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Introducción
En 2017 el estado de Veracruz ocupó el octavo lugar en la producción de maíz grano (Zea mays L.) a nivel nacional, con 1 268 916 toneladas (Mg) y variación porcentual negativa del volumen cosechado (-0.5%) entre 2012 y 2017 (SAGARPA-SIAP, 2018), con rendimiento promedio anual de 2.292 Mg ha-1 (SIAP, 2018). A pesar de ello, los métodos agrícolas tradicionales y de subsistencia suelen no ser suficientes para satisfacer el creciente consumo que la población demanda, de tal modo que prácticamente es imposible dar el impulso requerido para aumentar la productividad de este cultivo.
Aunque diversas son las variables relacionadas con la rentabilidad y competitividad de esta Poaceae, se requieren de ciertos factores ambientales y nutrimentales para su adecuado crecimiento y desarrollo (CIMMYT, 2016), los cuales a menudo no están en buen balance para que el productor tenga asegurada las características agronómicas y de calidad deseables, lo que hace necesario recurrir al manejo integral de fertilizantes químicos y orgánicos, complementados con inoculantes microbiológicos, para conseguir una respuesta más eficiente al momento de la cosecha (Alvarado et al., 2018).
Sin embargo, ante los graves efectos negativos para la salud pública y el ambiente que del uso indiscriminado de agroquímicos y plaguicidas se derivan (Zepeda-Jazo, 2018; CCMSS, 2019), los biofertilizantes se convierten en una alternativa ecológica y tecnológicamente sostenible (Tomer et al., 2016; Okur, 2018) para incrementar la productividad, aminorar el deterioro de los suelos y reducir daños ocasionados por insectos-plaga y patógenos (Kumar et al., 2017; Apeh, 2018).
En dicho contexto, la respuesta positiva de las plantas de maíz a la inoculación con microorganismos como Azospirillum brasilense (Ab) no solo es valiosa para promover su floración (Uribe et al., 2007) e incrementar la producción de grano (Portugal et al., 2016) sino que al constatarse su capacidad para fijar nitrógeno atmosférico (Brusamarello-Santos et al., 2017), adherirse a las raíces y modular la interacción A. brasilense-Z. mays (D’Angioli et al., 2017), reduce los costos de fertilización en campo (Aguado-Santacruz et al., 2012), acrecienta la rentabilidad del cultivo y, con ello, garantiza su consumo como alimento para los seres humanos, la cría de aves y de hatos ganaderos (García-Olivares et al., 2012).
Por otro lado, entre la comunidad científica se ha divulgado que los hongos micorrizógenos arbusculares (HMA) en realidad inciden sobre el crecimiento y desarrollo de sus hospederas al mejorar los mecanismos fisiológicos que promueven la capacidad fotosintética, la captación de nutrimentos y la producción de biomasa con valor agrícola (Anozie y Orluchukwu, 2018; Xu et al., 2018), incluso cuando la disposición para la adquisición de fósforo en condiciones de campo es una limitante para su cultivo (Wang et al., 2018), o el suelo se encuentre infestado de nematodos fitoparásitos como Pratylenchus zeae y P. brachyurus (Brito et al., 2018).
Sin embargo, la interacción simultánea de este tipo de microorganismos, también conocida como sinergismo, puede potencializar los beneficios que de ellos pueden derivarse (Zambrano y Díaz, 2015; Pérez de Luque et al., 2017). Dentro de estos merecen destacarse la micorrización temprana y el mutualismo que se establece con las rizobacterias (Cano, 2011), lo que permite reducir significativamente la aplicación de fertilizantes de síntesis química en las parcelas sembradas con estas poáceas.
De igual forma, Uribe y Dzib (2006) y Rojas y Fernández (2011) aplicaron varios inoculantes microbianos en maíz y obtuvieron beneficios similares a los que se reportan en el presente estudio. Además, estos bioinoculantes regeneran más pronto las condiciones naturales del suelo sin ocasionar merma importante en el rendimiento de los cultivos (Díaz et al., 2008), y mejoran el crecimiento y la biomasa de granos por mazorca con la adición de solo el 50% de la dosis recomendada de fertilizante (142‑70‑00 kg ha‑1) (Montejo-Martínez et al., 2018). El objetivo del presente trabajo fue probar la influencia de la inoculación y coinoculación de los HMA, A. brasilense y dosis reducida de fertilizante inorgánico en el comportamiento agronómico del maíz (Zea mays L.) en campo.
