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INTRODUCCIÓN
Las infecciones por nematodos gastrointestinales afectan la salud de pequeños rumiantes comprometiendo su producción y reproducción, con mayor frecuencia en animales jóvenes en desarrollo, provocando baja ganancia de peso y retraso en el crecimiento, por lo cual son una de las principales causas de pérdidas económicas (González et al., 2011; Asmare et al., 2016; Kuma et al., 2019), principalmente en los costos incurridos en el tratamiento y control (Tramboo et al., 2015). Los ovinos por lo general son más propensos a parasitismo gastrointestinal, debido a su alimentación en pastos contaminados con larva 3 (Tariq et al., 2008). Entre los parásitos gastrointestinales, Haemonchus es la especie con mayor importancia económica (Rinaldi et al., 2015). Este nematodo se localiza en el abomaso, se alimenta de la sangre de ovinos y caprinos, puede encontrarse en otros rumiantes como bovinos (Getachew et al., 2007), es de los más patógenos en ovejas (Besier et al., 2016), su extensa distribución geográfica y resistencia contra las medidas de control antihelmínticas lo convierte en una amenaza para la sostenibilidad de la ganadería de ovinos (Saccareau et al., 2017). La época de lluvia favorece su frecuencia, con animales en pastoreo durante las primeras horas de la mañana (Mederos et al., 2010), el clima predominante (temperatura, lluvia y humedad) y las prácticas de manejo en la crianza se consideran los principales factores que impulsan su distribución (Rinaldi et al., 2015); su distribución es heterogénea y depende de variables que difieren de un área a otra, incluso de una granja a otra, como el manejo, prevención y control (Musella et al., 2011). Por otro lado, estudios sobre la prevalencia en animales en pastoreo es alta en zonas de climas tropicales de ambos hemisferios (O´connor et al., 2006), los animales jóvenes y hembras preñadas son más susceptibles a los helmintos a diferencia de los animales adultos debido a su estado nutricional y su bajo nivel de inmunidad (Vieira et al., 2014). La prevalencia de Haemonchus se ha reportado a nivel mundial, en India Tramboo et al. (2015) de un total de 1200 de animales muestreados el 55 % fue positivo al nematodo; en México, se encontró un 32 % positivos de 219 muestreados procedentes de ovinos en pastoreo (Hernández et al., 2007); en la región de Sinaloa al analizar 120 ovinos de un sistema de producción extensivo se reportó una frecuencia de 17.5 % (Gaxiola et al., 2010). Por lo tanto, el objetivo de trabajo fue determinar los factores edafoclimáticos de las distintas zonas del municipio de Culiacán y sistema de producción que influyen en la prevalencia de Haemonchus spp en corderos de la zona centro de Sinaloa.
MATERIAL Y MÉTODOS
Área de estudio
Se realizó en el municipio de Culiacán, Sinaloa, México (24o 46’ 13’’ LN y 107o 21’ 14’’ LO). La región se caracteriza por tener un clima BS1 (h’) w(w)(e), se define como clima semiseco, muy cálido, con lluvias en verano, según la clasificación de Köppen y modificada por García (2004); con temperatura promedio anual de 25.9 ºC, máxima promedio de 30.4 ºC en junio y julio, y mínima promedio de 20.6 ºC en enero; la humedad relativa promedio es de 68 %, con máxima de 81 % en septiembre y mínima de 51 % en abril; la precipitación anual promedio es de 688.5 mm (CIAPAN, 2002).
Tipo de estudio y tamaño de muestra
Es un estudio observacional, transversal, descriptivo. Se muestrearon 23 ranchos extensivos, semi-intensivos e intensivos. En el municipio de Culiacán se tienen registradas 125 Unidades de Producción Ovina (UPO) (SIAP, 2013), por lo que la muestra representó el 18.4 % de las UPO. Se consideraron 10 de las 18 sindicaturas del municipio de Culiacán, Sinaloa (Fig. 1), la selección de las unidades de producción se realizó por conveniencia, con base a la cooperación del propietario y la facilidad para su acceso. El tamaño de muestra se determinó con la siguiente fórmula:
Figura 1 Localización de las sindicaturas de las unidades de producción ovinas muestreadas en el Municipio de Culiacán, Sinaloa, México
Donde: n es tamaño de la muestra, Z es 1.96 para el 95 % de confianza, p es frecuencia esperada del factor a estudiar, q es 1 - p, B es precisión o error admitido (Jaramillo & Martínez, 2010). El tamaño de muestra calculado fue de 380 muestras de heces en cada estación (verano, otoño, invierno y primavera) y debido a que al realizar la visita a la unidad de producción se desconocía el número de corderos existentes, se consideró el número de adultos (Cuadro 1), y se muestreó un número de corderos que representó al menos el 10% de los adultos en cada unidad de producción, los cuales se seleccionaron al azar para completar el tamaño de la muestra calculada. Se realizó un muestreo por época del año y se obtuvieron un total de 1520 muestras procedentes de corderos menores de noventa días (d) de edad.
