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Introducción
Los paragangliomas son neoplasias hipervasculares raras que surgen de grupos de células derivadas de la cresta neural1. Los glomus o tumores del cuerpo carotídeo (TCC) representan del 50 al 60% de los paragangliomas de cabeza y cuello. Generalmente son neoplasias benignas originadas de los quimiorreceptores del cuerpo carotídeo, localizados en la adventicia de los vasos carotídeos (carótida común, carótida interna y carótida externa)2. También se conocen como quimiodectoma, paraganglioma, cromafinoma, tumor no cromafínico y tumores glómicos2.
Ocurren con mayor frecuencia entre los 30 y 60 años, con una edad promedio de 40 años. En pacientes con historia familiar se pueden presentar en edades más tempranas. Es más común en el género femenino, 3:13. Las tres etiologías de los paragangliomas carotídeos que se han descrito en la literatura son: esporádicos, familiares e hiperplásicos. El subconjunto esporádico son los más comunes, representa más del 85% de todos los TCC. La forma familiar representa el 10% de los casos (autosómica dominante)4. La forma hiperplásica se ha descrito en individuos que viven a grandes altitudes o con condiciones que causan arteriopatía crónica hipoxémica5.
La clasificación de Shamblin, basada en el tamaño del tumor y las estructuras adyacentes a este (vasos carotídeos), se usa ampliamente para agrupar estas neoplasias como ayuda a la planificación quirúrgica6,7. Jasper et al., en un estudio retrospectivo de pacientes con TCC, desarrollaron una puntuación con base en angiotomografía con contraste evaluando el ángulo de contacto con la arteria carótida interna, el volumen del tumor, la presencia de un mechón de venas peritumorales, perdida del interfaz de la adventicia del tumor y la distancia desde la base de cráneo, y se compararon con la clasificación de Shamblin intraoperatoria, observando que una puntuación mayor o igual a 6 en la angiotomografía contrastada nos da una sensibilidad del 95.24% y una especificidad del 71.43% al determinar tipo III vs. I y II8. Jansen et al. observaron en un metaanálisis que en los pacientes con clasificación Shamblin tipo III hubo mayor riesgo asociado a la manipulación y/o reconstrucción de la arteria carótida interna (riesgo relativo [RR]: 3.12; intervalo de confianza del 95% [IC95%]: 1.29-7.59), así como una tendencia hacia un mayor riesgo de ligadura de la arteria carótida externa (RR: 3.48; IC95%: 0.88-13.81)9 (Tabla 1).
Tabla 1 Clasificación de Shamblin
| Tipo I | Tumores se localizan dentro de los vasos carotídeos |
| Tipo II | Tumor que se adhiere parcialmente o rodea las arterias carótidas |
| Tipo III | Tumor que rodea completamente al menos uno de los vasos carotídeos |
Adaptada de Butt et al., 20195.
La mayoría de estos tumores se encuentran incidentalmente durante la inspección y palpación del cuello por un aumento de volumen. Lo síntomas más frecuentes son: hipertensión (80%), dolor de cabeza (60%), palpitaciones (59%), diaforesis (50%) y la disfunción autonómica (35%)10. Estos tumores rara vez producen disfunción del nervio craneal. En casos extremadamente raros (menos del 1%), los tumores demuestran actividad neuroendocrina, secreción de catecolaminas, y pueden presentar cefalea, mareos, palpitaciones, taquicardia, arritmias, rubor, diaforesis y fotofobia, e hipertensión arterial, que se resuelven después de la resección tumoral11. El diagnóstico se basa en la sospecha ante un crecimiento (tumor) a nivel de la carótida y el examen clínico. Masa submandibular indolora de crecimiento lento, móvil en sentido lateral y fija en sentido longitudinal (signo de Fontaine). La evaluación ecográfica demuestra una masa bien definida, heterogéneamente hipoecoica, con marcada vascularización interna en Doppler color, es la primera línea para el diagnóstico, con una sensibilidad del 92% y una especificidad del 100%; sin embargo no es un método útil en tumores menores a 20 mm, en estos pacientes es necesaria la segunda línea de imágenes diagnósticas, resonancia magnética (RM) y tomografía computarizada (TC)12. En el estudio de los paragangliomas la TC y/o angiotomografía (angio-TC) y la RM y/o angiorresonancia (angio-RM) cervical son un buen acercamiento imagenológico inicial (TC sensibilidad del 77-98% y especificidad del 29-92%, RM sensibilidad del 90-100% y especificidad del 50-100%)13,14. En la TC se muestra una masa de partes blandas bien definida que suele localizarse en la bifurcación carotídea, observando el signo de la lira15.
