma y otros organelos de las células (mitocondrias y lisosomas) que fueron absorbidos a través de las vellosidades de las células epiteliales de la túnica mucosa del intestino y otras NP pasaron a través por los vasos de la lámina propia de la túnica mucosa, alcanzando los sinusoides del hígado a través del torrente sanguíneo, por lo que la acumulación fue en el endotelio de los sinusoides al citoplasma de los hepatocitos del hígado, también se registró acumulación en células epiteliales, las mitocondrias y los lisosomas, que de acuerdo con los autores, revela un grado de transparencia del patrón con ligera “indecisión” y aunque aseveran que contribuye en el entendimiento de los efectos fisiológicos de las NP de Fe3O4 en la trucha arcoíris, no se muestran evidencias de daños toxicológicos o algún otro tipo, debido a que es un estudio enfocado a determinar la acumulación de NP en condiciones determinadas; dado lo cual, ellos mismos proponen seguir las investigaciones sobre las vías de paso en la cadena trófica de estas NP e identificar los factores que influencian dichos mecanismos como para evitar tales “drásticas” preocupaciones de salud, como ellos afirman (Agayeva et al., 2020). Incluso, con la información reportada sobre los beneficios y riesgos de los NM en los dos últimos años, se indica que la preocupación es latente, dado el número elevado de resultados contrastantes sobre plantas, organismos del suelo y los daños que pueden ocurrir en los humanos. En una revisión detallada que antecede el presente trabajo, realizado por nuestro grupo de investigación, demostramos que, de 182 artículos seleccionados (siguiendo la metodología Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analysis, PRISMA, por sus siglas en inglés), 73 artículos sobre plantas mostraron el 34.24% de efectos negativos y 43.83% efectos positivos. Además, de 58 y 51 artículos que evaluaron los efectos de NMs sobre la mesofauna y macrofauna del suelo, el 79.31% y el 54.9% de esos estudios, respectivamente, ocasionaron efectos dañinos en los organismos del suelo (Pérez-Hernández et al., 2021).

Por lo anterior, en la literatura se encontrarán casos desde su toxicidad hasta efectos positivos y benéficos de los NM, esto podría tener una explicación, los estudios se realizan tomando partes del complejo universo al que pertenecen los NM y las NP, por lo cual no se han podido encajar en un modelo general por ahora. Otro importante factor es que la nano escala es un reto para poder dar seguimiento a estos materiales (NM y NP) para su análisis y monitoreo en tiempo real en cualquier sistema de estudio. Sin duda, la escala del tamaño también trae consigo cambios en las propiedades y características químicas, físicas, fisicoquímicas y biologías con respecto a las propiedades que presentan en masa los mismos materiales, lo que complica un reto en el modelo de entendimiento. Se requiere de una investigación más sistemática y multidisciplinaria en condiciones ecológicamente relevantes. Por lo que solo podemos hacer asunciones e hipótesis para experimentos de corto alcance.

NM verdes para la agricultura y el ambiente

En la síntesis verde de los NM se aplican los principios de la química verde, la cual se define como la aplicación de metodologías que reducen o eliminan el uso de materiales y sustancias peligrosas, tanto en el diseño, como en la manufactura e implementación de los productos químicos. Por lo tanto, la nanotecnología verde para la producción de NM se considera sustentable, económica, segura, y amigable para el ambiente (Rawtani et al., 2020).

La síntesis verde de los NM tiene dos metas principales: i) creación de NM para aplicaciones ambientales por medio de la prevención de daños por contaminantes conocidos o por la incorporación de NM en tecnologías ambientales para limpiar ambientes contaminados, y, ii) producción de NM que puedan minimizar los daños de actividades antropogénicas para la salud humana y el ambiente. La síntesis verde, o biosíntesis de NM, involucra procesos Redox, donde los organismos o sus metabolitos reducen iones metálicos a NM estables utilizando, por ejemplo, sus enzimas reductasa dependientes de la nicotiamidaadenina dinucleótido fosfato (NADPH). Los NM sintetizados por métodos biológicos son conocidos también como nanomateriales biogénicos. Estos NM tienen alta biocompatibilidad y sensibilidad, además de diversas aplicaciones en áreas biomédicas, agricultura, sectores electrónicos, así como en remediaCión ambiental (Ahmed et al., 2022).