Cuadro 1 Ubicación de unidad de producción ovina por sindicatura y población de ovinos adultos
| Sindicatura | *UPO | Ovinos adultos | Corderos muestreados |
|---|---|---|---|
| Villa Adolfo L.M | Agrícola Limón La Hacienda La granjita Alboradas |
80 150 120 180 |
10 20 17 18 |
| El Salado | El alacrán | 70 | 11 |
| Costa Rica | El trabajo Agrícola Sanfer Agrícola Tabachines |
20 150 180 |
5 15 18 |
| Quilá | Naranjos La Loma |
70 30 |
12 5 |
| Aguaruto | Fetasas Agrícola del Río Los Cabritos |
200 45 200 |
22 5 20 |
| Culiacancito | San Sebastián Agrícola Quiroz Los Otates |
250 250 180 |
25 25 20 |
| Las Tapias | Santa María | 130 | 13 |
| Sanalona | Baldomero | 20 | 5 |
| Imala | Guayacanes | 200 | 24 |
| Culiacán | Guásima Agrícola Mojolo Ganadera Verdugo Campo Morelia |
230 300 80 180 |
23 32 15 20 |
*UPO= Unidades de Producción Ovina
Recolección de muestras y análisis de laboratorio
Durante cada visita a las unidades de producción se llenó un formato de registro de información sobre los siguientes factores: época del año (verano, otoño, invierno o primavera), localización (zona de altos o valle), sistema de producción (intensivo, semiintensivo, extensivo. Los corderos se eligieron de forma aleatoria. Las heces se tomaron directamente del recto con guante de látex, se identificaron individualmente, se refrigeraron en contenedores a 4 ºC con hielo y refrigerantes para su traslado al laboratorio de Parasitología de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, para su proceso y análisis.
El diagnóstico de Haemonchus spp se realizó por análisis coproparasitoscópico mediante la técnica cualitativa de flotación de Faust (Zajac & Conboy, 2011), al ser un medio útil y ampliamente utilizado en estudios preliminares para determinar qué tipos de parásitos están presentes en muestras fecales (Medeiros et al., 2018), para la detección del parásito se utilizó microscopio óptico con los objetivos de 10x y 40x, los huevos se identificaron en base a su morfología característica, blastómeros de color marrón oscuro y tamaño descrita por Ljungström et al., 2018.
Análisis estadístico
Los corderos se consideraron positivos con al menos un huevo de Haemonchus spp; la prevalencia se estimó como el número de ovinos positivos entre el total de ovinos muestreados según la categoría.
Los resultados de la observación al microscopio (positivo o negativo) se resumieron en cuadros de contingencia por factor y se analizaron para detectar la asociación entre el resultado y el factor, con la prueba de Ji cuadrada. Se consideró diferencia estadística con una P≤0.05.
En los factores con más de dos categorías, los resultados se dicotomizaron. Enseguida, para determinar los factores de riesgo de resultados positivos se aplicó análisis de regresión logística multivariado. El modelo general fue:
Donde: π (x), el valor de π puede variar a medida que cambia el valor de x, y se quiere describir su dependencia; los valores de xi = (x1,…,xp) son las variables predictoras p, xi representa el vector de variables independientes; exp es la base de los logaritmos naturales 2.71828; α es el valor del intercepto; βi son los valores de los coeficientes de regresión. Para este análisis se utilizó el procedimiento LOGISTIC (SAS, 2001) con la opción hacia atrás, para estimar el grado de asociación [razón de probabilidades (OR)] y los intervalos de confianza. El nivel de alfa para considerar asociación entre el factor con el resultado positivo, y estimar el factor de riesgo fue P ≤ 0.05.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
De un total de 1520 muestras analizadas, 204 resultaron positivas a Haemonchus spp representando una prevalencia de 13.42 % en el período anual analizado; el método utilizado para detectar al nematodo fue la técnica de flotación, prueba principalmente usada en examen de heces en diagnóstico animal, concentra huevos, ooquistes de parásitos y separa los desechos presentes en la muestra (Zajac & Conboy, 2011; Rinaldi et al. 2011; Medeiros et al., 2018), una de las principales ventajas de utilizar esta prueba es que tiene una alta tasa recuperación de huevos (Medeiros et al., 2018), causa menos daño a los quistes y huevos (Zajac & Conboy, 2011), lo que permite una identificación morfológica adecuada facilitando la observación de la estructura característica, dimensiones del huevo a identificar (Indre et al., 2010; Mahmood et al., 2019), la técnica impide la flotación de huevos de trematodos y no es tan específica para determinar la especie de los parásitos observados (Zajac & Conboy, 2011; Ljungström et al., 2018), por lo tanto los resultados mediante esta técnica reportan sólo el género de Haemonchus. Los factores estudiados se presentan en el cuadro 2, las pruebas de Ji Cuadrada indicaron que los tres factores fueron significativos (P<0.05), época del año, zona de producción, sistema de producción; de igual forma para el análisis de los factores de riesgo resultaron significativos (P≤0.05) en el modelo de regresión logística multivariada (Cuadro 3). Los resultados por época del año mostraron una mayor prevalencia en otoño con 20.53 %, no se observó diferencia entre la época de invierno y primavera y la menor prevalencia se encontró la época de verano con 7.89 % (P<0.0001).
