Evaluación in vitro de la actividad citotóxica y antitumoral de plantas medicinales recomendadas en Cuetzalan del Progreso, Puebla, México

Avelino-Flores, M.C.G.; Bibbins-Martínez, M.D.; Vallejo-Ruiz, V.; Reyes-Leyva, J.; Avelino-Flores, M.C.G.; Bibbins-Martínez, M.D.; Vallejo-Ruiz, V.; Reyes-Leyva, J.

doi:10.18387/polibotanica.47.9

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versión impresa ISSN 1405-2768

Polibotánica no.47 México ene./jun. 2019

https://doi.org/10.18387/polibotanica.47.9

Evaluación in vitro de la actividad citotóxica y antitumoral de plantas medicinales recomendadas en Cuetzalan del Progreso, Puebla, México

In vitro evaluation of cytotoxic and antitumor activity of medicinal plants recommended in Cuetzalan del Progreso, Puebla, Mexico

M.C.G. Avelino-Flores¹^*

M.D. Bibbins-Martínez²

V. Vallejo-Ruiz³

J. Reyes-Leyva³

^¹Ingeniería de Alimentos, Facultad de Ingeniería Química, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Edificio FIQ-7, Ciudad Universitaria, Av. Sn. Claudio y 18 sur, Col. Jardines de San Manuel, Puebla, México.

^²Centro de Investigación en Biotecnología Aplicada, Instituto Politécnico Nacional. Carretera Estatal Santa Inés Tecuexcomac, Km 1.5 Tepetitla de Lardizabal CP 90700, Tlaxcala, México.

^³Lab. Biología Molecular y Virología, Centro de Investigación Biomédica de Oriente, Instituto Mexicano del Seguro Social, Metepec, Puebla, México.

RESUMEN

Las plantas han sido empleadas desde la antigüedad como fuente de medicamentos, algunos principios activos con actividad farmacológica han sido obtenidos exitosamente a partir de éstas, los conocimientos tradicionales sobre su uso han servido para el tratamiento de diversidad de enfermedades. Las plantas Costus pulverulentus, Sechium edule, Tabernaemontana alba y Vernonia patens usadas en la medicina tradicional mexicana de Cuetzalan, Puebla fueron colectadas después de ser seleccionadas de acuerdo a su uso reportado por la comunidad (investigación de campo) y datos reportados en la bibliografía, obteniéndose extractos acuosos e hidroalcohólicos y se evaluó su capacidad para inhibir la proliferación y el crecimiento tumoral in vitro usando la línea celular de cáncer cervical humano SiHa. Dos tipos de ensayos fueron desarrollados: a) Inhibición de la proliferación celular y b) Reducción en el tamaño del tumor in vitro. Los extractos hidroalcohólicos de todas las plantas y el extracto acuoso de T. alba inhibieron la proliferación celular. El extracto hidroalcohólico de las partes aéreas de S. edule mostró la mayor actividad inhibitoria a la concentración de IC₅₀ de 16.5 µg/mL. Todos los extractos hidroalcohólicos y el extracto acuoso de T. alba redujeron el tamaño del tumor formado in vitro. Tanto el extracto hidroalcohólico de V. patens como el de S. edule tuvieron la mayor actividad sobre los tumores in vitro; V. patens redujo su viabilidad en aproximadamente 40% a partir de la concentración de 1 µg/mL, esta misma planta tuvo resultados contrarios para el extracto acuoso que aumentó la proliferación del tumor.

Palabras clave: medicina tradicional; Cuetzalan; actividad citotóxica

ABSTRACT

Plants have been used since ancient times as a source of medicines, some active ingredients with pharmacological activity have been successfully obtained from these, traditional known about their use have served to treat diversity of diseases. Mexican plants (Costus pulverulentus, Sechium edule, Tabernaemontana alba and Vernonia patens) used in Mexican traditional medicine and recommended by people of Cuetzalan del Progreso, Puebla, were collected, aqueous and hydroalcoholic extracts were produced and their capacity to inhibit both the proliferation and tumor growth was evaluated in vitro using the human cervical cancer SiHa cell line. Two types of assays were performed: a) Inhibition of cell proliferation and b) Tumor size reduction in vitro. Hydroalcoholic extracts of all the plants and the aqueous extract of S. edule and T. alba inhibited cell proliferation. S. edule hydroalcoholic extract of aerial parts showed the highest inhibitory activity at the smallest concentrations with IC₅₀ of 16.5 µg/mL. All hydroalcoholic extracts and the aqueous extract of T. alba reduced the size of tumors formed in vitro. The hydroalcoholic extract of V. patens showed the highest inhibitory activity 40.5% at 1 µg/mL. Contradictory results were observed with V. patens extracts, the aqueous extracts increased tumor size, whereas the hydroalcoholic extract showed the highest inhibitory activity.