Algunos NM verdes tienen aplicaciones como adsorbentes, catalizadores, agentes emulsificantes, y componentes de sensores. En su aplicación en sistemas biológicos se ejemplifica con los biosensores para la detección de diferentes biomoléculas, patógenos, compuestos bioactivos presentes en muestras biológicas. También pueden ser utilizados en aplicaciones como biomédicas, industriales, industria automotriz, bioimagen, empacado de alimentos, y medicamentos (Rawtani et al., 2020). Uno de los considerados como NM verdes, encontrado naturalmente en derivados de las paredes celulares de plantas, es conocido como la nanocelulosa (NC), un polímero abundante en la naturaleza y un componente significativo en la biomasa lignocelulósica. La NC puede ser clasificada debido a su cristalinidad, morfología, tamaño de partícula, fuente, método de extracción y se diferencia en 3 tipos: celulosa nanocristalina (CNC), celulosa nanofibrilada (CNF), y nanocelulosa bacteriana (NB) (Rawtani et al., 2020).

Como se mencionó anteriormente, algunos NM verdes son aplicados como nanoadsorbentes, y son obtenidos a partir de agentes naturales como extractos de plantas, frutas y microrganismos, minimizando los efectos tóxicos causados por el uso de reactivos químicos en los procesos de síntesis nanoadsorbentes convencionales. Algunas de sus aplicaciones son la remoción de hidrocarbonos policíclicos aromáticos (HPA, o PAHs, por sus siglas en inglés) (Bolade et al., 2020). En la actualidad, se continúan desarrollando metodologías para la remoción de HPA, principalmente, la descontaminación de aguas residuales industriales, así como las provenientes de la industria de los aceites. Algunos NM como los grafenos han llamado la atención para su uso en la adsorción de HPA, los grafenos exhiben una gran área superficial, así como una mayor resistencia mecánica, presentando además un bajo costo de producción, haciéndolos viables para ser utilizados en el tratamiento de efluentes por procesos de adsorción (Chen y Huang, 2020).

Los compósitos verdes son compuestos poliméricos o polímeros derivados de la naturaleza y pueden ser procedentes de origen renovable o biológico. Estos polímeros son utilizados como agentes de protección en empaques, ya que, al adicionar nanoarcillas y NP en sus complejos poliméricos (compósitos poliméricos), mejora la actividad antibacteriana del material. Las ventajas que presentan estos nanocompósitos poliméricos (NCP) es la amplia área superficial, además de presentar una mejor biodegradabilidad y biocompatibilidad (Rawtani et al., 2020).

Los NCP, como materiales adsorbentes, son aplicados para la adsorción de iones metálicos tóxicos contenidos en muestras de agua, así como la remoción de especies aniónicas, además de residuos de antibióticos presentes en las muestras. Los súper nanoadsorbentes se obtienen cuando se combinan los NM magnéticos y son mezclados con NCP, los cuales son utilizados como esponjas para tratamientos de aguas residuales. Otro ejemplo de aplicación de los NCP es en la remoción de iones de metales pesados, en la cual se modificaron con peryodato para la oxidación y con bisulfito para la sulfonación, esto con la finalidad de una mayor adsorción de iones de Pb (II) (Rawtani et al., 2020).

Las membranas adsorbentes nanofibrosas son otro tipo de NM verdes, fabricadas a partir de la sililación de acetato de celulosa funcionalizadas con grupos aminos que se encuentran anclados a la superficie, se aplican para la remoción de cromo en agua. Las nanofibras utilizadas se extraen a partir de la fase sólida y se analizan para la determinación de metales traza. El intervalo de adsorción del contaminante dependiente del tamaño de la nanofibra, el grado de hidratación de la misma, y de la constante de enlace (Nomngongo et al., 2013; Rawtani et al., 2020).

