En México, uno de los cultivos agrícolas más importantes económicamente es el aguacate (Persea americana). En los últimos años, el número de hectáreas plantadas de este cultivo ha incrementado de manera considerable (231,028 ha) (^{SIAP, 2018}); la producción de aguacate en el país se concentra principalmente en el estado de Michoacán, siendo reconocido como el mayor productor y exportador a nivel nacional, seguido de los estados Jalisco, Nayarit y el Estado de México, cuya producción de este último se centra particularmente en los municipios de Coatepec Harinas, Temascaltepec, Tenancingo, Villa de Allende, Donato Guerra y recientemente, en el municipio de Ocuilan (^{SENASICA, 2019}).

El aguacate es uno de los productos que México exporta al mundo; cada día, la demanda comercial de este frutal a nivel internacional es mayor, por lo que se busca que la producción sea de calidad; aspectos de manejo y control fitosanitarios se han convertido en una de las principales preocupaciones para el sector productivo aguacatero; plagas y enfermedades que se presentan en los huertos han limitado considerablemente la calidad de los frutos y su comercialización (^{Orozco et al., 2017}). Uno de estos problemas fitosanitarios que limitan la producción de aguacate es la antracnosis, una de las enfermedades que se presenta con mayor frecuencia, sobretodo en poscosecha (^{Maeda, 2014}). Los síntomas de esta enfermedad son causados por especies de hongos fitopatógenos del grupo de los deuteromicetes u hongos imperfectos, principalmente, por las pertenecientes al género Colletotrichum (anamorfo), como C. hymenocallidis y C. siamense, mismas que han sido recientemente reconocidas como causantes de antracnosis en el cultivo de aguacate (^{Trinidad, 2017}), sin embargo, la especie que es considerada altamente patogénica para este cultivo es Colletotrichum gloeosporioides (^{Rojo-Báez et al., 2017}).

Se ha documentado ampliamente a C. gloesosporiodes como una hongo fitopatógeno que permanece en estado de latencia en los huertos de aguacate, esperando condiciones ambientales propicias para su desarrollo y dispersión, tales como humedad relativa arriba del 90% y temperatura por debajo de los 29 ºC (^{Basulto et al., 2011}). Algunos de los síntomas característicos que se presentan en las hojas, flores y frutos suelen ser marchitez de puntas, clavo o viruela, sarampión, entre otros, generando, a su vez, manchas irregulares de tonalidades salmonadas que posteriormente se tornan grisáceas, marrones o negras debido a la presencia de apresorios, acérvulos y conidios (^{Maeda, 2014}).

^{Kermack y McKendric (1927}) son reconocidos en la ciencia por sus aportes significativos a la Epidemiologia, cuyos trabajos llevaron a la comprensión de la dinámica de las enfermedades, desarrollando un sistema de ecuaciones matemáticas cuyo alcance se aplica actualmente en diferentes campos de investigación, entre ellos, la agricultura, donde éstos fundamentos matemáticos permiten conocer, comparar y predecir el comportamiento espacial y temporal de las enfermedades en las plantas (^{Torres et al., 2010}).

Autores como ^{Breilh (2007}) hacen referencia a estudios epidemiológicos relacionados con la importancia de la actividad agrícola en los diversos ecosistemas así como sus impactos negativos. Por su parte, ^{Monsalve (2013}) hace referencia al hecho de que en la agricultura, es transcendental conocer y controlar la variabilidad espacial que se presenta en la mayoría de los fenómenos observados, por tanto, se hace necesaria la búsqueda de nuevas alternativas de modelización espacial. Es así, que metodologías derivadas de la estadística espacial, propiamente la Geoestadística, han sido ampliamente utilizadas en el análisis de distribuciones de plagas y enfermedades agrícolas, así como su interacción con el ambiente y otras variables abióticas, considerando al espacio geográfico como “un conjunto de sitios ocupados por plantas enfermas, sanas, expuestas o removidas” en donde resulta necesario conocer la dinámica espacial que siguen (^{Riley et al., 2016}). Debido a la importancia del cultivo de aguacate y de la antracnosis para el Estado de México, el objetivo de este trabajo consistió en analizar su distribución espacial en cuatro municipios productores, utilizando herramientas derivadas de la estadística espacial, es decir, Geoestadística.