Materiales y Métodos
Localización y condiciones ambientales del sitio experimental
La investigación se realizó durante el ciclo primavera-verano 2015, en el campo experimental “La Bandera” de la Facultad de Ciencias Agrícolas (FCA) de la Universidad Veracruzana (UV), Campus Xalapa, ubicado en el municipio de Actopan, Veracruz, a 19° 27’ 50” N y 96° 33’ 12” O (Zulueta-Rodríguez et al., 2015).
El tipo de suelo donde se estableció el experimento es el Feozem calcárico-vértico más o menos profundo (41-60 cm), casi plano (<2%), con las siguientes características distintivas determinadas en el Laboratorio de Suelos de la FCA-UV según la NOM-021-SEMARNAT-2000 (SEMARNAT, 2002): pH moderadamente ácido (5.8), fósforo no detectable, reserva de carbono orgánico 36.54 Mg ha-1, carbonatos activos (0-20 cm) 9.4%, materia orgánica 0.1% y nitrógeno 0.05%.
El clima que se presenta en el lugar es tropical cálido subhúmedo Aw0(w)(i’)gw” con temperatura media anual de 24.8 °C, precipitación pluvial cercana a los 900 mm anuales (Zulueta-Rodríguez et al., 2015); régimen de lluvias en verano, poca oscilación térmica (entre 5 y 7 °C), marcha anual de la temperatura tipo Ganges y sequía intraestival (García, 1987).
Aplicación de tratamientos
Se utilizó un diseño experimental en bloques al azar con siete tratamientos: 1) manejo tradicional del productor (MT) con fertilización inorgánica total (100%FI); 2) hongos micorrízicos arbusculares (HMA); 3) Azospirillum brasilense (Ab); 4) HMA+Ab; 5) HMA+50%FI; 6) Ab+50%FI y 7) HMA+Ab+50%FI. Cada tratamiento contó con cuatro repeticiones, formando un total de 28 bloques.
Selección de semillas
La semilla de maíz elotero seleccionada fue el híbrido KS E-103 por su potencial de rendimiento y área de adaptación evaluada, confiable y avalada para el centro del estado de Veracruz (King Seeds, 20161). A continuación, las simientes se humedecieron e introdujeron en bolsas de plástico, donde se dejaron reposar durante 24 h antes su siembra.
Inoculación de semillas
La inoculación de las semillas se llevó a cabo con el consorcio micorrizógeno proporcionado en 2015 por el Laboratorio de Organismos Benéficos (LOB) de la Facultad de Ciencias Agrícolas de la Universidad Veracruzana, Campus Xalapa, compuesto por las cepas de HMA taxonómicamente identificadas como Acaulospora morrowiae, A. scrobiculata, A. spinosa, Funneliformis geosporum, F. mosseae, Gigaspora decipiens, G. rosea, Glomus aggregatum, Gl. macrocarpum, Cetraspora pellucida y Claroideoglomus etunicatum, con un porcentaje de colonización radical del 85%; y la rizobacteria provista fue A. brasilense, con 500 millones de Unidades Formadoras de Colonias (UFC) g-1 de inóculo seco.
Con la finalidad de mejorar la impregnación del inóculo micorrízico en las semillas de maíz previamente lavadas, se aplicó un adherente a base de carboximetilcelulosa sódica (CAS number 9004-32-4) a razón de 25 mL bolsa-1. A continuación, se procedió a suministrar el inóculo a las bolsas, las cuales contenían ca. 1250 semillas con un peso aproximado de 520 g bolsa-1. Posteriormente, inoculante (20 g·bolsa-1) y semillas se mezclaron de forma manual.
La inoculación e impregnación rizobacteriana del mismo número de semillas con A. brasilense (15 g bolsa-1) se realizó del mismo modo en que se procedió con el consorcio micorrizógeno.
Siembra de semilla inoculada
La siembra de la semilla inoculada se hizo en una superficie de 693 m2. Previo a la siembra se aplicó glifosato 36% (Glyfos(, 1.5 L ha-1) por tratarse de un herbicida de amplio espectro, no selectivo y sistémico. Sin embargo, y debido a las condiciones meteorológicas existentes, no fue posible realizar prácticas mecanizadas para la preparación del terreno, por lo que se utilizó cero labranzas. El tamaño de los bloques para cada repetición fue de 24.75 m2.
