Introducción

Se estima que en el mundo existen entre 2.2-3.8 millones de especies de hongos (^{Hawksworth y Lücking, 2017}). En México, existen aproximadamente 200,000 especies y de éstas solo se conocen unas 7,000 (^{Guzmán, 1998}). A nivel nacional, el estado de Durango ocupa el séptimo lugar en diversidad fúngica (^{Aguirre-Acosta et al., 2014}). Por otro lado, algunos hongos silvestres son recursos genéticos importantes para diferentes sectores (social, industrial y económico); adaptados a diversas condiciones ambientales, permiten la variación genética necesaria para potencializar algunas características deseables en beneficio de la población (^{Salmones y Mata, 2013}). Estudios previos han aportado al conocimiento de la diversidad de este tipo de hongos en el estado de Durango (^{Rodríguez-Scherzer y Guzmán-Dávalos, 1984}; ^{Díaz-Moreno et al., 2005}; ^{Valenzuela et al., 2017}).

Los macromicetos son importantes no solo por la función esencial que desempeñan en el ciclo de los nutrientes como degradadores de materia orgánica (e.g. madera), como patógenos o simbiontes mutualistas (^{Vázquez et al., 2016}; ^{Caiafa et al., 2017}), sino también como recursos forestales no maderables de importancia social y económica (^{Jiménez-Ruiz et al., 2013}; ^{Cano-Estrada y Romero-Bautista, 2016}).

Por otro lado, las medidas de diversidad en comunidades ecológicas son modelos de estimación, en donde las muestras son representaciones incompletas de las comunidades (^{Moreno et al., 2011}). Sobre todo, las de hongos silvestres que crecen en épocas de lluvia, que dependen fuertemente de la temperatura para su fructificación y tienen ciclos de vida cortos, que van de unas horas a unos pocos días.

De estas medidas, el índice de Margalef ha sido utilizado para estimar la diversidad de macromicetos en Chihuahua (^{Flores-Cavada et al., 2018}), de hongos ectomicorrícicos en el Cofre de Perote, Veracruz (^{Córdoba- Chávez et al., 2014}), y el índice de Jaccard para estimar la similitud de especies entre sitios (^{Chávez-León et al., 2009}; ^{Fierros et al., 2000}). En el reanálisis de la diversidad alfa, ^{Moreno et al. (2011)}, analizan los resultados de un trabajo de diversidad de géneros de hongos aislados de tres predios de los municipios de Matamoros y Viesca, Coahuila. El trabajo de ^{Valenzuela et al. (2017)}, concentra información importante sobre la diversidad fúngica del estado de Durango, lo que permite conocer el hábito y utilidad de los macrohongos para ese estado; éstos autores citaron para México un total de 300 especies comestibles y 133 para el estado de Durango. El presente estudio tuvo como objetivo estimar la diversidad y similitud de especies de macromicetos asociadas al bosque templado del Valle de Poanas, Durango, para ampliar el conocimiento de los recursos fúngicos de esa región.

Materiales y métodos

Recolecta de hongos

El período de recolecta abarcó de julio-octubre del 2017, tomando en cuenta los patrones de precipitación, consultando la base de datos de las estaciones climatológicas del Servicio Meteorológico Nacional (SMN) y la Red de estaciones climáticas del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), para el municipio de Poanas, Durango. El muestreo de hongos se realizó con algunas modificaciones a los métodos de ^{Gómez-Hernández y Williams-Linera (2011)}. Se realizaron dos recolectas de esporomas en las localidades de: Cieneguilla, San Atenógenes y Veracruz. La distancia más corta entre localidades fue entre San Atenógenes y Veracruz con 11 km, y la más lejana estuvo entre Cieneguilla y San Atenógenes, con 16 km. Se establecieron al azar 15 parcelas rectangulares de 30 x 10 m (300 m²) en el bosque, dando una superficie total de muestreo de 4,500 m². La distancia entre las parcelas de muestreo fue de entre 150 a 1000 m, y sólo dos de ellas tuvieron una separación mayor (ca. 1,630 - 2,300 m). Las parcelas fueron georreferenciadas (Tabla 1), y se recorrieron para ubicar, recolectar, etiquetar y contar cada especie; se tomaron fotografías in situ, se anotó el número de esporomas por especie y se registró el peso fresco para estimar la productividad. Cada esporoma recolectado fue considerado como un individuo. Cuando fue posible se verificaron los hábitos y usos de los hongos (e.g. comestibilidad) por parte de los habitantes de estas localidades, y también se hizo mediante la consulta bibliográfica (^{Boa, 2005}) y de la página www.speciesfungorum.org. Los materiales recolectados fueron procesados de acuerdo a las técnicas rutinarias en micología (^{Larget et al., 1977}) y depositados en el herbario micológico de la Facultad de Ciencias Forestales de la Universidad Autónoma de Nuevo León (UANL).