La angiografía convencional es el método de referencia para el diagnóstico (sensibilidad del 95%, especificidad del 99%, precisión del 97%)16.
La resección quirúrgica es el único tratamiento curativo, pero presenta riesgo de complicaciones locales relacionadas con el tamaño del tumor en su evolución. Existen dos tipos de tratamiento quirúrgico, la cirugía abierta y la cirugía híbrida (embolización más resección quirúrgica abierta), observando que el posible beneficio del procedimiento híbrido será la disminución del tamaño del glomus y la disminución del sangrado transoperatorio17. La resección quirúrgica está cargada de posibles complicaciones de lesiones nerviosas en el cuello en el 18-37% de los casos en la literatura); esto puede suceder especialmente cuando los tumores alcanzan un tamaño crítico18. Los déficits postoperatorios de los nervios craneales son generalmente transitorios, pero a veces son permanentes, con deficiencias estables en el 2 al 40% de los casos involucrados, así como la pérdida masiva de sangre19.
Existen terapias alternativas para disminuir el sangrado durante la resección del glomus, como la embolización percutánea o exclusión endovascular. Estas terapias también ayudan a reducir el tamaño del tumor antes de la cirugía, como lo observado por Nan et al., quienes describen que la embolización selectiva preoperatoria de TCC es un complemento eficaz y seguro para la resección quirúrgica, especialmente para tumores de clase Shamblin II y III (≥ 6,670 mm3)20. Algunos autores han evaluado el uso de radioterapia como primera línea o línea complementaria como otra modalidad de tratamiento; sin embargo su uso aún sigue siendo controversial21.
Material y métodos
Se realizó un estudio transversal descriptivo. Se evaluaron los expedientes físicos y/o electrónicos de pacientes que fueron sometidos a resección de TCC en el Hospital de Especialidades Centro Médico Nacional de Occidente en Guadalajara (Jalisco, México) del 1 de enero de 2017 al 31 de diciembre de 2020. El estudio fue aprobado por el comité local de ética en investigación del Hospital de Especialidades de Centro Médico Nacional de Occidente en Guadalajara (Jalisco, México), folio F-2020-1301-068. De acuerdo con la presencia o no de complicaciones se dividió a los pacientes en dos grupos, el grupo 1 (TCC sin complicaciones, n = 13) y el grupo 2 (TCC con complicaciones, n = 18). Se utilizó la prueba de Shapiro-Wilk para determinar la normalidad de la población, observamos una distribución normal. Para la descripción de las variables cualitativas se utilizaron frecuencias y porcentajes, para la descripción de variables cuantitativas se utilizaron medias y desviación estándar. Para las comparaciones entre variables cualitativas se utilizó la prueba exacta de Fisher, para las comparaciones entre variables cuantitativas se utilizó la t de Student. Se determinó un valor de p < 0.05 como estadísticamente significativo. El análisis estadístico se realizó con IBM SPSS V.28.