Otros nanomateriales verdes son los nanopuntos de carbono, los cuales se pueden obtener de la pitahaya (Hylocereus undatus, (Haworth) Dr. Hunt, 2017), utilizados en aplicaciones fotocatalíticas. Arul et al. (2017) aplicaron estos NM para la degradación catalítica de azul de metileno. Utilizaron el complejo nanopuntos de carbono como catalizador y el borohidruro de sodio (NaBH4) como agente reductor. Se observó que este complejo presentó una excelente actividad catalítica para la reducción de azul de metileno por el borohidruro de sodio, logrando la remoción del mismo (Arul et al., 2017).

Nithya et al. (2018) reportan que el óxido de hierro (NM) se utilizó para la remoción de níquel en soluciones acuosas, donde se sintetizaron a partir de un extracto del fruto del arbusto Lantana cámara L., estudiaron los efectos en el pH, diferentes concentraciones de níquel (50, 100, 200, 300, 400, 500 y 600 mg L-1), dosis del adsorbente, tamaño de partícula, tiempo de contacto y temperatura en la remoción del metal. En un inicio se observó que la adsorción del níquel se incrementó rápidamente, pero con el paso el tiempo se vio disminuido, debido a la baja disponibilidad de los sitios activos para adsorción del níquel, situación comparable con otros nanoadsorbentes de metales (Nithya et al., 2018).

Respecto a la síntesis verde de la NP de Ag, existen reportes de su producción a partir de las plantas de sábila (Aloe vera L.), semillas de café (Coffea arabica L.), planta de gadabani (Trianthema decandra), frijol kulthi (Macrotyloma uniflorum [Lam.] Verdc.) y planta rosa japonesa (Rosa rugosa Thunb). Además de las plantas antes mencionadas, se sabe que los biopolímeros provenientes del quitosano y otras fuentes microbianas pueden ser materias primas potenciales para la síntesis verde de NP de Ag (Tarannum et al., 2019).

En cuanto a la aplicación ambiental de NM, se ha implementado nanotecnología en la producción de energía sustentable. Como parte de los NM aplicados en la remediación del ambiente se encuentran los MWCNT, sintetizados a partir de desechos orgánicos, los cuales se han aplicado para adsorber o recuperar materiales radioactivos como U6+, Eu3+ y Th4+, considerados elementos importantes para la producción energética (Brar et al., 2021).

También se han utilizado NP biogénicas, como las NP de Cu sintetizadas a partir de residuos de extracto de tilia (Tilia sp. L.) para la remoción de fármacos como diclofenaco, ibuprofeno y naproxeno contenidos en aguas residuales, se demostró que, con el uso de 10 mg de NP de Cu a pH de 4.5 y 298 K por 60 min, se obtuvo una eliminación del 91.4%, 74.4% y 86.9%, respectivamente (Husein et al., 2019).

La aplicación de nanocatalizadores sintetizados a partir de métodos verdes, utilizados para la remediación de contaminantes e iones metálicos en ambientes acuáticos, son tecnologías innovadoras para la remediación de agua contaminada. No obstante, los informes sugieren que es importante evaluar el impacto que pueden tener hacia el ambiente. De hecho, aún se estudia la manera de disminuir los costos de producción, mejorar la capacidad de adsorción, la selectividad del método de fabricación, y la reciclabilidad de los NM producidos a partir de esta síntesis verde (Nasrollahzadeh et al., 2021).

Como biomaterial, se menciona que el quitosano es utilizado como soporte para algunos NM, pues es biocompatible, biodegradable, no es tóxico, es altamente adsorbente, así como la posibilidad de ser utilizado como reservorio de protección de componentes activos aplicados al suelo como: i) fertilizantes, ii) herbicidas, iii) fungicidas, iv) insecticidas, y, v) micronutrientes; también, ha mostrado ser eficaz para controlar la liberación de ingredientes activos, como los antes mencionados, mejorando la calidad y cantidad de los productos, ya que se incrementa la tolerancia de la planta hacia el estrés ambiental. Además, el quitosano tiene un papel fundamental en la respuesta de defensa de las plantas, mejorando su crecimiento y producción, así como el crecimiento de las semillas, el mecanismo de fotosíntesis, la activación de las hormonas de las plantas, y la captación de nutrientes (Kumaraswamy et al., 2018; Ioannou et al., 2020). Otra aplicación que se le ha dado a este NM es como nanosensor.