Resultados

Diversidad de especies

Se identificaron 53 especies de hongos, pertenecientes a 44 géneros, dentro de 35 familias y ocho órdenes; algunas de las especies recolectadas se muestran en la Figura 1. Los basidiomicetos estuvieron representados por 50 especies que pertenecen a siete órdenes; Agaricales (25 especies), Auriculariales (2), Boletales (3), Geastrales (3), Hymenochaetales (4), Polyporales (9) y Russulales (4). Respecto al grupo de los ascomicetos, se registraron tres especies del orden Xylariales s.l. De acuerdo al número de especies encontradas, 28 se registraron en la Cieneguilla, 23 en San Atenógenes y 12 en Veracruz; algunas de ellas compartidas entre localidades. Las especies compartidas entre localidades fueron: Astraeus hygrometricus, Deconica coprophila, Heliocybe sulcata, Laccaria laccata, Lactarius rufus, Lentinus arcularius, Omphalotus subilludens y Trametes versicolor (Tabla 2).

Figura 1. Algunas de las especies recolectadas en el Valle de Poanas, Durango: a) Lentinus arcularius. b) Butyriboletus frostii. c) Pleurotus dryinus. d) Ganoderma resinaceum. e) Xylaria polymorpha. f) Stereum ostrea. 

Tabla 2. Lista de especies de macromicetos recolectados, hábito, comestibilidad, tipo de vegetación y localidades en el Valle de Poanas, Durango 