Resultados
Se identificaron en total 31 pacientes (Tabla 2) que fueron sometidos a resección caudocraneal de tumor carotídeo, es más frecuente en mujeres en un 87% (27), la media de edad (años) fue de 50.61 ± 16.24, las principales comorbilidades fueron: hipertensión arterial sistémica y diabetes mellitus tipo 2. En la tabla 3 se describen las características del glomus: la prevalencia de complicaciones en el grupo 1-sin complicaciones (42%) y el grupo 2-con complicaciones (58%); la ubicación anatómica, fue en el lado derecho para el grupo 1 62 vs. 67%, localización en el lado izquierdo para el grupo 1,38 vs. 33%, el diagnóstico fue con base en angio-TC en el 97% de los casos; el principal motivo de consulta fue el aumento de volumen a nivel carotídeo. Observamos que el diámetro del glomus (cm) en el grupo de complicaciones fue de 6.61 ± 2.11 vs. 4.23 ± 1.64 en el grupo sin complicaciones (p = 0.053); de acuerdo con la clasificación de Shamblin, en el grupo 1 se presentó el tipo II en un 62 vs. 45% (p = 0.304), seguido del tipo III en un 23 vs. 50% (p = 0.057). En cuanto al periodo transoperatorio, observamos que hubo diferencias en la duración del procedimiento: menor duración en el grupo 2 (5.15 ± 1.21 vs. 3.76 ± 1.94; p = 0.047). Para el grupo de complicaciones, las principales fueron lesiones vasculares en el 36%, siendo estas lesión de carótida interna, externa y común, y bulbo carotídeo; fueron reparadas durante el transoperatorio. La complicación mayor observada en nuestro estudio fue la presencia de evento vascular cerebral (EVC) en el 10% de los casos, secundario a la presencia de hematoma de herida quirúrgica, mismo que tuvo tratamiento durante el postoperatorio inmediato y resolvió posterior a terapia de rehabilitación. Se presentaron lesiones nerviosas en el 19%, tales como lesión del nervio vago, facial, laríngeo, hipogloso, en dos pacientes la lesión nerviosa fue permanente (más de dos años con presencia de alteraciones de la deglución y disfagia) (Tabla 4). No hubo mortalidad durante el procedimiento quirúrgico ni en el postoperatorio inmediato, no hubo uso de shunt carotídeo, ni uso de embolización previo al procedimiento quirúrgico. No se realizó estudio de catecolaminas preoperatorio ni postoperatorio.
Tabla 2 Características demográficas de pacientes sometidos a resección de glomus (tumor) carotídeo (n = 31)
| Variable | Resultado |
|---|---|
| Edad, x̄ ± DE | 50.61 ± 16.24 |
| Sexo, n% | |
| Femenino | 27 (94) |
| Masculino | 4 (13) |
| Comorbilidades, n% | |
| HAS | 5 (16) |
| DM2/HAS | 3 (10) |
| DM2 | 1(3) |
| Cáncer de mama | 1 (3) |
| Artritis reumatoide | 1 (3) |
| Asma, depresión | 1 (3) |
| DM2, HAS, hipotiroidismo | 1 (3) |
| HAS, cáncer de mama | 1(3) |
| Lugar de residencia, n% | |
| Jalisco | 21 (75) |
| Michoacán | 8 (19) |
| Nayarit | 2 (6) |
x̄: media; DE: desviación estándar; DM2: diabetes mellitus tipo 2; HAS: hipertensión arterial sistémica.
Tabla 3 Características clínicas de pacientes con sometidos a resección de glomus (tumor) carotídeo (n = 31)
| Variable | Grupo 1, sin complicaciones (n = 13) | Grupo 2, con complicaciones (n = 18) | p |
|---|---|---|---|
| Diámetro del glomus (cm), x̄ ± DE | 4.23 ± 1.64 | 6.61 ± 2.11 | 0.053* |
| Localización lado derecho, n% | 8 (62) | 12 (67) | 0.365 |
| Localización lado izquierdo, n% | 5 (38) | 6 (33) | 0.275 |
| Tiempo de evolución (meses), x̄ ± DE | 4.3 ± 3.5 | 3.9 ± 5.5 | 0.619* |
| Clasificación Shamblin, n% | |||
| Tipo I | 2 (15) | 1 (6) | 0.166† |
| Tipo II | 8 (62) | 8 (44) | 0.304† |
| Tipo III | 3 (23) | 9 (50) | 0.057† |
| Síntoma principal, n% | |||
| Aumento de volumen | 9 (56) | 9 (60) | 0.775† |
| Dolor | 2 (13) | 3 (20) | 0.435† |
| Disfagia a sólidos | 1 (6) | 1 (7) | 0.605† |
| Síncope | 3 (19) | - | - |
| Disnea | 1 (6) | 1 (7) | 0.235† |
| Ataque isquémico transitorio | - | 1 (7) | - |
| Diagnóstico por imagen, n% | |||
| Angio-TC | 13 (81) | 13 (87) | 0.186† |
| Angio-TC más US | 2 (13) | 2 (13) | 0.361† |
| Resonancia magnética | 1 (6) | - | - |
| Características transoperatorias | |||
| Duración procedimiento (h), x̄ ± DE | 3.76 ± 1.94 | 5.15 ± 1.21 | 0.047* |
| Sangrado (ml), x̄ ± DE | 51.67 ± 39.70 | 100.28 ± 118.55 | 0.227* |
*t de Student.