Nandhini et al. (2019) sintetizaron NP de ZnO a partir de un extracto acuoso de margarita falsa (Eclipta alba L.), tanto en condiciones de laboratorio como de invernadero, observaron que la aplicación de las NP mejoró la germinación y altura en la planta de mijo (Panicum milacium L.). Además, las NP fueron aplicadas en ensayos esporangicidas, demostrando que con 50 ppm de NP de ZnO fue suficiente para inducir plasmólisis e inhibición de la germinación de las zooesporas de Sclerospora graminicola (Nandhini et al., 2019).

Mankad et al. (2020) cuando sintetizaron NP de Ag a partir de neem (Azadirachta indica A. Juss), a dos concentraciones del extracto de la hoja de la planta (10 y 20 mg L-1), a diferentes tiempos de duración a la luz del sol, observaron actividad antibacterial sobre el fitopatógeno Xanthomonas oryzae pv. Oryzae (Xoo). Además, el efecto de las NP de Ag demostró una mejor actividad microbiana comparada contra 200 mg L-1 de estreptociclina (Mankad et al., 2020).

Los NM obtenidos a partir de síntesis verde han llamado considerablemente la atención, al disminuir los costos y tiempos de fabricación de las diversas NP, además, han tenido efectos significativos tanto para la remoción de contaminantes, o como antimicrobianos contra microrganismos potencialmente infecciosos para plantas de importancia agrícola, en comparación con productos químicos convencionales. Los resultados pueden indicar que, con la síntesis verde o ecológica es más probable llegar a la sustentabilidad, con NP que pueden ser reutilizables y amigables con el ambiente.

Regulaciones de los NM para el uso agrícola y ambiental

Debido a que el sector agrícola y ambiental cuenta con una serie de desafíos como elevar la eficiencia en el crecimiento de cultivos, lograr una liberación controlada de micro y macro nutrientes y un manejo eficiente y planificado de los recursos, se han desarrollado nuevas tecnologías para buscar soluciones para los problemas actuales. La nanotecnología es atractiva para aumentar la eficiencia agrícola, y hoy en día se emplean diferentes NM en la industria agroalimentaria (Ashraf et al., 2021; Nuruzzaman et al., 2016). Younis et al. (2021) argumentan que compañías privadas, organizaciones y universidades han comercializado NP para el sector agrícola y existen al menos 32 productos comerciales conformados por NP para su aplicación, algunos ejemplos son:

  • Nanosensores producidos en 2007 por la Universidad de Crete, Grecia, para la detección de plaguicidas con un nanobiosensor basado en liposoma.

  • Fertilizantes macronutrientes cubiertos con NP de ZnO (2012) por la Universidad de Adelaide, que permiten mejorar la absorción por las plantas y la liberación de nutrientes en sitios específicos.

  • En el 2015, nano-nutrientes (NP de ZnO y TiO2) por la Universidad de Washington que potencian el crecimiento y los antioxidantes de los tomates.

  • NASCO Bio NPK fertilizer producido por la Nano Agro Science Co-operative Society, Ltd., India Tropical Agro en India.

  • NanoStressTM, NanoZnTM y Novaland-Nano, fertilizantes producidos en Taiwán por Land Green & Technology Co., Ltd.