La siembra manual se realizó a espeque haciendo hoyos con una coa, depositando dos semillas por cada golpe-“cepa”. La distancia de siembra fue de 80 cm entre surcos, 30 cm entre plantas y 80 cm entre bloques, los cuales fueron marcados con etiquetas de distinto color para cada tratamiento.
Labores culturales en el sitio experimental
La limpieza del terreno se hizo a mano usando machete, lima rastrillo, azadón y carretilla; y durante la progresión de etapas por las que atraviesa el cultivo se hicieron riegos de auxilio rodados (por gravedad) cada semana, con la finalidad de contar con la humedad suficiente para el aprovechamiento eficiente del fertilizante inorgánico aplicado.
La fertilización inicial se realizó a los 20 días después de la siembra (DDS) con súper fosfato de calcio simple (00-20-00) a razón de 15 g planta-1 y la segunda se produjo a los 35 DDS con súper fosfato simple (00-20-00) y urea (46-00-00) a razón de 5 y 20 g planta-1, respectivamente.
También se realizó una aplicación foliar de Paratión metílico (Foley 2%, 5 mL L-1) con aspersora manual de 20 L de capacidad debido a que hubo ataque de gusano cogollero durante las distintas fases de desarrollo del cultivo.
Toma y manejo de muestras para determinar colonización radicular
Colonización micorrízica: las raicillas recolectadas a los 60 DDS se fijaron en formaldehído: ácido acético: etanol (FAA, 10:5:85) y, para su clareo y tinción se siguió la metodología propuesta por Phillips y Hayman (1970), y la colonización micorrízica se cuantificó de acuerdo con la técnica presencial de estructuras fúngicas dentro de la raíz descrita por Giovannetti y Mosse (1980).
Cuantificación de UFC: para obtener un óptimo crecimiento de Azospirillum, los aislamientos fueron purificados y triplicados en sustrato NFB (nitrogen free broth) utilizando malato como fuente de carbono (Dobereiner et al., 1976). Más tarde se tomaron muestras compuestas de suelo y raíces en cada bloque (10 g), las cuales se diluyeron en serie (con base en 10) y homogeneizaron con movimientos circulares en 90 mL de agua estéril contenida en un matraz Erlenmeyer de 250 mL hasta 1 ( 10-8.
A continuación, se tomó 0.1 mL de cada dilución decimal y se colocó en el centro de una caja de Petri estéril con medio de cultivo sólido-específico Rojo Congo (Rodríguez, 1982), distribuido con espátula de Drigalski (NEOLAB(, Andover, MA, USA). El conteo de células viables por siembra en superficie se efectuó con un contador de colonias Darkfield Quebec (Cia American Optical) y transformándoles a UFC g-1 de suelo seco.
Las variables evaluadas fueron altura de la planta (cm), largo y ancho de la hoja bandera (cm), diámetro del tallo (mm) y porcentaje de colonización micorrizógena a los 60 DDS; unidades formadoras de colonias (UFC mL-1) (Madigan et al., 2015) y producción total de granos de maíz (kg) a los 90 DDS.
Los resultados se procesaron por análisis de varianza (ANOVA) de clasificación simple, y para la comparación de medias se utilizó la prueba de comparación múltiple de medias LSD de Fisher (P ≤ 0.05). Los análisis estadísticos se realizaron con el programa Statistica v. 9.1 (StatSoft, Inc., 2010) para Windows.
Resultados y Discusión
El análisis estadístico mostró significancia estadística entre los distintos tratamientos para las variables evaluadas (LSD de Fisher, P ≤ 0.05). Para altura de la planta el tratamiento dominante fue HMA+Ab+50%FI tras constatar diferencias notables en casi todos los tratamientos (Cuadro 1), a excepción de Ab+50%FI debido a que A. brasilense es una rizobacteria que se especializa en la fijación de nitrógeno atmosférico y, de este modo, incide sobre la captación de la energía lumínica en las células fotosintéticas e intensificación de la actividad de diferenciación y crecimiento del maíz (Naresh y Singh, 2001), sobre todo si se pretende disminuir la dosis de fertilizantes químicos requeridos por estas poáceas para producir rendimientos de grano más comerciales y remunerativos (González et al., 2011; García-Olivares et al., 2012).