El estudio se llevó a cabo en Coatepec Harinas, Tenancingo, Donato Guerra y Temascaltepec, considerando 200 árboles de aguacate del cultivar Hass en cada municipio, mismos que fueron seleccionados de manera aleatoria y georreferenciados con un GPS diferencial marca Trimble. Los criterios que se consideraron para la selección de estos árboles incluyeron el rango de edad, el cual osciló entre los cinco y 10 años, además se verificó que el manejo agronómico fuera llevado de manera similar en los cuatro municipios, observando que los dueños de los árboles sólo realizaron control cultural de manera ocasional.

Así mismo, de cada árbol georreferenciado se consideraron 12 ramas, cuatro en cada uno de los estratos de los arboles (alto, medio y bajo), y, a su vez, se seleccionaron 12 frutos con síntomas de antracnosis (cuatro por cada estrato del árbol), mismos donde la incidencia se obtuvo tomando como referencia de cero hasta 12 frutos enfermos por árbol (^{Ávila et al., 2004})., cabe mencionar que en las parcelas muestreadas se cultiva aguacate únicamente para comercio local y cuyo manejo agronómico es mínimo, controlando las plagas y enfermedades de manera tradicional, como se mencionó anteriormente. Cada muestreo se llevó a cabo cada 14 días durante los meses de julio a diciembre del año 2018, teniendo un total de 48 muestreos (modificado de ^{Rivera et al., 2018}).

Para la identificación del agente causal se tomaron muestras de frutos infectados, los cuales fueron llevados al laboratorio de Fitopatología del Centro de Investigación y Estudios Avanzados en Fitomejoramiento de la Facultad de Ciencias Agrícolas de la UAEM para la identificación y observación de Colletotrichum gloeosporioides, mismos que fueron colocados en cámaras húmedas y puestos dentro de una incubadora a 24 °C, después de 7 días las muestras fueron revisadas y se realizaron siembras de tejido enfermo en medio de cultivo papa-dextrosa-agar (PDA), de acuerdo a la metodología empleada por ^{Morales y Ángel (2007}), realizando una caracterización morfológica de cepas monoconidiales, las cuales se resembraron nuevamente en PDA y fueron colocadas en una incubadora a 24 °C.

Las características consideradas para la identificación morfológica de las cepas fueron el color, la consistencia y el tipo de crecimiento del micelio; dirección y longitud de las hifas del borde del cultivo; color y forma del cultivo; coloración del centro del cultivo y la presencia de anillos concéntricos; cabe mencionar que este procedimiento se llevó a cabo únicamente con la finalidad de corroborar que se trataba de la especie fúngica reportada en la literatura como el agente causal de la antracnosis para el aguacate en México (^{Rojo-Báez et al., 2017}).

En los muestreos realizados se logró identificar síntomas de antracnosis en árboles de los cuatro municipios, por lo cual es conveniente inferir que ésta enfermedad presenta una amplia distribución; los síntomas encontrados en los árboles variaron desde pequeñas manchas oscuras sobre el pericarpio de los frutos, pasando también por lesiones mayores de colores marrón o café oscuro, en donde se podían apreciar pequeños acérvulos a simple vista, siendo estas las estructuras formadoras de conidios, así mismo, se encontraron lesiones necróticas de mayor tamaño con bordes irregulares y hundidos, coincidiendo en gran parte con lo reportado ^{Morales y Ángel (2007}) y por ^{Aquino et al. (2008}) quienes mencionan la presencia de lesiones hundidas, negras de forma irregular, con masas de esporas salmonadas (conidios) en los frutos.

Por otro lado, cabe destacar que los síntomas de antracnosis se presentaron en las primeras etapas de desarrollo de los frutos, comprobando lo propuesto por ^{Juárez et al. (2010}), quienes afirman que la infección ocurre en etapas tempranas del crecimiento, sin embargo, las lesiones típicas de la enfermedad aparecen hasta que dichos frutos alcanzan la etapa de maduración.