Cuadro 2 Factores de Riesgo Asociados a la presencia de huevos de Haemonchus spp en heces de corderos en UPO ubicadas en el municipio de Culiacán, Sinaloa, México
| Factor de riesgo | N | Muestras Positivas | Porcentaje | P1 |
|---|---|---|---|---|
| Época del año | 0.0001 | |||
| Verano | 380 | 30 | 7.89c | |
| Otoño | 380 | 78 | 20.53a | |
| Invierno | 380 | 50 | 13.16b | |
| Primavera | 380 | 46 | 12.11bc | |
| Zona de producción | 0.0001 | |||
| Altos | 183 | 7 | 3.83b | |
| Valles | 1337 | 197 | 14.73a | |
| Sistema de producción | 0.0001 | |||
| Extensivo | 437 | 112 | 25.63a | |
| Semiintensivo | 248 | 50 | 20.16a | |
| Intensivo | 835 | 42 | 5.03b |
1 Valores de probabilidad de la prueba de Ji cuadrada. abc Literales diferentes en los porcentajes de muestras positivas en cada factor de riesgo indican diferencia estadística (P ≤ 0.01).
Cuadro 3 Odds ratios para los Factores de Riesgo Asociados a la presencia de huevos de Haemonchus spp en heces de corderos en UPO ubicadas en el municipio de Culiacán, Sinaloa, México
| Factor de Riesgo | Odd ratio | IC 95 % | Valor de P |
|---|---|---|---|
| Época del año: V-I-P Otoño |
Referencia 2.38 |
1.69-3.34 |
0.001 |
| Zona de producción: Altos Valles |
Referencia 2.70 |
1.21-6.02 |
0.016 |
| Sistema de producción: Intensivo-Semi Extensivo |
Referencia 4.81 |
3.38-6.85 |
0.0001 |
V=Verano, I=Invierno, P=Primavera; IC = Intervalo de confianza; P = Probabilidad.
Los resultados del estudio mostraron que al comparar las épocas del año existe 2.38 veces mayor riesgo de presentar Haemonchus spp en época de otoño que en el resto de las estaciones (P<0.001). Los resultados de la presente investigación en relación a la época del verano con 7.89 % son cercanos a los descritos en Inglaterra con 10.5 % (Broughan & Wall., 2007), la baja prevalencia en verano se puede atribuir a razón de las elevadas temperaturas que se presentan en este época en la zona descrita, por lo cual la larva disminuye su actividad, debido al fototropismo negativo a la luz intensa (Soca et al., 2005), en otro estudio relacionado a épocas del año en la India informaron la presencia del orden Strongylida con 63.2 % en verano y 58.4 % en otoño, 52.77 % en invierno y 61.3 % en primavera (Tramboo et al., 2015), denotando diferencia con el actual trabajo, ya que en otoño se presentó una prevalencia de 20.52 % siendo mayor que la del verano con 7.89 %, esto se puede interpretar por las temperaturas máximas que se presentan en verano en el área de estudio, además del aumento de humedad en los pastos en la época de otoño que favorecen la migración larvaria por hidrotropismo positivo (Soca et al., 2005), en lo referente a invierno y primavera de igual forma se encontraron diferencias entre los dos estudios, ya que en la India aumentó la prevalencia de invierno a primavera, esto lo atribuyen a las precipitaciones que favorecen la humedad de los pastos para la presencia del parásito, contrario al presente resultado, no hubo diferencia significativa de invierno a primavera con relación a la presencia del nematodo, esto se interpreta al estado de hipobiosis en el que ingresa el helminto, en periodo desfavorable nutricionalmente, por lo cual tiende a bajar tu metabolismo y actividad (Soca et al., 2005); en un estudio realizado en Irán (Moghaddar, 2008), muestrearon corderos menores de cinco meses, durante las cuatro épocas del año, se reportó la presencia de nematodos 25.9, 22.3, 50 y 53.1 % para otoño, invierno, primavera y verano, respectivamente; las diferencias que destacan entre los estudios es el informe de los nematodos en general por ende mayor porcentaje de corderos positivos, otro factor que indica diferencia entre la prevalencia entre épocas del año es la precipitación, en el caso de Irán se presenta más lluvias en marzo y abril por lo cual se presenta mayor cantidad de nematodos en primavera y verano y en la región de estudio Culiacán, las lluvias se presentan en agosto y septiembre favoreciendo las condiciones para Haemonchus en otoño, coincidiendo con una investigación realizada en la misma zona con el protozoario Cryptosporidium spp en corderos presentando 2.2 veces más riesgo de presentarse el parásito en otoño que en verano (Castro et al., 2017), si bien se encuentran clasificados taxonómicamente en distinto phylum las condiciones climáticas en esta época favorecen a ambos.