Cuadro 1: Variables de respuesta del cultivo de maíz a la bio-inoculación y fertilización química reducida en campo. La Bandera, municipio de Actopan, Veracruz, México.
|
Tratamientos |
Variables evaluadas |
|||
|
Altura |
Largo de la hoja bandera |
Ancho de la hoja bandera |
Diámetro del tallo |
|
|
------------cm------------ |
mm |
|||
|
86.52c |
40.29d |
6.10c |
6.10c |
|
|
112.50b |
49.70c |
6.87b |
6.87b |
|
|
112.57b |
45.16c |
7.02b |
7.02b |
|
|
115.34b |
58.96b |
7.32ab |
7.32ab |
|
|
123.59b |
61.31b |
7.66a |
7.66a |
|
|
144.90a |
47.14c |
7.03b |
7.03b |
|
|
151.93a |
70.68a |
7.79 |
7.79a |
|
|
CV (%) |
29.58 |
25.97 |
16.48 |
26.65 |
|
2.39 |
0.95 |
0.07 |
0.03 |
|
|
3.81 |
1.85 |
1.17 |
0.46 |
|
MT = manejo tradicional del productor; HMA = hongos micorrízicos arbusculares; Ab = Azospirillum brasilense; FI = fertilización inorgánica; CV = coeficientes de variación, SE = error estándar, SD = desviación estándar. Columnas con la misma letra son estadísticamente iguales entre si (LSD de Fisher, P ≤ 0.05).
No obstante, Rojas y Fernández (2011) confirman que el uso de inoculantes microbianos (Gl. intraradices y A. brasilense) permite reducir hasta en un 50% la fertilización mineral al suelo y con ello optimizar la rentabilidad agroproductivo-financiera del maíz grano. Además, es muy factible la fito-estimulación con Pseudomonas amigables con el entorno natural y útiles en procesos biológicos modernos que fomenten la sucesión de etapas por las que atraviesa el cultivo (Couillerot et al., 2013).
Para diámetro del tallo el mejor tratamiento fue Ab+50%FI al revelar significación estadística (LSD de Fisher, P ≤ 0.05) en comparación con los demás tratamientos (Cuadro 1). Ello concuerda con lo expuesto por Zarazúa et al. (2009) quienes refieren que la inoculación de plantas de maíz con A. brasilense les confiere desarrollo vegetativo y, sobre todo, aumento en la longitud y peso del tallo. Sin embargo, Xiu (20142) y Montejo-Martínez et al. (2015; 2018) reportan incrementos satisfactorios en el diámetro del tallo cuando se les inocula con HMA, A. brasilense y reduce la dosis del fertilizante a la mitad.
Para la variable largo y ancho de la hoja bandera el mejor tratamiento fue HMA+Ab+50%FI con incrementos de 75.43 y 27.68% con respecto a las plantas-testigo (Cuadro 1) lo cual pudo deberse precisamente a la aplicación del inoculante micorrízico, las rizobacterias (A. brasilense) y la dosis reducida de fertilizante inorgánico (50%), ya que estos tienden a proveer sus beneficios sobre el crecimiento vegetativo de la planta.
En dicho sentido, cabe destacar que los HMA producen fitohormonas reguladoras del crecimiento vegetal (Díaz et al., 2014) y A. brasilense actúa sobre el metabolismo del hospedero que conlleva a un incremento significativo en la formación de raíz, tallo y hojas (Mendoza-Herrera y Cruz-Hernández, 2012), siendo esta última variable de considerable importancia en el cultivo de cereales como trigo, cebada, avena (Gutiérrez-Rodríguez et al., 2015) y maíz (Tanaka et al., 1972) debido a que la hoja bandera desempeña un papel fundamental en la traslocación de foto-asimilados hacia los frutos en formación (Sánchez-Mendoza et al., 2017) y, en consecuencia, la relación entre su emisión, tamaño y formación de granos es muy estrecha, tal y como Hernández et al. (2015) lo consignan para esta Gramineae (hoy Poaceae) en términos de índice de área foliar y tasa absoluta de crecimiento y producción.
