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Introducción
La lignina es un heteropolímero que forma parte de la pared celular del tejido vascular de las plantas (Lucas et al., 2013) y provee rigidez estructural, así como resistencia a la tensión y presión hídrica (Renault, Werck-Reichhart y Weng, 2019); además, confiere soporte a células especializadas en sostén y almacenamiento (Lewis y Yamamoto, 1990). La lignina y la celulosa son los principales componentes de la biomasa que pueden ser utilizados en la obtención de productos renovables, como materia prima para biocombustibles y en la identificación de especies maderables (De Souza et al., 2020; Yu y Kim, 2020). El estudio de la lignina se enfoca principalmente en la industria (Ekpo, Ogali, Ofodile y Achugasim, 2016), muy pocos estudios se han dirigido a entender los procesos evolutivos como el desarrollo anatómico-químico de los tejidos conductores (Weng y Chapple, 2010).
De manera general, se consideran tres tipos principales de lignina en plantas, uno que presenta lignina de tipo guayacilo e hidroxifenilo (briofitas, licofitas y gimnospermas) (Ralph, 2010), el que presenta lignina de tipo siringilo, guayacilo e hidroxifenilo (predominante en angiospermas) (Barros, Serk, Granlund y Pesquet, 2015) y el que presentan los pastos (monocotiledóneas) que se compone de guayacilo, hidroxifenilo y en menor medida siringilo (Ralph, 2010). La lignina es un polímero fenólico cuya composición es diversa por los diferentes monómeros y enlaces que la componen, que son resultado de las distintas enzimas que participan en la biosíntesis (Barros et al., 2015) y durante la polimerización en la pared celular (Ros Barceló et al., 2004). Por lo anterior, el objetivo de esta revisión fue documentar las características sobresalientes de la molécula de lignina, su biosíntesis, polimerización en la pared celular y el devenir evolutivo del proceso de lignificación.
Características De La Lignina
Molécula
La lignina es un heteropolímero compuesto por tres principales monómeros fenilpropanoides (monolignoles) (Fig. 1): alcohol p-cumarílico (p-hidroxifenilo), coniferílico (guayacilo) y sinapílico (siringilo) (Grabber, 2005) (Fig. 1). También se consideran como monómeros estructurales a monolignoles acetilados (esteres de coniferilo y esteres de sinapilo), hidroxicinamatos (ácido p-cumárico, ferulato y sinapato), coniferaldehído, sinapaldehído, ácido ferúlico y alcohol 5-hidroxiconiferaldehído (Ralph, 2010). Los monolignoles se unen por más de veinte enlaces distintos; sin embargo, los más comunes son: β-O-4, β-5, 5-5, 4-O-5, β-β, β-1, por lo que se conforman estructuras de guayacilglicerol-β aril éter, fenilcumaranos, diarilpropanos, resinol, bifenil y difenil éter (Ralph et al., 2004). El principal enlace que se presenta en la lignina son los β-aril éteres (β-O-4), que es débil comparado con los enlaces β-5, β-1, β-β, 5-5, y 5-O-4 (Fig. 2) (Lu y Ralph, 2010; Ros Barceló et al., 2004). Durante la lignificación, los hidroxicinamatos (p-cumarato, ferulato y sinapato) son copolimerizados dentro del polímero de la lignina en conjunto con los monolignoles (Ralph, 2010). Estas copolimerizaciones favorecen la formación de ramificaciones en la estructura de la lignina además de que provocan la acetilación de polisacáridos, como es el caso de los pastos en que los ferulatos y el p-cumarato acetilan a los arabinoxilanos (Tuyet Lam, Iiyama y Stone, 1992). Los hidroxicinamatos están involucrados principalmente en la unión entre polisacáridos-polisacáridos, además de la unión entre polisacáridos y lignina (Ralph, 2010).