Key words: traditional medicine; Cuetzalan; cytotoxic activity

INTRODUCCIÓN

El cáncer es una de las principales causas de morbilidad y mortalidad en el mundo, casi una de cada seis defunciones se debe a esta enfermedad. Los cánceres de mama y de cuello uterino se ubican entre los primeros lugares como causa de muerte por tumores en la población del sexo femenino (^{OMS, 2015}). La detección temprana del cáncer de cérvix ha reducido el índice de mortalidad, sin embargo, un importante porcentaje de casos tratados con cirugía, radioterapia y quimioterapia pueden resurgir y llevar incluso a metástasis originando nuevos y más agresivos tumores; la vacuna anti VPH ya es aplicada en algunos países, pero es un tratamiento profiláctico que no cubre la totalidad de serotipos oncogénicos (^{Bonanni et al., 2015}). La investigación en productos naturales ha dado origen a gran parte de los fármacos utilizados en la actualidad, los esfuerzos para descubrir drogas anticancerígenas nuevas se han intensificado en el mundo y aproximadamente el 60% de principios empleados son de origen natural, especialmente de plantas (^{Alonso-Castro et al., 2011}; ^{Chavan, Damale, Shamkuwar, & Pawar, 2013}; ^{Gordaliza, 2007}; ^{Shaikh, Shrivastava, Apte, & Navale, 2016}). En este trabajo se realizó una investigación con los miembros de la Cooperativa Tosepan Titataniske de las plantas medicinales recomendadas por pobladores de la comunidad de Cuetzalan del Progreso, eligiéndose las que podrían presentar actividad contra el cáncer de cérvix evaluándose tanto la actividad citotóxica, como la reducción en el tamaño y proliferación de tumores in vitro de células SiHa de los extractos acuosos e hidroalcohólicos.

MÉTODOS

Investigación y selección del material vegetal

Se solicitó a las mujeres que forman parte de la cooperativa, un listado con las plantas que ocupan de manera tradicional en el tratamiento de diversos padecimientos, con los datos: nombre común de la planta, su abundancia, forma de reproducción y usos; las plantas fueron seleccionadas de acuerdo a lo reportado en este listado y al uso tradicional, composición química y actividad biológica reportada en la bibliografía, para lo que se consultaron diferentes fuentes sobre la región (^{Cifuentes & Ortega, 1990}; ^{Flora Medicinal de México II y III, 1994}; M. ^{Martínez, 1979}). Las partes aéreas de las plantas se recolectaron en la región de Cuetzalan del Progreso Puebla, México con la ayuda de miembros de la cooperativa Tosepan Titataniske y fueron identificadas en el Herbario de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla.

Preparación de extractos

Las hojas de cada planta se limpiaron y desinfectaron para posteriormente secarse a 40°C en horno eléctrico y fueron molidas y extraídas por maceración a temperatura ambiente, protegidas de la luz; para ambos extractos se empleó una proporción planta/disolvente del 10%; los extractos acuosos se pusieron en agitación continua de 150 rpm en un agitador orbital durante 24 h (^{Azmir et al., 2013}; ^{Betancourt, Saez, Granados, Salazar, & Ossa, 1999}), y los extractos hidroalcohólicos (tinturas) se obtuvieron con etanol al 70% durante siete días (^{Saldierna, Suárez, García, & Rodríguez, 2001}). Después del tiempo de maceración los extractos se esterilizaron por filtración con una membrana de 0.22 mm (discos de nylon Gelman Sciencies, Northampton, UK) manteniéndose en condiciones de esterilidad y oscuridad a -20°C, fueron llevados a sequedad en rotaevaporador para el cálculo de los rendimientos, estos se reportaron en porcentaje (%) m/m de extracto crudo.