Especie	Hábito	Comestibilidad	Vegetación	Localidad	F
Agaricus campestris L.	S	Comestible	Encino-pino	Cieneguilla	1
A. xanthodermus Genev.	S	Tóxico	Encino-pino	Cieneguilla	1
Amanita calyptroderma G.F. Atk. & V.G. Ballen	M	Tóxico	Encino-pino	San Atenógenes	1
A. flavoconia G.F. Atk.	M	Tóxico	Encino-pino	Veracruz	1
A. vaginata (Bull.) Lam.	M	Tóxico	Encino-pino	San Atenógenes	1
Annulohypoxylon thouarsianum (Lév.) Y.M. Ju, J.D. Rogers & H.M. Hsieh	Pr	Sin confirmar	Encino-pino	Cieneguilla	2
Astraeus hygrometricus (Pers.) Morgan	M	Tóxico	Encino-pino	Cieneguilla	6
			Pino	San Atenógenes	4
Auricularia mesenterica (Dicks.) Pers.	S	Sin confirmar	Encino-pino	Cieneguilla	2
A. nigricans (Sw.) Birkebak, Looney & Sánchez-García	S	Sin confirmar	Encino-pino	Cieneguilla	2
Biscogniauxia atropunctata (Schwein.) Pouzar	Pr	No comestible	Encino-pino	San Atenógenes	1
Boletinellus merulioides (Schwein.) Murrill	M	Sin confirmar	Encino-pino, pino	San Atenógenes	3
Butyriboletus frostii (J.L. Russell) G. Wu, Kuan Zhao & Zhu L. Yang	M	Comestible	Encino-pino	San Atenógenes	1
Byssomerulius incarnatus (Schwein.) Gilb.	S	No comestible	Encino-pino	Cieneguilla	2
Conocybe apala (Fr.) Arnolds	S	No comestible	Encino-pino	Veracruz	2
Coprinellus micaceus (Bull.) Vilgalys, Hopple & Jacq. Johnson	S	No comestible	Encino-pino	Veracruz	1
Coprinus comatus (O.F. Müll.) Pers.	S	Comestible	Encino-pino	San Atenógenes	1
Cyathus stercoreus (Schwein.) De Toni	S	No comestible	Encino-pino	Veracruz	1
Deconica coprophila (Bull.) P. Karst.	S	Tóxico	Encino-pino	Cieneguilla	3
			Pino	Veracruz	5
Disciseda candida (Schwein.) Lloyd	S	No comestible	Encino-pino	Cieneguilla	1
Flammulina velutipes (Curtis) Singer	S	Comestible	Encino-pino	Cieneguilla	1
Ganoderma curtisii (Berk.) Murrill	Pr	No comestible	Encino-pino	San Atenógenes	1
G. resinaceum Boud.	Pt	Comestible	Encino-pino	San Atenógenes	2
Geastrum mínimum Chevall	S	No comestible	Encino-pino	San Atenógenes	2
G. quadrifidum DC. ex Pers.	S	No comestible	Encino-pino	San Atenógenes	2
Gelatoporia dichroa (Fr.) Ginns	S	No comestible	Encino-pino	Cieneguilla	1
Gymnopus dryophilus (Bull.) Murrill	S	Comestible	Encino-pino	Cieneguilla	1
Heliocybe sulcata (Berk.) Redhead & Ginns	S	No comestible	Encino-pino	Cieneguilla	9
				San Atenógenes	9
			Pino	Veracruz	4
Inocutis jamaicensis (Murrill) A.M. Gottlieb, J.E. Wright & Moncalvo	Pt	No comestible	Encino-pino	Cieneguilla	1
Inonotus glomeratus (Peck) Murrill	Pr	No comestible	Encino-pino	San Atenógenes	1
Irpex lacteus (Fr.) Fr.	Pr	No comestible	Encino-pino	Veracruz	1
Laccaria laccata (Scop.) Cooke	M	Comestible	Encino-pino	Cieneguilla	3
				San Atenógenes	8
Lactarius rufus (Scop.) Fr.	M	Tóxico	Encino-pino	Cieneguilla	4
				San Atenógenes	1
Lentinus arcularius (Batsch) Zmitr.	S	No comestible	Encino-pino	Cieneguilla	13
				San Atenógenes	12
			Pino	Veracruz	4
Lycoperdon perlatum Pers.	S	Comestible	Encino-pino	San Atenógenes	2
Melanoleuca melaleuca (Pers.) Murrill	M	Comestible	Encino-pino	Cieneguilla	1
Mucidula mucida (Schrad.) Pat.	S	No comestible	Encino-pino	Veracruz	1
Neofavolus alveolaris (DC.) Sotome & T. Hatt.	S	No comestible	Encino-pino	Cieneguilla	1
Omphalotus subilludens (Murrill) H.E. Bigelow	Pt	Tóxico	Encino-pino	Cieneguilla	4
			Pino	San Atenógenes	4
Panaeolus antillarum (Fr.) Dennis	S	Tóxico	Encino-pino	Veracruz	1
P. papilionaceus (Bull.) Quél.	S	Tóxico	Encino-pino	Cieneguilla	2
Peniophora albobadia (Schwein.) Boidin	S	No comestible	Encino-pino	Veracruz	1
Phellinus rimosus (Berk.) Pilát	Pt	No comestible	Encino-pino	San Atenógenes	1
Pisolithus arhizus (Scop.) Rauschert	M	Comestible	Encino-pino	Cieneguilla	1
Pleurotus dryinus (Pers.) P. Kumm.	S	Comestible	Encino-pino	San Atenógenes	1
Protostropharia semiglobata (Batsch) Redhead, Moncalvo & Vilgalys	S	Tóxico	Encino-pino	Cieneguilla	1
Resupinatus alboniger (Pat.) Singer	S	No comestible	Encino-pino	Cieneguilla	1
Russula cyanoxantha (Schaeff.) Fr.	M	Comestible	Encino-pino	San Atenógenes	2
Stereum hirsutum (Willd.) Pers.	S	No comestible	Encino-pino	Cieneguilla	1
S. ostrea (Blume & T. Nees) Fr.	S	Tóxico	Encino-pino	Veracruz	1
Trametes versicolor (L.) Lloyd	S	Comestible	Encino-pino	Cieneguilla	1
				San Atenógenes	3
T. villosa (Sw.) Kreisel	S	No comestible	Encino-pino	Cieneguilla	2
Tropicoporus linteus (Berk. & M.A. Curtis) L.W. Zhou & Y.C. Dai	Pr	Comestible	Encino-pino	San Atenógenes	1
Xylaria polymorpha (Pers.) Grev.	Pr	No comestible	Encino-pino	Cieneguilla	1

M = Micorrizógeno. S = Saprobio. Pr = Parásito. Pt = Patógeno. F = Frecuencia.

De acuerdo a su hábito, el 58 % de los hongos fueron saprobios (31 especies), 21 % micorrizógenos (11 especies), y 13 % fueron parásitos (7 especies). En relación a su comestibilidad, se encontró que solamente el 26.4 % fueron comestibles, el 43.4 % de las especies no comestibles, 22.6 % son tóxicas, y de 7.5 % no se encontraron datos (Tabla 2).