Una vez integradas las bases de datos obtenidos en los muestreos de frutos de aguacate con antracnosis, se llevó a cabo el análisis geoestadístico, comenzando con la estimación de los semivariogramas experimentales a partir de la incidencia obtenida en los muestreos, utilizando el software Variowin 2.2 (^{Software para el análisis de datos espaciales en 2D. Primavara Verlag, New York; EEUU}) (^{Maldonado et al., 2017}). Los semivariogramas experimentales fueron ajustados a modelos teóricos, los cuales suelen ser esféricos, gaussianos, exponenciales, de efecto pepita puro, logarítmicos, monómicos y de efecto agujero, donde los parámetros de meseta, rango y efecto pepita se van modificando hasta obtener estadísticos de validación que sean adecuados y permitan aprobar matemáticamente los modelos ajustados, tales como la Media de los Errores de Estimación (MEE), Error Cuadrático Medio (ECM) y Error Cuadrático Medio Adimensional (ECMA) (^{Ramírez, 2012}; ^{Acosta et al., 2018}).

El valor experimental del semivariograma fue calculado con la siguiente expresión (^{Isaaks y Srivastava, 1989}; ^{Journel y Huijbregts, 1978}):

γ*(h) = 12N(h) SN(h)i − 1[z(xi+h) z(xi)]2

Donde: γ*(h) es el valor experimental del semivariograma para el intervalo de distancia h; N(h) es el número de pares de puntos muéstrales separados por el intervalo de distancia h; z (xi) es el valor de la variable de interés en el punto muestral xi, y z(xi+h) es valor de la variable de interés en el punto muestra xi+h.

En este trabajo se elaboraron 48 semivariogramas, los cuales, demuestran que la antracnosis en el cultivo de aguacate presentó una distribución espacial de tipo agregado, ajustándose a modelos de tipo gaussiano y exponencial en los cuatro municipios, aunque también se presentaron modelos esféricos en varias fechas de muestreo (Cuadro 1), interpretando de esta forma que la antracnosis presenta un crecimiento acelerado a través del tiempo, y que en algún momento, es posible que permanezca constante y con tendencia a incrementarse en toda la superficie de la zona de estudio. ^{Quiñones et al. (2016}) mencionan que los modelos gaussianos permiten explicar la variabilidad y la capacidad de diseminación de las enfermedades, por lo que en este estudio, se explica que la continuidad espacial de antracnosis se explicó con la extensión radial que ocupo, es decir, que la aparición de la enfermedad en un árbol llevó a la infección de los árboles aledaños.

Esta agregación de la enfermedad se hizo más evidente sobre todo durante los meses de agosto, septiembre, noviembre y diciembre, cuando los cambios en la precipitación, temperatura y humedad fueron variables, sin embargo, en los muestreos restantes, la enfermedad permaneció constante en las zonas muestreadas, sobretodo en Coatepec Harinas; lo anterior, permite inferir la existencia de condiciones ambientales favorables (temperatura y humedad idóneas, diferencias fisiográficas que permiten la acumulación de agua de riego o de lluvia, etc.). Así mismo, ^{Fisher et al. (2012}), mencionan que las altas incidencias de las enfermedades como la antracnosis están estrechamente relacionadas a la capacidad de resistencia que poseen los fitopatógenos como C. gloeosporioides.

En cuanto a los parámetros ajustados que permitieron validar los modelos es conveniente mencionar la importancia del rango, ya que radica en explicar a qué distancia existe asociación entre los datos muestreados. El efecto pepita, representa el origen del semivariograma, mientras que la meseta es el punto máximo donde existe intersección entre los datos; el nivel de dependencia espacial se obtuvo al dividir el efecto pepita entre la meseta, expresando el resultado en porcentaje (^{Ramírez, 2012}). Es así que los valores de alcance de la enfermedad para los muestreos exponenciales, esféricos y gaussianos presentaron valores desde 19.2 m hasta 28 m (Cuadro 1).

El efecto pepita para todos los modelos ajustados fue igual a cero (Cuadro 1), que de acuerdo con ^{Twizeyimana et al. (2008}), puede ser interpretado como un alto nivel de agregación de la incidencia de la enfermedad. En este estudio se generaron mapas a través del krigeado, para estimar los porcentajes de superficie infectada y los valores asociados a puntos no muestreados, de esta manera fue posible visualizar la distribución espacial de la enfermedad para cada municipio y fecha de muestreo. Éstos mapas se obtuvieron con el software Surfer 9 (^{Surface Mapping System, Golden Software Inc. 809, 14th Street. Golden, Colorado 80401-1866. USA}).