En relación con lo anterior, existen más de 400 empresas dedicadas a la investigación y el desarrollo de la nanotecnología para la agricultura (Younis et al., 2021). Sin embargo, dada la versatilidad de la nanotecnología, los efectos varían de acuerdo con las especies y el comportamiento y propiedades de los NM (Usman et al., 2020). De esta manera, es necesaria una investigación detallada, principalmente si la aplicación va dirigida a sectores que involucren el ambiente y la salud humana; además, hasta donde se sabe, no existen especificaciones concretas para el empleo y la comercialización de los NM relacionados con la agricultura (Kaphle et al., 2018). Sin embargo, hay protocolos de evaluación de NM reportados por la OECD para otras áreas que marcan un precedente para la elaboración de futuros protocolos en la agricultura y el ambiente; el último reporte (2022) Important issues on risk assessment of manufactured nanomaterials destaca los aspectos más relevantes sobre los riesgos a la salud y el ambiente con respecto a la fabricación y el uso de los NM en la industria. Como cada caso de aplicación es específico, se dificulta establecer normas y regulación, como consecuencia de la falta de información que permita establecer marcos y criterios normativos, por ello, cuando se trata de una tecnología emergente, se plantea el “principio precautorio” como guía para las actividades que aún no tienen evidencia o certeza científica (Foladori et al., 2013; Romero, 2020). Debido a los riesgos que los NM pueden presentar para la salud y el ambiente, no está totalmente esclarecido el principio precautorio que sería mantener detenida la liberación de NM hasta que su destino y efecto se entienda mejor. Por otro lado, hay falta de conocimiento y seguimiento normativo y, a pesar de ello, en algunos países buscan aplicar las leyes existentes para este tipo de materiales aun sabiendo que no hay manera de diferenciar entre las propiedades de un compuesto químico convencional con respecto a las propiedades únicas de cada NM (Romero, 2020). En el 2013, la OECD propuso a sus países miembro que aplicaran los marcos para regular compuestos químicos existentes para gestionar los riesgos asociados con los NM, debido al riesgo que esto presentaba; en el 2017, la recomendación se modificó para realizar adaptaciones, no obstante, el proceso ha sido largo (OECD, 2022).