Al analizar la zona geográfica de la región los resultados indican una mayor prevalencia para el valle con 14.73 % a diferencia de zona de altos con 3.83 % (P<0.0001), y 2.70 veces mayor riesgo de presentarse el nematodo en los corderos en zona de valle (P<0.016), presentando similitud a lo encontrado en Etiopia la diferencia que se reportó de forma general fueron nematodos gastrointestinales, en zona de producción de valle fue mayor que la zona de altos, con 95 % y 68.6 % respectivamente y coinciden en cuanto a más alto el riesgo de presentar Haemonchus en la zona de producción de valle (Asmare et al., 2016), así mismo en Suiza en zonas altas se reportó una baja presencia del parásito en comparación con zonas medias y bajas de Italia e Irlanda (Rinaldi et al., 2015), la fuente de agua es una de las características claves para la supervivencia y diseminación de nematodos como Haemonchus (Musella et al., 2011; Rinaldi et al., 2015), el cual se presentó más en zona de valle principalmente por diques, estas zonas son áreas más bajas que pueden por afluentes de agua arrastrar contaminantes, entre ellos huevos de parásitos provenientes de unidades de producción o de animales silvestres que habitan en partes altas, favoreciendo la diseminación de estos al utilizarse esta agua para riego, consumo de los animales, entre otras actividades de uso común. Los parásitos gastroentéricos y en especial Haemonchus han logrado adaptarse a distintos ecosistemas, su capacidad de adaptación y sobrevivencia diferentes ambientes permiten la infección de nuevos hospederos (Munguía et al., 2018).
De acuerdo con el sistema de producción la presencia de Haemonchus spp se encontró un 25.63 % en sistema de producción extensivo, 20.13 % en sistema semiintensivo y 5.03% en sistema intensivo (P<0.0001) y al analizar la asociación de la parasitosis ésta fue de 4.81 veces más riesgo de presentarse en corderos bajo un sistema de producción extensivo (P<0.0001). Los resultados difieren de los realizados por Zapata et al. (2016) y Herrera et al. (2013) en los cuales no se encuentran diferencia estadística entre los tres sistemas de producción analizados. Las condiciones del presente estudio en animales bajo sistemas extensivos no son sistematizadas, no manejaban un calendario de desparasitación, lo que concuerda con Mederos et al. (2010) quienes indican que los niveles más altos de parásitos gastrointestinales se presentan en unidades de producción donde no se da un manejo de desparasitación rutinario; además del tipo alimentación basada en pastoreo facilita la ingesta de las larvas del parásito presente en la vegetación, y permite la transmisión ya que los mismos animales contaminan el área de pastoreo (Belina et al., 2017; Akyüz et al., 2019); por su parte en los sistemas semiintensivo e intensivo el manejo de desparasitación era programado y se operaba una alimentación con dietas preparadas principalmente en el sistema intensivo lo que favoreció a un menor porcentaje de la presencia del parásito en estos sistemas debido al impacto positivo que dan las dietas de mejor calidad sobre la salud; Cériac et al. (2019) y Naeem et al. (2021) señalan que una nutrición de calidad suplementada con alto contenido de proteínas, aminoácidos estimula la expresión de resistencia y resiliencia del hospedador, estimula la inmunidad, disminuye la proliferación de parásitos.
CONCLUSIÓN
La época de otoño, zona del valle y sistema de producción extensivo son los factores edafoclimáticos que se asocian a la prevalencia de Haemonchus spp (13.42%) en corderos en el municipio de Culiacán, Sinaloa; por lo que estos aspectos deben tomarse en cuenta para desarrollar estrategias de prevención y control de la parasitosis. H. contortus es reconocido como uno de los principales parásitos que afectan a los ovinos lo que hace necesaria la consideración de este agente como posible causante de afecciones productivas aún en etapas tempranas de edad de los animales, así como una posible fuente de infección de los animales jóvenes al resto del rebaño.