Figura 1 Ruta biosintética de la lignina. PAL: Fenilalanina amonia liasa; TAL: Tirosina amonia liasa; C4H: cinamato 4-hidroxilasa; 4CL: 4-cumarato, CoA ligasa; HCT: p-hidroxicinamoil-CoA, quinato shikimato p-hidroxicinamoiltransferasa; C3H: p-cumarato 3-hidroxilasa; CCoACOMT: cafeoil-CoA O-metiltransferasa; CCR: cinamoil-CoA reductasa; COMT: ácido caféico / 5-hidroxiconiferaldehído O- metiltransferasa; CAD: alcohol cinamílico dehidrogenasa; CCR: cinamoil CoA reductasa; 4CL: 4-(hidroxi)cinamoil CoA ligasa; F5H: ferulato 5-hidrolasa; Acyl-T, aciltransferasa; Px: peroxidasas, Lac: lacasas, fp: fenilpropanoide (Modificado de Lu y Ralph, 2010; Tobimatsu et al., 2013).
Por lo tanto, los ferulatos funcionan como sitios de nucleación donde la lignina se acumula (Carnachan y Harris, 2000), debido a que unen los monómeros de la lignina (siringilo y guayacilo) con los polisacáridos estructurales (xilanos y pectinas principalmente) mediante enlaces covalentes de tipo 8-O-4’, 5-β, 4-O-β’, β-5’, 5-5’ y 8-β’ (Kang et al., 2019) (Fig. 2). La presencia de enlaces de tipo éster, entre monolignoles ferulados (F-MG o MS), permite que, mediante métodos de degradación, los monómeros sean fácilmente separados al ser enlaces débiles. Tal es el caso de la lignina de tipo siringilo-guayacilo (angiospermas) que presenta un número mayor de enlaces ésteres de tipo β-O-4 (Fig. 3), por lo que es menos resistente a hidrolisis que la lignina de tipo guayacilo (gimnospermas) (Ralph, 2010). Una nueva lignina de tipo C (alcohol catequilo) se ha detectado en la cubierta de las semillas de especies como vainilla y en cactáceas (Chen et al., 2013) pero no en el tejido vascular de otras plantas (Do et al., 2007).
Lac: lacasa, Px: Peroxidasa, H: Hidroxifenilo, G: Guayacilo, S: Siringilo, F: ferulato (Modificado de Ros Barceló et al., 2004; Z. Liu, Persson y Sánchez-Rodríguez, 2015; Hilgers, Vincken, Gruppen & Kabel, 2018.
Figura 3 A) Representación de la polimerización de monómeros de lignina mediante lacasas y peroxidasas, B) Representación de una molécula de lignina de madera de gimnospermas, C) Molécula típica de lignina de madera de angiospermas.
Biosíntesis de la lignina
La biosíntesis de lignina es energéticamente más costosa que la de celulosas y hemicelulosas (Amthor, 2003). Las plantas no pueden degradar la lignina, por lo que el proceso de su síntesis está muy regulado (Lewis y Yamamoto, 1990). La fenilalanina (en pastos tirosina) es el principal precursor de los monómeros de lignina que se producen mediante la ruta metabólica del ácido shikímico (Maeda, 2016; Xie et al., 2018); este proceso se desarrolla en los plastidios (Rippert, Puyaubert, Grisollet, Derrier y Matringe, 2009). La fenilalanina se transforma en ácido cinámico, luego en ácido p-cumárico y después en p-cumaril CoA. Esta molécula es sustrato en dos rutas, la que formará al alcohol p-cumarílico (o lignina H) y la más compleja que producirá los monómeros de la lignina: ácido ferúlico (ferulatos), ácido sinápico, alcohol catequilo (lignina C), alcohol coniferílico (lignina G) y alcohol sinapílico (lignina S; Fig. 1) (Barros et al., 2015).