Ensayos de citotoxicidad

Citotoxicidad de extractos en cultivos adherentes de células SiHa

La línea celular SiHa (carcinoma cervical con papilomavirus tipo 16) se mantuvo en medio mínimo esencial de Eagle´s (MEM) suplementado con 10% de suero fetal bovino (SFB), 1000 UI de penicilina, 100 µg /mL de estreptomicina e incubadas a 37°C en atmósfera húmeda con 95% de humedad. Una proporción de 1 X 10⁴ células /pozo se depositaron en placas para cultivo celular de 96 pozos con MEM a las condiciones antes mencionadas y se incubaron durante 24 h, después de transcurrido este tiempo el medio se cambió por medio fresco con concentraciones de cada extracto desde 0.1 a 100 µg/mL (concentraciones diferentes fueron empleadas en este rango de concentración) y se incubaron por 72 h más. La citotoxicidad/ viabilidad celular fue determinada con sales de tetrazolio (MTT) siguiendo la metodología convencional para este método (^{Wang et al., 2015}). Los resultados fueron expresados como porcentaje de viabilidad celular o como índice de citotoxicidad 50 (IC₅₀), que es la concentración que inhibió el 50% del crecimiento celular; estos valores se estimaron por regresión lineal a partir de las curvas de dosis-respuesta para cada extracto, empleándose el programa KyPlot v 2.0. El quimioterapeútico Bleomicina (100 µg/mL) se usó como control positivo de citotoxicidad y el control negativo fueron células cultivadas bajo las mismas condiciones, pero sin los extractos vegetales (sin tratamiento), al control negativo para los experimentos con los extractos hidroalcohólicos se adicionó la cantidad de etanol corres-pondiente a la máxima concentración experimental empleada.

Actividad sobre los tumores in vitro

Condiciones de cultivo para el aislamiento y formación de clonas tumorales

El método para el cultivo de las clonas tumorales fue adaptado de ^{Freshney, 1991}. El medio de cultivo se preparó con 0.5 mL de agarosa al 2% y 0.5 mL de medio MEM 2X a temperatura de 45°C, esta mezcla se vertió en placas para cultivo celular de 24 pozos, 24 h antes de colocar las células. Las monocapas de células SiHa fueron cosechadas usando tripsina 0.1 M y buffer de fosfatos (PBS), se diluyeron a una concentración de 1 X 10⁵ células/mL en MEM 2X por pozo. Un volumen igual de carboximetilcelulosa (CMC) estéril al 2.72% fue adicionada y mezclada con las células en suspensión y posteriormente la mezcla se colocó en los pozos que contenían previamente el medio agarosa-MEM (suplementado con SFB y antibióticos) preparado, las placas se incubaron a 37°C en atmósfera húmeda con 5% de CO₂ y se mantuvieron así hasta observar las clonas tumorales (dos semanas), adicionándose 0. 5 mL de la mezcla agarosa-MEM cada tercer día. Las clonas tumorales se aislaron del medio cuando fueron visibles y posteriormente se depositaron en cajas de cultivo celular para formar monocapas que fueron empleadas para los cultivos de actividad antitumoral (^{Freshney, 1991}).

Inhibición en el crecimiento del tumor in vitro

La inhibición del crecimiento del tumor in vitro se realizó colocando 1 X 10⁴ UFC tumorales (células SiHa)/500 µL MEM-CMC 2X (1:1); con concentración de los extractos desde 0.1-100 µg/mL en placas para cultivo celular de 24 pozos con el medio semisólido agarosa-MEM y se incubaron bajo las mismas condiciones de cultivo durante 96 h, transcurrido este tiempo, las colonias tumorales (tumores in vitro) fueron removidas delicadamente por aspiración, y se disgregaron con tripsina; la viabilidad de las mismas se determinó con el ensayo MTT; adicionalmente el tamaño del tumor formado se determinó por micrografía empleando el software Image Tool 3. Todas las pruebas se llevaron a cabo por triplicado en tres experimentos biológicamente independientes.

Análisis de datos

Se realizó análisis estadístico de los resultados con un ANOVA de un factor, por comparación múltiple de medias, utilizando el método de Welch con el programa estadístico MiniTab 17.