Los 48 mapas elaborados muestran claramente puntos o centros de agregación, mismos que se mantuvieron constantes desde el inicio y hasta el final del periodo de muestreo, esto denota que la enfermedad se presenta en esa zonas, y además se mantiene latente y constante, esperando que surjan condiciones favorables que le permitan proliferar. Se asume que esos parches de infección presentes en los mapas, son los principales focos de infección de donde surge la enfermedad y desde donde se distribuye a toda la zona muestreada (Figura 1 A, B, C, D). Con respecto a lo anterior, ^{Cárdenas et al. (2017}) mencionan que los semivariogramas y los mapas generados a través del krigeado permiten identificar focos de infección de las enfermedades, y, a su vez, sugieren que la Geoestadística es una herramienta que permite dar explicación al arreglo espacial que siguen las enfermedades en los cultivos, y de esta manera contribuir a la toma de decisiones precisas y oportunas, contribuyendo a la generación de estrategias de manejo integrado.

El porcentaje de superficie infectada más alto en el municipio de Coatepec Harinas fue de 100% en julio, agosto, noviembre y diciembre mientras que para Donato Guerra fue de 100% únicamente para el primer muestreo del mes de noviembre, sin embargo, para el segundo muestreo de ese mismo mes, el porcentaje de infección se redujo un 21% en ese municipio.

En el municipio de Temascaltepec, al igual que en los municipios anteriores, también se presentaron porcentajes de infección de la enfermedad del 100%, en julio, octubre, noviembre y diciembre, el resto de los muestreos, estos porcentajes de infección se mantuvieron por arriba del 90%, a excepción del último muestreo, cuyo valor de infección fue de 86%. Así mismo, en el municipio de Tenancingo, los porcentajes de infección por C. gloeosporioides se mantuvieron entre el 87 y el 100%, encontrando esta totalidad en el segundo muestreo de septiembre y el primero de octubre.

Figura 1. Mapas de incidencia de infección de antracnosis en frutos de aguacate en el Estado de México por municipio A) Coatepec Harinas, B) Donato Guerra, C) Temascaltepec y D) Tenancingo. 

Por lo mencionado anteriormente, en todos los muestreos realizados para los cuatro municipios, el nivel de dependencia espacial fue alto en todos los casos, lo que sugiere que se utilizó una escala de muestreo correcta y el error fue mínimo (Cuadro 1). Esto también se corrobora debido a la alta dependencia espacial que se presentó en todos los muestreos, misma que demostró la correlación existente entre los datos. Por lo que estos resultados coinciden con lo reportado por ^{Quiñones et al. (2016}), quienes sugieren que la alta dependencia espacial es un indicador que refiere la relación entre los datos georreferenciados y a la naturaleza de la variable bajo estudio, considerando el tamaño, forma y configuración de las unidades espaciales.

En conclusión, la antracnosis en el aguacate presentó un comportamiento espacial agregado, encontrando centros de agregación claramente definidos, los cuales se mantuvieron constantes durante los seis meses de muestreo en todas las zonas de estudio. La distribución espacial se ajustó a modelos gaussianos, exponenciales y esféricos, permitiendo explicar la dependencia espacial que se presentó de la antracnosis en los cuatro municipios. La Geoestadística ha demostrado ser una de las metodologías empleadas en el sector agrícola que ha sido eficaz en el análisis de las distribuciones espaciales de las enfermedades de los cultivos, facilitando a su vez, la adecuada, pertinente y oportuna toma de decisiones acerca del manejo integrado. Los resultados sugieren realizar aplicaciones preventivas en los puntos iniciales de infección, porque tendría un efecto en el cambio de los patrones espaciales de la enfermedad, así mismo, se propone realizar aplicaciones con fungicidas curativos al inicio de los síntomas y de forma focalizada para evitar la diseminación de la enfermedad al resto del cultivo. Así mismo, este tipo de investigaciones contribuyen ampliamente a minimizar, por una parte, los costos de inversión, y por otro lado, también a disminuir de alguna manera el impacto ambiental que se produce por el uso de agroquímicos en las regiones productoras de aguacate en el Estado de México.