Las principales enzimas durante la formación de los monómeros son la fenilalanina amonia liasa (PAL), cinamato 4-hidroxilasa (C4H), 4-cumarato coenzima A ligasa (4CL), p-cumarato 3-hidroxilasa (C3H), quinato p-hidroxicinamil-CoA (HCT), cinamil-CoA reductasa (CCR), alcohol cinamílico deshidrogenasa (CAD), cafeoil-CoA O-metiltransferasa (CCoAOMT) y ácido caféico O-metiltransferasa (COMT) (Vanholme, Demedts, Morreel, Ralph y Boerjan, 2010). La diferenciación de los monolignoles se da por la enzima F5H (sintetiza siringilo) y de los subsecuentes pasos catalizados por las enzimas COMT, 4CL, CCR y CAD (Campbell y Sederoff, 1996). La expresión enzimática va a depender de factores y condiciones estresantes tanto bióticas como abióticas (Moura, Bonine, de Oliveira Fernandes, Dornelas y Mazzafera, 2010). La lignificación comienza en los plastidios y se desarrolla en el retículo endoplasmático, donde la citocromo P450 oxidoreductasa actúa, mientras que en el citoplasma participan las enzimas PAL, 4CL, CCoAOMT, CCR, CAD y COMT (Barros et al., 2015). Posteriormente, los monolignoles sintetizados (Fig. 1) son transportados a la pared celular mediante tres sistemas de transporte: difusión pasiva, exocitosis asociada a vesículas y transporte activo dependiente de ATP con transportadores ABC y/o antiportadores asociados a protones (Barros et al., 2015).
Polimerización En La Pared Celular
El proceso de polimerización de la lignina se da en la pared celular mediante la polimerización oxidativa de los monómeros secretados. Los radicales de los monómeros de lignina se unen entre sí y forman enlaces condensados C-C de tipo 5-5’, β-5’, β-β y β-1’ (Fig. 2) y no condensados C-O- C como β-O-4’ (Ros Barceló et al., 2004). La polimerización de la lignina es de tipo “endwise”, debido a que los nuevos monómeros se acumulan y entrelazan con los dímeros, trímeros y oligómeros que se formaron primero, por lo que se obtiene una molécula lineal que en ocasiones se ramifica por la presencia de enlaces de tipo 5-5 o 4-O-5 (Lu y Ralph, 2010). Después de la deshidrogenación de radicales, se polimerizan bajo un estricto control químico denominado “aleatorio”. Actualmente, se ha evidenciado la participación de proteínas líderes en la lignificación, las cuales son de dos tipos, las lacasas dependientes de O2 (Fig. 3) y las peroxidasas dependientes de H2O2 (Tobimatsu y Schuetz, 2019). Las enzimas lacasas actúan directamente en todos los monolignoles de la lignina, mediante la oxido-reducción de los p-difenoles al utilizar el O2 (Liang, Davis, Gardner, Cai y Wu, 2006). Estas enzimas forman parte de la polimerización de lignina, su actividad se detecta durante la lignificación del xilema y la transcripción de lacasas se regula de manera similar a la de los monómeros (Koutaniemi, Malmberg, Simola, Teeri y Kärkönen, 2015). La presencia de diferentes isoformas de las lacasas se relaciona con el tipo celular donde se encuentran (Berthet et al., 2011), además se pueden observar dos o más lacasas activas al mismo tiempo (Zhao et al., 2013).
Las peroxidasas son una familia multigénica (Valério, De Meyer, Penel y Dunand, 2004), el número de isoformas de esta enzima es mucho mayor que las lacasas, y durante la evolución de las plantas se incrementaron a cerca de 138 enzimas en las angiospermas (Weng y Chapple, 2010). Las peroxidasas son afines al alcohol coniferilo (Fagerstedt, Kukkola, Koistinen, Takahashi y Marjamaa, 2010) y muy poco al alcohol sinapílico (Aoyama et al., 2002) debido a que el alcohol coniferilo es propenso a la oxidación (Russell, Forrester, Chesson y Burkitt, 1996). Pocas enzimas peroxidasas son capaces de oxidar al alcohol sinapílico por el impedimento estérico que se forma entre el sitio de unión y los metoxilos del alcohol sinapílico (Christensen et al., 2001), debido a que se forman contactos hidrófobos desfavorables entre los átomos metoxi del alcohol sinapílico y el esqueleto de la enzima de la peroxidasa (Ostergaard et al., 2000). Las enzimas capaces de oxidar los monómeros de siringilo se presentan en las gimnospermas basales y en plantas ancestrales (Ros Barceló et al., 2004). Lacasas y peroxidasas pueden tener especificidad durante la polimerización de lignina, como en las células de la banda de Caspary (peroxidasas) y en los elementos traqueales (lacasas) (Zhao et al., 2013), mientras que, en algunas especies, ambas enzimas pueden actuar durante el proceso de lignificación de los elementos traqueales (ET) (Sterjiades, Dean, Gamble, Himmelsbach y Eriksson, 1993).