Estos resultados coinciden con lo descrito por Aguirre-Medina et al. (2011) quienes al incorporar de manera simultánea a estos microorganismos no solo se acrecentó la dimensión de las hojas bandera, sino también la altura, el diámetro del tallo y, por ende, el rendimiento.
De hecho, en la literatura especializada no solo se afirma y generaliza que el crecimiento de las plantas, su fisiología o su fenología pueden ser estimulados por una relación simbiótica entre HMA y estas rizobacterias dentro de la rizosfera (Ruíz-Sánchez et al., 2011), sino que también aumenta y mantiene la fertilidad del suelo (Okonji et al., 2018).
Por otro lado, aunque el diámetro del tallo del maíz en campo fue mayor en los tratamientos donde se utilizó la dosis reducida de fertilizante (50% FI), el tratamiento Ab+50%FI fue el mejor de todos al revelar significación estadística (LSD de Fisher, P ≤ 0.05) que superó al testigo en más del 44% (ca. 44.73%) (Cuadro 1).
Ello concuerda con los resultados de la valoración experimental detallada con antelación por Zarazúa et al. (2009), Xiu (20142) y Montejo-Martínez et al. (2015; 2018).
En la comparación de distintos tratamientos con el control, se observó que el tratamiento HMA+Ab registró significación estadística en el porcentaje de colonización micorrízica (70.83%, LSD de Fisher, P ≤ 0.05), comportamiento que coincide con lo expuesto por Patil et al. (2013) y Ramakrishnan y Bhuvaneswari (2014) al precisar que la inoculación doble con estos microorganismos favorece la colonización radicular en sus hospederas.
Además, cabe destacar los aspectos siguientes: 1) que dicha tendencia prevaleció aun cuando la fertilización reducida (HMA+Ab+50%FI 50%) ocasionó una menor micorrización de las raíces (54.63%), aspecto que en diversas investigaciones sobre el comportamiento de la simbiosis micorrízica y el suministro adicional de nutrimentos minerales se ha descrito al detalle (Cruz et al., 2014; Castillo et al., 2016), y 2) que en el tratamiento testigo (MT, sin inocular) las raíces presentaron una colonización radicular del 7.83% proveniente de la micorrización nativa, respuesta que incluso superó a la detectada en el tratamiento Ab (2.65%) (Figura 1).
MT = manejo tradicional del productor; HMA = inoculación con el consorcio micorrizógeno; Ab = inoculación con Azospirillum brasilense; HMA+Ab = inoculación con el consorcio micorrizógeno y Azospirillum brasilense; Ab+50% FI = inoculación con Azospirillum brasilense y dosis reducida de fertilizante inorgánico; HMA+50% FI = inoculación con el consorcio micorrizógeno y dosis reducida de fertilizante inorgánico; HMA+Ab+50% FI = inoculación con el consorcio micorrizógeno y Azospirillum brasilense más dosis reducida de fertilizante inorgánico. Valores con letra distinta en la misma columna, indican diferencia significativa (LSD de Fisher, P ≤ 0.05). Las líneas verticales son el error estándar (±).
Figura 1: Colonización micorrizógena en raíces de maíz (Zea mays) a los 60 DDS.
En relación a la variable UFC, la mejor dilución fue 10-6 g-1 de suelo seco pues en los tratamientos Ab+50%FI y HMA+Ab+50%FI se cuantificaron 198 y 142 UFC respectivamente, en contraste con los tratamientos HMA+Ab (UFC 17) y Ab (UFC 7).
Tales resultados se suman a las evidencias dadas a conocer por Castañeda-Saucedo et al. (2013) tras aplicar distintas dosis de A. brasilense más fertilización química y denotar que el número de colonias incrementó, en comparación con los tratamientos sin fertilizar, debido a que la cantidad de nitrógeno presente en el suelo coadyuvó al desarrollo y supervivencia de las rizobacterias. Por otro lado, y a pesar de que el contenido de este elemento fue bajo donde se estableció el experimento, González et al. (2011) señalan que A. brasilense es capaz de compensar la deficiencia y con ello afectar positivamente su disponibilidad para la planta.