RESULTADOS

Selección de plantas y extractos obtenidos

La tabla 1 muestra el listado de 88 plantas recabado por los miembros de la cooperativa TOSEPAN Titataniske de Cuetzalan, Puebla, que incluye nombre científico y referencias sobre la actividad biológica mencionada de acuerdo a la bibliografía. En ella se destacan cuatro plantas recomendadas para el tratamiento del cáncer: árnica, espinoso, huichin y sábila; de la sábila, el árnica y el huichin existen investigaciones previas sobre esta actividad bajo metodologías semejantes (^{El-Shemy et al., 2010}; ^{Kim, Kacew, & Lee, 1999}; ^{Quintero, Pelcastre, & Solano, 1999}; ^{Via et al., 2015}). Con la búsqueda bibliográfica se seleccionaron tres plantas de acuerdo a su empleo tradicional, composición química y actividad farmacológica reportada (^{Cifuentes & Ortega, 1990}; ^{Flora Medicinal de México II y III, 1994}; ^{M. Martínez, 1979}), siendo las plantas para el estudio: la caña de venado clasificada como Costus pulverulentus (número de espécimen 12211), originaria de México a Centroamérica y oeste de Sudamérica, asociada a bosque tropical perennifolio; el espinoso clasificado como Sechium edule (número de espécimen 17447), originario de México en climas cálido, semicálido, semiseco y templado; cojón de gato clasificado como Tabernaemontana alba (número de espécimen 31 423), originaria de México y Centroamérica que se desarrolla en clima cálido; y Ocma, que se clasificó como Vernonia patens (número de espécimen 12 130), originaria de México y norte de Sudamérica, presente en climas cálido, semicálido y templado (^{Cifuentes & Ortega, 1990}; ^{Flora Medicinal de México II y III, 1994}; ^{M. Martínez, 1979}). Los especímenes fueron reservados en el Herbario del Jardín botánico de la BUAP.

Tabla 1 Listado de plantas de uso medicinal recomendadas por miembros de la Cooperativa Tosepan Titataniske, Cuetzalan del Progreso, Puebla.