Tres posibles modelos para la acción de las enzimas se han propuesto: en el primero hay diferencia secuencial en la intervención debido a la especificidad del substrato, las lacasas producen oligolignoles y posteriormente las peroxidasas los ocupan para seguir polimerizando monómeros (Barros et al., 2015). En el segundo modelo, hay una intervención secuencial debido a una expresión espacio-temporal diferente, ambas enzimas actúan en diferentes sitios y momento, no solo en el tejido lignificado si no en las células cooperativas de la lignificación como el parénquima no lignificado (Ros Barceló, 2005). En el tercer modelo, hay formación de diferentes complejos proteínicos, donde los monolignoles se unen a otros complejos proteínicos que restringe los sitios de unión (Barros et al., 2015). Para que las peroxidasas realicen su función de polimerizar la lignina, la enzima NADPH oxidasa participa en este proceso al proveer a las peroxi-dasas de oxígeno reactivo durante la lignificación (Zhu, Du, Qian, Zou y Hua, 2013). La NADPH oxidasa forma parte de una familia multigenética de enzimas (Lee, Rubio, Alassimone y Geldner, 2013) y su trabajo lo realiza en conjunto con tres dismutasas superoxidasas (CuZn-SOD, Fe-SOD y Mn-SOD) que utilizan radicales producidos por NADPH oxidasa y transforman en O2 y H2O2 que sirven como sustrato para el funcionamiento de las peroxidasas (Gill y Tuteja, 2010; Sirokmány y Geiszt, 2019).
Lignificación De La Pared Celular
La lignificación de la pared celular inicia en las esquinas de la célula (Iiyama, Lam y Stone, 1994), donde la lignina comienza a acumularse y conforme madura la célula se acumula en la pared secundaria de la misma (De Micco y Aronne, 2007). Los ferulatos fungen como sitios de nucleación y la lignina comenzará su acumulación en las paredes celulares (Fig. 4) (Grabber, Ralph y Hatfield, 2002). Durante el desarrollo del xilema primario, la acumulación de la lignina se da principalmente en la pared secundaria (Serk, Gorzsás, Tuominen y Pesquet, 2015) y está compuesta de monómeros de guayacilo (Li et al., 2001). Durante la lignificación del xilema secundario, los guayacilos se presenta en pared primaria, aunque también se acumulan en pared secundaria en los elementos de vaso (Fig. 4) (Herbette et al., 2015). Los guayacilos se depositan al inicio del proceso de lignificación debido a que la madera rica en guayacilo engrosa más rápido por la estructura que permite la formación de puentes de hidrógeno, pero lignifica lento similar a la lignina siringilo (Grabber, 2005); por lo que los elementos conductores acumulan principalmente guayacilo y para ser funcionales debe ocurrir la muerte celular programada (Bollhöner, Prestele y Tuominen, 2012); mientras que la lignina siringilo (S) engrosa y lignifica lento y su acumulación en las paredes secundarias tarda más en desarrollarse (Ruel et al., 2002).
A)Al terminar la diferenciación celular, la lignina se produce, transporta y polimeriza en la pared primaria y secundaria de ET y F. Puntos negros representan los sitios de nucleación de la lignina donde se acumula lignina de tipo G. B) La lignina termina de acumularse en los ET y F con la ayuda del parénquima que los rodea. C) Ocurre la muerte celular programada de ET; sin embargo, conforme madura la planta, el parénquima puede proporcionar monolignoles que se acumulan en las paredes de los ET para reforzar su pared. Los puntos fucsia muestran la acumulación de lignina de tipo S/G. D) una vez reforzada la pared se detiene el proceso de lignificación en esta zona. ET: elementos traqueales (traqueidas o elementos de vaso), F: fibras, Mn: monolignoles, P: parénquima.
Figura 4 Representación esquemática de la lignificación cooperativa y semicooperativa en el tejido vascular.
Las fibras comienzan su lignificación en la lámina media y se acumula gradualmente a través de la pared primaria y secundaria (Donaldson, 2001). La acumulación de lignina de tipo S, es la que predomina en la pared celular y su polimerización se da por lacasas y peroxidasas (Zhao et al., 2013). La acumulación de siringilo hipotéticamente se ha considerado que da mayor resistencia y soporte a la pared celular (Li et al., 2001). Para el proceso de lignificación en fibras no es necesaria la muerte celular como ocurre con los elementos traqueales, por lo que se puede presentar una lignificación cooperativa (Ménard y Pesquet, 2015).