†Prueba exacta de Fisher.
x̄: media; DE: desviación estándar; angio-TC: angiotomografía; US: ultrasonido.
Tabla 4 Prevalencia de complicaciones quirúrgicas de pacientes con diagnóstico de glomus (tumor) carotídeo (n = 31)
| Complicaciones mayores | |
| Evento vascular cerebral por hematoma | 3 (9.6) |
| Lesión de carótida interna | 3 (9.6) |
| Lesión de carótida externa | 3 (9.6) |
| Lesión de carótida común | 1 (3.2) |
| Lesión del bulbo carotídeo | 1 (3.2) |
| Complicaciones menores | |
| Lesión nervio vago | 2 (6.5) |
| Lesión nervios facial e hipogloso | 2 (6.5) |
| Lesión nervio facial | 1 (3.2) |
| Lesión nervio laríngeo | 1 (3.2) |
| Lesión de asa cervical | 1 (3.2) |
Discusión
Los tumores o glomus carotídeos son una enfermedad poco frecuente, su diagnóstico y tratamiento debe ser realizado por un equipo multidisciplinario. En nuestro estudio observamos que las características de la población son similares a lo reportado en la literatura: mujeres 94%, jóvenes (promedio 50.61 ± 16.24 años), 75% originarias de los Estados de Jalisco y Michoacán, México. Es interesante que Trache et al., en un estudio de serie de casos de una familia con antecedentes de presencia de tumores carotídeos, observaron que seis de ocho pacientes tienen una mutación puntual en la subunidad D del complejo succinil deshidrogenasa (SDHD, c.317G>T, p.Gly106Val) que fue responsable del fenotipo del tumor. Con estas observaciones quizá en el futuro tendremos biomarcadores genéticos de enfermedad temprana en población de alto riesgo4.
En cuanto al diagnóstico, en la última década se han modificado los equipos de imagen hasta alcanzar un alto nivel de sofisticación. Contamos con imágenes en tiempo real, como las angiografías diagnósticas, que nos permiten hacer la fusión con las imágenes de RM para poder hacer una exploración digital tridimensional, también nos permite hacer una evaluación del flujo sanguíneo cerebral y conocer si existe o no colateralidad en el flujo cerebral o antecedentes de isquemia cerebral previa al procedimiento. Esto, con la finalidad de planear adecuadamente el tratamiento quirúrgico definitivo, nos permite usar de manera adecuada la clasificación de Shamblin, como lo observado por Arya et al.22. En nuestro análisis, el estudio de imagen más utilizado fue la angio-TC (97%).
En esta investigación la principal complicación fue secundaria a hemorragia durante el transoperatorio en el 36% de los casos, los vasos principalmente afectados son carótida interna y externa; sin embargo, estos se resuelven durante el transoperatorio o bien en el postoperatorio inmediato. Tres pacientes presentaron EVC que se resolvió con terapia física y rehabilitación. En cuanto a la lesión de nervios craneales, observamos que el 23% de los pacientes tuvo lesión, de estos solo el 7% fue permanente (dos pacientes tuvieron disfagia y disfonía con duración de más de dos años posteriores al evento); esto puede ser atribuido a que quizá presentaron un glomus Shamblin tipo III, una complicada disección del tumor, similar a lo reportado por Moore et al., quienes observaron en un estudio retrospectivo presencia de EVC en el postoperatorio inmediato en el 4% de los casos y lesión permanente de nervios craneales (parálisis de cuerdas vocales en el 8% de los casos23. Nan et al. observaron en un estudio retrospectivo que la embolización selectiva preoperatoria de TCC es un complemento eficaz y seguro para la resección quirúrgica, especialmente para tumores de clase Shamblin II y III (≥ 6,670 mm3)20.