Es necesario y urgente el desarrollo de una nanotecnología que esté respaldada por un marco normativo con elementos de bioseguridad. Algunos autores sugieren que el primer paso consiste en el intercambio de conocimientos e información que permitan enriquecer la gobernanza de los países para la implementación de marcos normativos (Lombi et al., 2019). Sin embargo, a pesar de décadas de innovación y desarrollo de la nanotecnología aún existen países que no cuentan con normativa gubernamental. Por caso, países como Brasil, México y Argentina se posicionan en los primeros lugares de América Latina en el desarrollo de la nanotecnología y han buscado implementar normas ISO (Organización Internacional de Normalización) con el fin de normalizar procesos y sistemas de producción.1 En el 2005, en México, se creó un comité de nanotecnología con el fin de elaborar normas mexicanas para las nanotecnologías mientras que, en el 2008, el comité ISO-TC 229 inició con la emisión de especificaciones técnicas involucrando la salud y la seguridad (Foladori, 2017). Incluso así, la regulación con respecto a la comercialización y aplicación de los NM es escasa, y se necesita más apoyo del sector gubernamental para establecer criterios sólidos. Se ha reportado que en países como Suecia, el apoyo a la regulación de NM aumentó debido a la percepción de riesgos mayores. Larsson et al., (2019) llevaron a cabo un estudio, en el que realizaron entrevistas y reportaron que los organismos gubernamentales se inclinaban a favor de la regulación, puesto que percibían los riesgos que conlleva la aplicación de la nanotecnología. También, observaron que un factor relacionado con la aceptación, son las preocupaciones éticas del público no especializado. Van Dijk et al. (2017) afirman que la percepción de los riesgos y los beneficios están asociados con el área de aplicación de la nanotecnología, la incertidumbre es diferente cuando esta tecnología de vanguardia es aplicada a la electrónica, respecto a la aplicación del ramo alimenticio. Sin embargo, todo esto forma parte de una sociedad en desarrollo en la que siempre existen riesgos ambientales, sociales y políticos (Mitter y Hussey, 2019). Es necesario considerar que las políticas deben abordarse considerando la resolución basada en evidencia científica y la toma de decisiones de las cámaras legislativas de los gobiernos. Actualmente, quienes han establecido y han tomado la iniciativa en materia de legislación para la nanotecnología en el sector agrícola son la Unión Europea (UE) y Suiza. La UE cuenta con el Registro, Evaluación, Autorización y Restricción de Sustancias Químicas (REACH, por sus siglas en inglés), uno de los sistemas más activos en materia de regulación de la nanotecnología en alimentos, agricultura y farmacia, que aborda el uso de los NM en productos fitosanitarios, aditivos y materiales aplicados a la industria de alimentos (Mitter y Hussey, 2019; Younis et al., 2021). La REACH se ha apoyado de la Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (EFSA, por sus siglas en inglés) y la Comisión Europea (CE), ambas apuntando a garantizar niveles de seguridad con respecto a los productos basados en NM. Por su parte, Suiza cuenta con dos oficinas federales, la de Salud Pública y la de Medio Ambiente que participan en los planes de acción para la regulación de los NM en el sector agrícola. En general, se busca la existencia de una colaboración entre varios países del mundo para establecer claramente la legislación que debe incluirse e incorporar disposiciones específicas orientadas a la nanotecnología (Acharya y Pal, 2020). Por otro lado, la Agencia de Evaluación de la Seguridad de Estados Unidos como la Food and Drug Administration (FDA) y la EPA han informado sobre los riesgos relacionados con el uso de NM en alimentos (Bajpai et al., 2018). China, Japón, Corea del Sur y la India son de los principales mercados de aditivos en alimentos controlados por la FDA, sin embargo, esta agencia no juzga correctamente los productos que contienen NM como benignos o nocivos, de hecho, dentro de sus directrices no consideran que todos los NM tengan un potencial de riesgo, sino que advierten caso por caso (Ashraf et al., 2021; He et al., 2019; Younis et al., 2021). Este hecho forma parte de las principales diferencias con respecto a la regulación actual entre la UE y Estados Unidos, aun cuando se podría compartir un marco común a nivel mundial que permita hacer más eficiente la aplicación y comercialización de los NM, no existe esta colaboración y acuerdos entre los diferentes países. La CE, por ejemplo, establece la incorporación de etiquetas o declaraciones sobre la presencia de NP o NM en productos alimentarios y agrícolas, así como el nombre y tipo de material empleado (Ashraf et al., 2021). Aun cuando existen países en los que se busca que las NP sean reguladas mediante leyes o actos en función de su aplicación (Mishra et al., 2019) (Figura 2), muchos de ellos van dirigidos al empaquetamiento de productos o aditivos de alimentos. Por otro lado, la UE, India y China sí cuentan con un marco regulatorio y normativo relevante en la aplicación de NM en sectores agroalimentarios (Younis et al., 2021) (Tabla 2).

Fuente: Elaboración de los autores.

Figura 2 Países con medidas reguladoras en el ámbito de las nanopartículas. 

Tabla 2 Países con marco regulatorio y normativo referente a las NP y los NM en el sector agroalimentario. 

País Autorización Guía
UE EC No. 1169/2011
y EC. No 258/97
Parlamento Europeo y Consejo de la Unión Europea sobre la información alimentaria facilitada a los consumidores.
UE EC No. 1107/2009 Guía de la EFSA para productos fitosanitarios e ingesta oral a través de los alimentos.
UE EC No. 528/2012 Regulación relativa a la disponibilidad en el mercado y al uso de biocidas.
India Ley de Seguridad
Alimentaria y Normas, 2006
Autoridad de Normas de Seguridad Alimentaria de la India.
China Ley de Seguridad
Alimentaria de China, 2009
Ministerio de Agricultura Ministerio de Sanidad Instituto Nacional de Metrología.

Fuente: Elaboración de los autores.