Planta	Disponibilidad/Forma de reproducción	Uso medicinal	Nombre científico (referencias sobre estudios de actividad biológica)
1. Ajenjo	abundante / mata	bilis (té)	Artemisia absinthium L. (W. Ahmad, Hasan, Abdullah, & Tarannum, 2010; Govind, 2011)
2. Ajo	abundante / semilla	tos, bronquitis	Allium sativum L. (Sultana, Khan, Safhi, & A. Alhazmi H., 2016)
3. Ala de murciélago	poco / camote o guia	riñones (té)	Passiflora coriacea Juss. (UNAM, 2009a). No existen reportes que corroboren este uso
4. Albahacar	abundante / vara	mal aire, cólico menstrual	Ocimum basilicum (Ghafari et al., 2018; Rodrigues et al., 2016)
5. Arnica	poco / semilla	lavar las heridas, desinflamar, artritis y cicatrizar	Arnica montana / Heterotheca inuloides (Hostanska, Rostock, Melzer, Baumgartner, & Saller, 2012; Rodríguez-Chávez et al., 2017)
6. Asonate	abundante / vara	mal de aire y limpias	Brickellia veronicifolia Kunth (UNAM, 2009b). No existen reportes que corroboren este uso
7. Astzomiate	abundante / vara o semilla	ojeadas	Barkleyanthus salicifolius (Kunth) Rob. et. Brett. (UNAM, 2009q). No existen reportes que corroboren este uso
8. Bayetilla	abundante / vara o semilla	lavar heridas, dolor de estómago (te), cicatrización, hemorragias, gastritis (agua de uso con huichin)	Hamelia patens (A. Ahmad, Pandurangan, Singh, & Ananad, 2012)
9. Verbena	abundante / semilla	bilis	Verbena officinalis L. (Tiwari, 2008)
10. Bugambilia	abundante / vara	tos (té)	Bougainvillea glabra (Alonso-Castro et al., 2012; Elumalai, Eswaraiah, Madhavi, & Ali, 2012)
11. Pelo de elote	abundante / semilla	dolor de riñón	Estigma maydis (Sukandar, Sigit, & Adiwibowo, 2013; Vijitha & Saranya, 2017)
12. Cacaloxochit	poco / tallo	dolor de riñón, colitis	Plumeria acutifolia (Alhozaimy, Al-Sheddi, & Ibrahim, 2017)
13. Calahuala	abundante / camote	riñones, mal de orín	Phlebodium aureum (L.) J. Smith (UNAM, 2009c). No existen reportes que corroboren este uso
14. Cana de venado	abundante / raiz	riñones y mal de orín	Costus pulverulentus (UNAM, 2009r). No existen reportes que corroboren este uso
15. Cana morada	NR / semilla	riñones , mal de orín (té)	Saccharum officinarum L. (UNAM, 2009d). No existen reportes que corroboren este uso
16. Cebolla	abundante / semilla	hemorragia de menstruación (hervida con sal), tos, dolor de oído	Allium cepa (Amir, Dhaheri, Jaberi, Marouqi, & Bastaki, 2011; Augusti, 1996)
17. Cempasuchil	poco / semilla	bilis	Tagetes erecta L. (Gopi, Elumalai, & Jayasri, 2012)
18. Cuetexiquit	abundante / raíz o semilla	calambres, bilis	No existen reportes para esta planta
19. Chanclan	abundante / rama	recaídas	No existen reportes para esta planta
20. Chilillo	abundante / vara	sarna	Alchemilla procumbens Rose (UNAM, 2009e). No existen reportes que corroboren este uso
21. Durazno	abundante / semilla	curar heridas y baños	Prunus persica L. Batsch (Aziz & Rahman, 2013; Gasparotto et al., 2014)
22. Encino	corteza / semilla	curar heridas y baños	Género Quercus (Aroonrerk & Kamkaen, 2009; Güllüce et al., 2004)
23. Epazote	abundante / semilla o vara	desparasitante, control de plagas, sazonar comidas	Chenopodium ambrosioides L. (Kliks, 1985; Monzote et al., 2006)
24. Espinosilla	abundante / vara	fiebre, gripa, tos, recaídas	Loeselia mexicana (Lam) Brandgee (UNAM, 2009f). No existen reportes que corroboren este uso
25. Espinoso	abundante / semilla	cáncer	Sechium edule (Laure, Faca, Izumi, Padovan, & Greene, 2006; Monroy-Vázquez et al., 2009)
26. Estafiate	poco / rama	dolor de estómago, susto	Artemisia ludoviciana (Zavala-Sánchez, Pérez-Gutiérrez, Pérez-González, Sánchez-Saldivar, & L. Arias-García, 2002)
27. Hierbabuena	abundante / vara o raíz	desparasitante, dolor de estómago, cólicos, partos, sazonar comida, tos, gripa, diarrea (con canela), lechada	Mentha piperita L. (Saharkhiz et al., 2012; Vidal et al., 2007)
28. Hierba del cancer	abundante / rama	heridas	Cuphea aequipetala Cav (Palacios-Espinosa et al., 2014; Waizel-Bucay, Martínez-Porcayo, Villarreal-Ortega, Alonso. Cortés, & A. Pliego-Castañeda, 2003)