Índice de similitud

De acuerdo al Índice de Similitud de Jaccard (IJ), las localidades con mayor similitud correspondieron a Cieneguilla-San Atenógenes, con 0.16, de un 0.081 para Cieneguilla-Veracruz, el de menor similitud fue San Atenógenes-Veracruz, con 0.061. La distancia entre los sitios varió: entre Cieneguilla y San Atenógenes hay 16 km de distancia, y entre San Atenógenes y Veracruz son 11 km de separación. Cieneguilla y Veracruz tuvieron los sitios de mayor altitud, distantes en línea recta a 13 km. Según se observa en la Figura 2, entre Cieneguilla y San Atenógenes hubo siete especies similares; entre Cieneguilla y Veracruz se compartieron tres especies; mientras que entre San Atenógenes y Veracruz fueron dos las especies compartidas.

Figura 2. Diagrama de especies exclusivas y compartidas entre las localidades estudiadas en el Valle de Poanas, Durango (para cada abreviatura, las dos primeras letras corresponden a las primeras dos del género y las dos últimas a las primeras dos de la especie, según información de la Tabla 2). 

Solamente las especies Heliocybe sulcata y Lentinus arcularius fueron compartidas entre las tres localidades. Las especies compartidas entre localidades fueron las que presentaron mayores frecuencias en las recolectas totales.

Diversidad de géneros

Por otro lado, con respecto a los hongos que fueron categorizados a nivel de género, se identificaron 21 géneros con 45 ejemplares (Tabla 3). Dos géneros (i.e. Agaricus e Inocybe) se encontraron en las tres localidades, siendo aquellos para los cuales se obtuvieron más esporomas en total (seis y 12, respectivamente); mientras que los géneros Bovista y Rhizopogon se encontraron solo en dos localidades. El género que más ejemplares presentó de manera exclusiva por localidad fue Coprinus (cuatro), quizás por el tipo de hábito de crecimiento o por el pH del suelo. En total, incluyendo los géneros compartidos entre localidades, en Cieneguilla se registraron 12 géneros, ocho en San Atenógenes y siete en Veracruz. Se resalta que 15 de los géneros que se presentan en la Tabla 3 son adicionales a los que se muestran en las especies de la Tabla 2.

Discusión

Con respecto al tipo de vegetación, en Cieneguilla domina el bosque de encino-pino; en Veracruz y San Atenógenes, además del bosque de encino-pino, también se encontraron bosques de pino. Los estudios reportados por ^{Rodríguez-Scherzer y Guzmán-Dávalos (1984)} para Durango citan a Astraeus hygrometricus, Stereum hirsutum y S. ostrea, que también se recolectaron en el presente trabajo, y de las 109 especies citadas para las Reservas de la Biósfera La Michilía y Mapimí, ocho fueron encontradas en el Valle de Poanas; ellas son: Agaricus campestris, Amanita flavoconia, A. vaginata, Coprinus comatus, Astraeus hygrometricus, Flammulina velutipes, Laccaria laccata y Panaeolus antillarum. Por su parte, ^{Díaz-Moreno et al. (2005)} reportaron 123 especies en la región de El Salto, municipio de Pueblo Nuevo, y en la pequeña propiedad Las Bayas, de la Universidad Juárez del Estado de Durango, de las cuales ocho especies concuerdan con las reportadas en este trabajo: Amanita vaginata, Auricularia mesentérica, Coprinus comatus, Ganoderma curtisii, Laccaria laccata, Trametes versicolor, Stereum hirsutum y S. ostrea.

^{Valenzuela et al. (2017)} reportaron 757 especies para el estado de Durango y de esas solo se encontraron 53 en este estudio. Esto quizás se deba a las características propias del clima, vegetación y uso de suelo de los sitios de muestreo de este trabajo, que están inmersos y colindan con zonas áridas, diferentes a las de bosque franco y que seguramente lo anterior influye en la presencia de las especies de hongos (^{Gómez-Hernández y Williams-Linera, 2011}). ^{Domínguez-Gómez et al. (2018)} señalaron que la diversidad de especies en un sitio se relaciona con las condiciones naturales y las actividades humanas. En el caso del bosque templado del Valle de Poanas, los géneros Quercus y Pinus están presentes en rodales aislados y poco densos, distribuidos en superficies muy extensas; en áreas de transición hacia zonas áridas, donde se ven acompañados por especies de géneros como Prosopis L., Acacia Mill. Y Forestiera Poir. (^{González-Elizondo et al., 2017}), como es el caso del presente estudio. Esta característica es la que está determinando la limitada diversidad de este tipo de hongos, si esta zona se compara con aquella presente en los extensos bosques de encino-pino y pino de las zonas más altas, donde junto con las condiciones de clima y suelo permiten el establecimiento de una mayor cantidad de especies de macromicetos que se les asocian.