Lignificación Cooperativa
En el proceso de lignificación de los elementos traqueales (ET) ocurre la muerte celular programada para conducir agua a través del lumen celular (Kozela y Regan, 2003). Durante el crecimiento de la planta, los ET continúan el proceso de lignificación (Ménard y Pesquet, 2015) mediante lignificación cooperativa (Pesquet et al., 2013). La lignificación cooperativa o hipótesis del buen vecino se presenta cuando las células parenquimáticas (en ocasiones fibras) sintetizan monómeros de lignina que son transportados a los elementos traqueales y se acumulan en sus paredes secundarias (Fig. 4) (Smith et al., 2013). La cooperación en la lignificación puede variar en cada tejido, en el caso de los ET es de tipo cooperativa (Gorzsás, Stenlund, Persson, Trygg y Sundberg, 2011). En las fibras se presenta una relación semiautónoma con el parénquima adyacente (Smith et al., 2013); mientras que las células de la banda de Caspary presentan autonomía en el proceso de lignificación (Alejandro et al., 2012). La lignificación cooperativa es un proceso descubierto recientemente en la evolución de las plantas, en especial en angiospermas por la presencia de fibras y parénquima que contribuyen a la lignificación de los elementos traqueales (Smith et al., 2017).
Patrón De Evolución De La Lignificación
La suberina, cutina y lignina son compuestos que tienen similitudes en sus funciones entre ellas la resistencia a la sequía y conferir rigidez estructural. Además, comparten una ruta biosintética ancestral (Fig. 5) (Renault et al., 2017). En el desarrollo de los microorganismos fotosintetizadores, los genes involucrados en la ruta del shikimato, tuvieron varias mutaciones que permitieron la diversificación de la misma. Adicionalmente algunas enzimas funcionaron como enzimas promiscuas catalíticamente funcionales (MPEs) que permitieron la biosíntesis de diferentes polímeros fenólicos estructurales (Niklas, Cobb y Matas, 2017). Una hipótesis menciona que un polímero aromático de la cutícula de musgos fue el predecesor de la biosíntesis de suberina, lignina y cutina por la similitud entre rutas metabólicas (Renault et al., 2017).
Figura 5 Productos derivados de la ruta metabólica del ácido shikímico y de la ruta de los fenilpropanoides (Basado en Vogt, 2010).
En algunos microorganismos, algas rojas y carófitas, se descubrió la presencia de amonia liasas derivadas de fenilalanina y tirosina, además de monómeros similares a la lignina (Sørensen et al., 2011; Barros et al., 2016). La suberina presenta similitud estructural con la lignina (Fig. 5) por el dominio aromático similar (Dixon et al., 2002). Además, las peroxidasas involucradas en la polimerización son muy parecidas entre lignina y suberina (Quiroga et al., 2000) y los ferulatos se unen a la suberina de forma similar a la lignina (Marques, Rencoret, Gutiérrez, Del Río y Pereira, 2016).
La aparición del tejido vascular y los procesos de lignificación tuvieron consecuencias fisiológicas y anatómicas durante el desarrollo de las plantas (Pittermann, 2010). Surgieron diferenciales en el potencial hídrico negativo tanto en condiciones normales como estresantes (Malavasi, Davis y Malavasi, 2016) y se formó una tensión xilemática que provocó la aparición de una estructura firme y resistente en el tejido vascular para evitar el colapso de los elementos traqueales (Liu, Luo y Zheng, 2018). La resistencia y firmeza que agregó la lignina a la pared celular permitió el desarrollo de elementos de vaso con diámetros de lumen amplio y consecuentemente un mayor flujo de agua (Kozela y Regan, 2003). La lignificación no inició en el tejido vascular, sino que comenzó en los tejidos periféricos de las protraqueofitas (Boyce et al., 2003). Durante el devenir evolutivo se generaron mecanismos para mantener la lignificación en el xilema y evitar su proliferación en los tejidos periféricos (Peter y Neale, 2004), un ejemplo de exaptación (Armbruster, Lee y Baldwin, 2009). Durante el proceso de formación de los elementos traqueales intervinieron procesos hormonales que conllevaron a una expansión y elongación celular, deposición de celulosa en la pared secundaria, muerte programada, digestión del citoplasma y formación de un conducto vascular con flujo de agua (Růžička, Ursache, Hejátko y Helariutta, 2015). Seguramente la rigidez de la pared celular surgió posiblemente con fines biomecánicos (Espiñeira et al., 2011), contra patógenos (Popper et al., 2011) y protección contra rayos UV (Martone et al., 2009), antes de la formación de las células conductoras (Weng y Chapple, 2010).