29. Hierba dulce	abundante / vara	hemorragia, cólico menstrual	Lippia dulcis Trev. (UNAM, 2009g). No existen reportes que corroboren este uso
30. Hoja de aguacate	abundante / semilla	mal de aire (hojas), inflamación, paperas (huesos molidos)	Persea americana (Idris, Ndukwe, & Gimba, 2009; Owolabi, Coker, & Jaja, 2010)
31.Hoja de cafe	abundante / semilla	calmante de nervios, presión	Coffea arabica L. (Godos et al., 2014)
32. Hoja de guayabo	abundante / semilla	diarrea	Psidium guajava L. (Kamath, Rahul, Ashok, & Lakshmi, 2008)
33. Hoja de limon	abundante / semilla	calmante de nervios	Citrus limon (L.) Burm. F. (Cherng-Wei, Wen-Sung, Chi-Tang, & Lee-Yan, 2013)
34. Hoja de maracuya	abundante / semilla	calmar nervios	Passiflora edulis sims (Li et al., 2011)
35. Hoja de naranja	abundante / semilla	infección y empacho, para granos	Citrus sinensis (L.) Osbeck (Milind & Dev, 2012)
36. Hoja santa	abundante / vara	curar heridas y baños	Piper sanctum (Miq.) Schlechtendal (UNAM, 2009h). No existen reportes que corroboren este uso
37. Huele de noche	abundante / semilla	susto y balo general	Cestrum nocturnum L. (Pérez-Saad & Buznego, 2008)
38. Huichin	abundante / vara	curar heridas, infecciones (té), desinflamar, fiebre, riñones	Verbesina persicifolia D.C. (Via et al., 2015)
39. Izote	poco / tallo	diabetes, mal de oído	Yucca elephantipes Regel (Cruz & Andrade-Cetto, 2015)
40. Jarilla	abundante / rama	bilis	Barkleyanthus salicifolius (Kunth) Rob. & Brett. (M. Domínguez et al., 2005)
41. Jengibre	poco / camote	descongestionar vías respiratorias, dolor de reumas	Zingiber officinale Roscoe (Badoni, Kumar, Combrinck, & Viljoen, 2015)
42. Kouapajxiuit o Santa Elena	abundante / raíz o semilla	desparasitante para lombrices, piquete de víbora (semilla)	Spigelia palmeri Rose (UNAM, 2009i). No existen reportes para esta actividad
43. Laurel	NR / semilla	congestiones	Litsea glaucescens Kunth (López-Romero et al., 2018)
44. Lengua de ciervo	poco / guía	riñones, mal de orín	Tectaria heracleifolia (Willd.) Underw. (UNAM, 2009j). No existen reportes que corroboren este uso
45. Limon	abundante / semilla	para las heridas	Citrus limon (L.) Burm. F. (UNAM, 2009k). No existen reportes que corroboren este uso
46. Malva	poco /semilla	desinflamar	Malva parviflora L. (Bouriche, Meziti, Senator, & Arnhold, 2011)
47. Maltantzin morado, blanco, chino	abundante / vara o raíz	susto, pelotillas	Scutellaria guatemalensis (A. M. A. Martínez et al., 2001). No existen reportes que corroboren este uso
48. Manzanilla	abundante / semilla	dolor de estómago, vista, desinflamar	Matricaria recutita L. (Gupta, Mittal, Bansal, Khokra, & Kaushik, 2010)
49. Mejorana	poco / vara	cólicos, resfriado del estomago	Origanum majorana L (Al-Howiriny et al., 2009)
50. Menta	poco / planta completa	diarrea y cólicos	Mentha spicata (Moosavy & Shavisi, 2013)
51. Mirto	abundante / rama	dolor de oído y cabeza, bilis, baño para parturientas	Salvia microphylla Kunth y Salvia coccinea Juss (UNAM, 2009l). No existen reportes que corroboren este uso
52. Mozote, Mozote morado	abundante / semilla	susto	Bidens pilosa L. (UNAM, 2009m). No existen reportes que corroboren este uso
53. Muicle	abundante / tallo o rama	alferecía	Justicia spicigera Schl. (UNAM, 2009n). No existen reportes que corroboren este uso
54. Nopal	NR / nopal	diabetes	Opuntia ficus-indica (L.) Miller (Osuna-Martínez, Reyes-Esparza, & Rodríguez-Fragoso, 2014)
55. Ogma	abundante / semilla	disentería	Vernonia patens Kunth (Pérez-Amador, Ocotero, Benítez, & Jiménz, 2008)
56. Omequelite	abundante / vara, semilla o raíz	quemaduras, después del parto, tos, resfriado, baños, hemorragia nasal, vapores vaginales	Piper auritum Kunth (F. Domínguez, Lozoya, & Simon, 2007)
57. Oregano	abundante / vara o semilla	bronquitis, mal de ojo	Origanum vulgare L. (Amber, Adnam, Tariq, & Mussarat, 2017)
58. Pagua	poco / semilla	paperas	Persea schiedeana (Villavicencio & Pérez, 2006)