^{Fierros et al. (2000)} estudiaron tres tipos de vegetación en la región boscosa de Quila, Jalisco, habiendo encontrado mayor diversidad de hongos en bosque de pino-encino y mesófilo de montaña, y menor en bosque de encino, lo que fue atribuido al grado de perturbación en el área, en comparación con los otros dos tipos de vegetación. En el caso de este estudio, es probable que el tipo de vegetación rodeada por una zona árida y la actividad ganadera tengan un efecto negativo en la diversidad de especies de macromicetos.

En trabajos sobre el análisis de diversidad, ^{Moreno et al. (2011)} señalan que los índices de diversidad son difíciles de interpretar, pero permiten conocer la diferencia entre comunidades. ^{Gamito (2010)} menciona que existen programas para calcular diferentes índices; con respecto al índice de Margalef, aclara que los resultados son muy diferentes si se usa la densidad en vez del número total de individuos. En el caso de este estudio, el Índice de Margalef (IM) se basó en el número total de esporomas, con valores entre 3.5 a 6.4. Siguiendo lo propuesto por ^{Moreno et al. (2011)}, podemos comparar qué tan diferente es la diversidad entre las localidades; así, Cieneguilla (IM 6.4) tiene 1.2 más diversidad que San Atenógenes (IM 5.3); en otra interpretación, San Atenógenes tiene el 83 % de la diversidad de Cieneguilla. Por su parte, Veracruz tuvo un índice menor, y comparado con Cieneguilla solo tiene el 66 % de diversidad que esta última. Estos valores concuerdan con lo observado durante el trabajo de campo, ya que los dos primeros sitios están en mejores condiciones, debido a la geografía y vegetación con bosque de pino-encino, o por trabajos de conservación; mientras que la localidad Veracruz, con el índice más bajo, está a 2115.2 m s.n.m. y predomina el bosque de pino. ^{Fernández et al. (2019)} discutieron el impacto que las condiciones del hábitat tienen sobre la riqueza de macromicetos, enfatizando en la necesidad de evitar la degradación ecológica para proteger la diversidad micológica.

^{Flores Cavada et al. (2018)} reportaron un intervalo de 0.76 a 3.58 en el índice de Margalef (IM) en siete sitios de Madera, Chihuahua. El número máximo de especies que encontraron en un sitio fue de 21, con 267 ejemplares recolectados, y un IM de 3.58. En nuestro caso, en Cieneguilla se encontraron 28 especies con 69 esporomas, en Veracruz 12 especies y 23 ejemplares; es por ello que el valor de IM fue de 3.5.

Con respecto al Índice de Similitud de Jaccard (IJ) (Figura 2), entre Cieneguilla y San Atenógenes el IJ fue de 0.16; entre Cieneguilla y Veracruz fue de 0.081 y entre San Atenógenes y Veracruz de 0.061. Los valores reflejan baja similitud entre localidades, comparados con los obtenidos por ^{Chávez-León et al. (2009)} en ocho sitios ubicados en el Parque Nacional Barranca de Cupatitzio, en el estado de Michoacán, donde obtuvieron un IJ de 0.478, comparten casi la mitad de las especies, y uno menor de 0.125, durante los 33 muestreos realizados y 83 especies registradas. La variación depende de las especies y su aparición durante el año, el clima, las barreras geográficas y el número de recolectas que se realicen.

Conclusiones

Los bosques de pino y de encino-pino del Valle de Poanas, Durango, se ubican en la zona de transición con las zonas áridas, como lo evidencia la baja precipitación anual, y muestran una gran diversidad de macromicetos, con 53 especies. Este estudio contribuye al conocimiento de los hongos de esta zona del norte de México; en ella se presentan especies comestibles en los tipos de vegetación estudiados. Aunque los resultados encontrados corresponden sólo a la temporada de lluvias, los índices de diversidad y similitud obtenidos justifican llevar a cabo más estudios a fin de poder hacer propuestas y medidas para la conservación y manejo de estos recursos naturales. De manera limitada, en la zona de estudio se puede favorecer el aprovechamiento de algunas de las especies comestibles encontradas durante la temporada de lluvias, aunque la actividad ganadera, vegetación y clima son condiciones adversas para el aprovechamiento de especies comestibles en cantidades suficientes como las que pueden obtenerse en los macizos boscosos de otras regiones.