Durante las primeras etapas evolutivas del tejido vascular de las primeras traqueofitas hubo un incremento en la complejidad y robustez mecánica de la pared celular de los ET (Edwards, 2003). Se desarrollaron las traqueidas de los helechos y en sus paredes celulares se acumuló lignina de tipo guayacilo (Luna et al., 2015). Es importante señalar que para Selaginella se presenta lignina de tipo S que es similar a la detectada en angiospermas (Weng, Banks y Chapple, 2008). Sin embargo, es derivada de una convergencia evolutiva ya que las enzimas que participan en la biosíntesis son diferentes entre ambos grupos (Weng y Chapple, 2010). La presencia de lignina de tipo guayacilo se mantuvo durante el desarrollo de las gimnospermas, pero algunas especies de angiospermas primitivas y gimnospermas compartieron características en la proporción de guayacilo y de siringilo en los elementos traqueales (Jin, Shao, Katsumata y Iiyama, 2007). Con el surgimiento de las angiospermas, la especialización de las células del tejido vascular (fibras, elementos de vaso, parénquima) (Scholz et al., 2013), permitió que este grupo abarcara nuevos nichos ecológicos en el tiempo (Feild et al., 2000). La especialización del tejido vascular en angiospermas favoreció la aparición de estrategias para mitigar problemas de embolismos y cavitaciones (Maherali, Pockman y Jackson, 2004), como la diversificación en los engrosamientos de la pared celular secundaria (anulares, helicoidales, reticulares) (Sperry, 2003) que permitieron una mayor humectabilidad y eficiencia en el ascenso del agua (Kohonen y Helland, 2009), la diversificación de las punteaduras para evitar embolismos (Li et al., 2016), la diversificación de las placas de perforación (Pereira, Domingues-Junior, Jansen, Choat y Mazzafera, 2018), así como la diversificación en la composición de las moléculas de lignina de la pared celular (Espiñeira et al., 2011). Un ejemplo de esta diversificación anatómica y química estructural como protección contra patógenos se da en la familia Cactaceae (Reyes-Rivera, Canché-Escamilla, Soto-Hernández y Terrazas, 2018; Maceda et al., 2019).
El cambio evolutivo en las angiospermas de traqueidas a elementos de vaso, al principio no fue necesariamente una ventaja adaptativa al comprometerse la resistencia a la sequía de las angiospermas (Carlquist, 1992); por lo que los cambios se dieron en la venación de las hojas donde se desarrolló el tejido conductor con elementos de vasos (Feild y Wilsony, 2012) y en condiciones ambientales estables (Sperry, Hacke, Feild, Sano y Sikkema, 2007). Con el tiempo, la diversificación de los elementos de vaso, junto con la diversificación de la estructura de la lignina permitió que las angiospermas prevalecieran y dominaran diferentes ambientes (Augusto, Davies, Delzon y de Schrijver, 2014). Además de la diversificación anatómica y química, se diversificaron los complejos enzimáticos que participan en la polimerización de lignina y otros compuestos (Mohnen, 2008). Por ejemplo, la presencia de peroxidasas se dio en plantas terrestres y prevaleció durante la evolución de los diferentes linajes (Duroux y Welinder, 2003), especialmente las peroxidasas que oxidan a los monómeros de siringaldehído que se han localizado en algas y briofitas, y que su estructura se diversificó en las angiospermas, por lo que son consideradas como proteínas altamente expresadas que evolucionaron y continúan evolucionando lentamente (Gómez Ros et al., 2007). Es importante resaltar que las peroxidasas afines a guayacilo, constituyen al estado más derivado de la familia de peroxidasas debido a que su mecanismo de síntesis surge durante el desarrollo de las traqueofitas (Gómez Ros et al., 2007). La diversificación genética y enzimática de las peroxidasas permitió que la molécula de lignina se conformara de una manera más compleja que la detectada en gimnospermas y otros grupos basales donde predomina la lignina guayacilo (Bakalovic et al., 2006).