Diversos autores han evaluado las complicaciones asociadas a la resección de TCC, observando que el tratamiento óptimo de los TCC debe incluir una evaluación preoperatoria exhaustiva, una definición precisa de la anatomía quirúrgica y la exclusión de los paragangliomas sincrónicos. Un enfoque terapéutico combinado realizado por un equipo multidisciplinario que incluye cirujanos y radiólogos intervencionistas proporciona un tratamiento seguro con excelentes resultados24-27.
Consideraciones éticas
Los datos obtenidos del expediente clínico de los pacientes fueron tratados con la máxima confidencialidad, de acuerdo con lo establecido por la Ley Orgánica 15/1999 del 13 de diciembre de Protección de datos de carácter personal. El del presente trabajo atendió a los aspectos éticos que garantizan la privacidad, dignidad y bienestar del sujeto a investigación, ya que no conllevó riesgo para el paciente, de acuerdo con el reglamento de la ley general de salud en materia de investigación para la salud, y de acuerdo con el artículo 17 de este mismo título, se consideró un estudio seguro. (categoría I), por lo que no fue necesaria la firma de la carta de consentimiento informado, según lo escrito en el artículo 23 de este mismo reglamento. Fue necesaria la evaluación, aprobación y registro para su realización por el Comité Local de Investigación de la Unidad Médica de Alta Especialidad, Hospital de Especialidades del Centro Médico Nacional de Occidente del Instituto Mexicano del Seguro Social.
El proyecto estuvo apegado a lo establecido por el Comité de Investigación Local y Coordinación de Educación e Investigación Médica del Instituto Mexicano del Seguro Social. Se pidió la aprobación del estudio por el Comité de Investigación del Instituto Mexicano del Seguro Social.
Todos los procedimientos y actividades que se llevaron durante este estudio fueron realizados en total apego a las disposiciones legales de la Ley General de Salud de los Estados Unidos Mexicanos y en conformidad con los principios éticos para investigación en seres humanos detallados en la última revisión de la declaración de Helsinki de 1875 enmendadas en 1989 y con los códigos y normas internacionales vigentes de las buenas prácticas de la investigación y de la Conferencia Internacional de Armonización.
Conclusiones
La resección de glomus carotídeo sigue siendo el tratamiento definitivo. Debe realizarse una evaluación preoperatoria exhaustiva por un equipo multidisciplinario para evaluar los riesgos y beneficios de esta. Se pueden presentar múltiples complicaciones postoperatorias; en nuestro estudio las complicaciones vasculares son secundaria a hemorragia durante el transoperatorio en el 33% de los casos, dentro de las complicaciones mayores observamos que el EVC se presenta en el 10% de los casos, secundario a hematoma de herida quirúrgica, por lo que se requieren estudios prospectivos que evalúen el uso de hemostásicos locales y/o embolización previo al procedimiento quirúrgico, ya que en nuestra población observamos tumores de clase Shamblin II y III (≥ 6,670 mm3), con la finalidad de ayudar a disminuir el riesgo de sangrado transoperatorio. En nuestro estudio también observamos que las características del tumor (tamaño y localización) contribuyen al incremento en el tiempo de resección quirúrgica, quizá esto pudiera incrementar la presencia de lesiones nerviosas; de estas, el 7% fueron permanentes, en dos pacientes la lesión nerviosa fue permanente (más de dos años con presencia de alteraciones de la deglución y disfagia). Es necesario que se evalúe el uso de terapias combinadas para tratar de disminuir las complicaciones inherentes al procedimiento quirúrgico.