Bajo esta perspectiva, existen retos que necesitan ser abordados si se desea una correcta y respaldada aplicación y comercialización de productos nanotecnológicos: considerar los riesgos, las incertidumbres en la legislación, conciencia y aceptación pública, producción con reproducibilidad (Younis et al., 2021), análisis y evaluación. Aunque no todas las NP y NM son tóxicos, a nivel comercial, es relevante su evaluación y oportuna comunicación a los distribuidores o consumidores finales del producto acerca de los riesgos potenciales. En muchos países no regulan la nanotecnología agrícola, pero sí iNcluyen las NP en otros departamentos y los vinculan con y través de otros instrumentos: reglamentos, actas, notificaciones (Mishra et al., 2019).

Actualmente, se propone un enfoque con colaboración transdisciplinar One health, respaldado por la Organización Mundial de la Salud (OMS), la Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación (FAO), la Organización Mundial de Sanidad Animal (OIE) y algunos gobiernos del mundo, en el que se busca integrar las diversas ciencias, incluidas las sociales y económicas junto con las humanidades en contexto legislativo, con el objetivo de facilitar el desarrollo de los marcos normativos adecuados para la nano-agrotecnología que aborden la seguridad en salud y ambiente (Lombi et al., 2019). Además, se proponen opciones de política y acciones: tener un registro de las instituciones con experiencia que trabajen en la evaluación de la bioseguridad de NP, seguimiento y evaluación, reforzar la contribución económica a las aplicaciones de la nanotecnología en la agricultura y buscar estrategias para concientizar a la comunidad sobre el papel que juega la nanotecnología en términos de sostenibilidad y calidad de vida (Acharya y Pal, 2020). Estos podrían considerarse los principales puntos y estrategias que permitan la regulación de las aplicaciones de las NP y los NM en los sectores agroalimentario y ambiente debido a su débil enmarcación en cuanto a la evaluación de riesgo, seguridad y comercialización.

Conclusión

Con la información presentada, reciente y novedosa, se ha mostrado que se continúan investigando los efectos controversiales en el tema de la nanotecnología aplicada a la agricultura, pero sin duda alguna, en los próximos años, con la aparición y ayuda de nuevos instrumentos, nuevas metodologías y trabajo multidisciplinario, las nuevas investigaciones mostrarán evidencia de los efectos en la transferencia trófica y posiblemente efectos comprobables en humanos.

Consideramos la aplicación de nanomateriales a bajas concentraciones -independientemente de que se continúan esclareciendo los mecanismos y procesos involucrados entre la relación de los nanomateriales con el suelo, plantas, animales y humanos-, como posible, y, sumado a un esquema holístico incluyente de prácticas amigables con el ambiente, se podrá alcanzar una agricultura sustentable. Por otra parte, es altamente recomendable replantear nuevos protocolos y normas, que desde las cámaras legislativas de los gobiernos y con el apoyo de investigadores y técnicos aborden temas específicos como el etiquetado riguroso de productos a base de materiales nanométricos. Por ejemplo, en México, en el seno del poder legislativo hay información muy limitada y poco se discute, por lo cual se dificulta proponer nuevas políticas públicas en temas de seguridad ambiental y alimentaria.

Se considera que con base en la información existente en temas de regulación de la aplicación de nanomateriales provenientes de los marcos regulatorios y normativos de la Unión Europea, EUA, China, Japón, India y Alemania, debemos divulgar la nanotecnología como precautoria, y, en consecuencia, el uso de estos NM deberá ir acompañado por una recomendación científica o técnica proveniente de las normas y leyes, para hacer conciencia y prevenir el que la nanotecnología pueda producir daños a los organismos, incluyendo los humanos.

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Agradecemos a la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, al Instituto Politécnico Nacional por el financiamiento otorgado, y a Conacyt por las becas y apoyos otorgados.

1Puede consultarse el vol. 15, núm. 28 (2022) de la revista Mundo Nano, donde se aborda el tema de la nanogobernanza y la regulación de las NyN en América Latina. (Nota del editor).

Recibido: 05 de Enero de 2022; Aprobado: 21 de Febrero de 2022; Publicado: 03 de Abril de 2023

Autor de correspondencia: hermesph@hotmail.com

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