En el peso de grano, Ab+50%FI (74.21%) y HMA+50%F (47.42%) fueron superiores al compararles con los demás tratamientos (LSD de Fisher, P ≤ 0.05) (Figura 2), y ello concuerda con lo reportado por García-Olivares et al. (2012) y Babaogli et al. (2012) quienes al inocular la semilla de maíz con esta rizobacteria acentuaron la producción de grano y, por ende, el rendimiento (Oliveira et al., 2018).
MT = manejo tradicional del productor; HMA = inoculación con el consorcio micorrizógeno; Ab = inoculación con Azospirillum brasilense; HMA+Ab = inoculación con el consorcio micorrizógeno y Azospirillum brasilense; Ab+50% FI = inoculación con Azospirillum brasilense y dosis reducida de fertilizante inorgánico; HMA+50% FI = inoculación con el consorcio micorrizógeno y dosis reducida de fertilizante inorgánico; HMA+Ab+50% FI = inoculación con el consorcio micorrizógeno y Azospirillum brasilense más dosis reducida de fertilizante inorgánico. Valores con letra distinta en la misma columna, indican diferencia significativa (LSD de Fisher, P ≤ 0.05). Las líneas verticales son el error estándar (±)
Figura 2: Peso del grano (kg) en plantas de maíz (Zea mays) a los 90 DDS.
Respecto a la suficiencia y disponibilidad limitada de fósforo (P) en los suelos donde se estableció el presente experimento, en diversos estudios de campo se ha comprobado cuan benéfica resulta la asociación micorrizíca en cultivos de importancia económica, sobre todo porque aumenta la eficiencia agronómica del P y la producción de biomasa con valor agrícola (Deguchi et al., 2007, 2012), sin exceptuar la relación positiva influenciada por los inoculantes microbianos en Z. mays (Díaz-López et al., 2014; Battini et al., 2017).
De igual manera, y a pesar del deficiente contenido edáfico de nitrógeno, las rizobacterias (A. brasilense) y microbiota rizosférica no solo pueden coadyuvar a la solubilización de P sino también a la fijación de N (Cruz e Ishii, 2012; Rouphael et al., 2015) y, con el suministro de nutrimentos esenciales al maíz, reducir la cantidad de fertilizantes químicos que se deben usar para obtener rendimientos más satisfactorios requeridos en el crecimiento y desarrollo de las plantas (Mazen et al., 2018).
También los niveles críticos o muy bajos de materia orgánica en el suelo (1.1%) pudieren haber influido sobre la escasa e incluso nula colonización de las raíces donde no se realizó inoculación, toda vez que dicha condición edáfica tiende a limitar la funcionalidad de los simbiontes (HMA) y las rizobacterias (como A. brasilense), tal y como Peña-Venegas et al. (2007) lo mencionan.
Con base en los resultados obtenidos en este estudio, la propuesta metodológica implementada mediante la aplicación dual de estos microorganismos con dosis reducida de fertilización inorgánica podría ser una alternativa técnicamente factible de promover entre los productores, no solo por ser amigable con el ambiente, sino por tratarse de una práctica simple y barata que reduce el uso de agroquímicos y los altos costos de producción. Además, otra alternativa que pudiere ser viable es la disminución de las amenazas ambientales tan nocivas que ocasiona el uso excesivo de insumos químicos, como plaguicidas y fertilizantes sintéticos, entre los que se resaltan la degradación y compactación del suelo (Massah y Azadegan, 2016), el declive de su fertilidad (Timsina, 2018) la contaminación de las aguas subterráneas, aire y suelo (Pérez-Lucas et al., 2018; Zhang et al., 2018) y su acidificación (Goulding, 2016), sin descartar los daños y perjuicios que ocasionan a la salud humana (Kumari et al., 2014; Silveira-Gramont et al., 2018).
Por último, los HMA y A. brasilense a menudo interactúan sinérgicamente al ser aplicados de manera conjunta, aunque también se han registrado buenos resultados cuando se aplican por separado y con una dosis reducida de fertilización inorgánica.
Conclusión
El principal tratamiento para la mayoría de las variables evaluadas en esta investigación fue HMA+Ab+50%FI, lo cual representa una alternativa potencial para favorecer el crecimiento y desarrollo de las plantas de maíz en condiciones de campo. Por otro lado, en la producción de grano el tratamiento Ab+50%FI sugiere la posibilidad de optimizar la relación costo-beneficio al reducir la cantidad de fertilizante químico necesario para incrementar la producción.