Los monómeros de siringilo están presentes en una gran cantidad de grupos taxonómicos como Isoetes, Selaginella, Lycophyta, helechos acuáticos y gnetofitas (Weng, Li, Stout y Chapple, 2008), por convergencia evolutiva (Espiñeira et al., 2011) o como una característica basal y que posiblemente se suprimió durante la diversificación de las especies que presentan solo lignina de tipo guayacilo e hidroxifenilo (Martone et al., 2009). En angiospermas, la presencia de lignina con diferente proporción de S/G, formó una barrera física con una composición química diversa (Lacayo, Hwang, Ding y Thelen, 2013), lo que disminuyó la especificidad de enzimas degradadoras de la madera de bacterias y hongos al existir una aletoriedad en la polimerización de la lignina (Skyba, Douglas y Mansfield, 2013). Esta diversidad permitió que las angiospermas pudieran establecerse exitosamente en diferentes condiciones ambientales (Feild y Wilsony, 2012). Durante la divergencia de las angiospermas con respecto a las gimnospermas hubo cambios genéticos. Surgió un control maestro para la síntesis de lignina S asociado a la presencia de los genes F5H y NST, que únicamente se han encontrado en las angiospermas (Zhao et al., 2010) y posiblemente evolucionaron como método de defensa ante diferentes patógenos (Menden, Kohlhoff y Moerschbacher, 2007). Incluso se han preservado en angiospermas marinas, donde su acumulación se da para proteger los tejidos de patógenos a pesar del costo energético que conlleva (Klap, Hemminga y Boon, 2000).
La diversificación en la composición química de las angiospermas va de la mano con los porcentajes de lignina que se acumulan en las plantas, porque la proporción de S/G/H, varía de manera intraespecífica (posición en el tallo, tipo de célula, xilema o floema) (Pomar, Merino y Barceló, 2002) e interespecífica (tamaño de la planta, forma de crecimiento) (Ros Barceló et al., 2004). La hipótesis de diversificación anatómica y química de la pared celular aún está en discusión, pero abre la posibilidad de entender el por qué de la diversidad de las angiospermas.
Consideraciones Finales
La lignina es un heteropolímero complejo en su estructura y evolución; la molécula se conforma por diversos monómeros. Durante la biosíntesis de la lignina participan complejos enzimáticos y genéticos como el gen F5H que determina la presencia del monómero de siringilo. La polimerización de la lignina en la pared celular se da por la acción de dos grupos enzimáticos principales, las peroxidasas y las lacasas. El número de peroxidasas es mayor que el de lacasas y su diversificación se dio con el surgimiento de las angiospermas. La lignificación cooperativa se da entre elementos conductores (traqueidas y elementos de vaso) y parénquima-fibras, lo que refuerza el tejido vascular durante el desarrollo de la planta.
Durante la evolución surgieron cambios en el proceso de lignificación en las plantas, ya que permitieron la adaptación a diversas condiciones ambientales, principalmente terrestres. La aparición de la ruta biosintética de los monómeros de la lignina surgió inicialmente como método de defensa contra patógenos y como protección contra rayos UV, posteriormente se acumuló en los elementos traqueales y permitió el desarrollo del xilema de las plantas. Las enzimas promiscuas catalíticamente funcionales (MPEs), permitieron el surgimiento de nuevos polímeros estructurales, lo que dio origen a la lignina, la suberina y la cutina. La aparición de monómeros de siringilo a lo largo de la historia evolutiva de las plantas, nos muestra la convergencia evolutiva de los procesos biosintéticos; por lo que la diversificación anatómica y química de la pared celular, fue una de las ventajas adaptativas de las angiospermas para distribuirse y adaptarse exitosamente a diferentes condiciones ambientales.