59. Peonia	poca / semilla	alferecía en té con rosa blanca	No se posee suficiente información
60. Pimienta	abundante / semilla	bronquitis	Piper dioica (Sindhu & Manorama, 2014). No existen reportes que corroboren este uso
61. Plátano gineo	poco / camote	alforre de los niños	Musa sapientum L. (Lucas, Dumar, & Cárdenas V.C.A., 2013). No existen reportes que corroboren este uso
62. Poleo	NR / hoja	dolor de estomago	Mentha pulegium L. (Darvishi et al., 2014)
63. Raíz de milpa morada	NR / semilla	alferecía	Zea mays L., variedad morada (Pedreschi & Cisneros-Zevallos, 2007). No existen reportes que corroboren este uso
64. Romero	abundante / vara	para saumar	Rosmarinus officinalis L (Okoh, Sadimenko, & Afolayan, 2010). No existen reportes que corroboren este uso
65. Rosa de Castilla	abundante / tallo	fiebre, purga, dolor de cabeza, limpiar la vista y derrame de ojos	Rosa gallica L. (Bonjar, 2004)
66. Ruda	abundante / rama	bilis, tos, aire, cólicos	Ruta graveolens L. (García, Martínez, Ortega, & Castro, 2010; Saeidinia et al., 2016)
67. Sabila	poca / camote	desinflamar, erisipela, cicatrización, principios de cáncer, diabetes (con nopal), caída de pelo	Aloe vera L. (Singh, Sharma, Kumar, & Dudhe, 2010)
68. Secapalo	poca / guía	susto	Género Struthanthus (Leitão, Moreira, Almeida, & Guimarães, 2013). No existen reportes que corroboren este uso
69. Sauco	abundante / rama	ojeada, mal de ojo	Sambucus mexicana Presl (UNAM, 2009o). No existen reportes que corroboren este uso
70. Suape	abundante / rama	cólicos	No existen reportes para esta planta
71. Tabardillo	abundante / rama	cólicos	Piqueria trinervia Cav (Esparza, Bye, Meckes, Torres-López, & M. Jiménez-Estrada, 2007)
72. Tacechinolxihuit	abundante / semilla o raíz	sarampión, viruela	No existen reportes para esta planta
74. Talamat	abundante / raíz	bronquitis, baños, disentería	Desmodium incanum DC. (Hao et al., 2015). No existen reportes que corroboren este uso
75. Talocma	abundante / rama	ataques	No existen reportes para esta planta
76. Tepocihyac	abundante / raíz o semilla	disentería	No existen reportes para esta planta
77. Te cedron	poco / rama	diarrea	Aloysia triphylla Brett. (Ali, El-Beltagi, & Nasr, 2011)
78. Tiricia	poco / tallo	susto	No existen reportes para esta planta
79. Tzopelitcxihuil	poco / raíz	dolor de estomago	No existen reportes para esta planta
80. Violeta	abundante / rama	estreñimiento	Viola odorata L. (Akhbari, Batooli, & Kashi, 2011)
81. Xalcuahuit	abundante / semilla	infección intestinal	No existen reportes para esta planta
82. Xalxocot tzinaca	abundante / semilla	disentería	No existen reportes para esta planta
83. Xomet	abundante / tallo	mal aire	No existen reportes para esta planta
84. Yoloxochitl	poco /semilla	dolor de corazón	Talauma mexicana DC. (Waizel-Bucay, 2002)
85. Zacapale	abundante / semilla	susto	Cuscuta jalapensis Sch. (UNAM, 2009p). No existen reportes que corroboren este uso
86. Zanahoria	NR / semilla	vista	Daucus carota L. (Da Silva, 2014)
87. Zapote blanco	poco / semilla	presion	Casimiroa edulis Llave y Lex (Awaad et al., 2011)
88. Zapote negro	abundante	sarna	Diospyros digyna Jacq (Leonti, Vibrans, Sticher, & Heinrich, 2001)

Los rendimientos para los extractos tanto acuosos como hidroalcohólicos después de la evaporación de los solventes se presentan en la tabla 2, como puede verse los rendimientos más altos se obtuvieron con las maceraciones hidroalcohólicas.

Tabla 2 Rendimiento de los extractos vegetales obtenidos por maceración, la determinación se realizó tras la evaporación de los solventes.

Planta	Maceración acuosa (% m/m)	Maceración hidroalcohólica (% m/m)
C. pulverulentus	8.70	14.36
S. edule	2.56	13.60
T. alba	9.63	10.80
V. patens	5.25	16.30

Actividad citotóxica sobre cultivos adherentes de células SiHa

Extractos acuosos

Al exponer los cultivos celulares adherentes a los extractos acuosos se observó que los extractos de C. pulverulentus y V. patens incrementaron la proliferación celular en 11.11% y 48.6%, respectivamente; a la concentración de 10 µg/mL, en relación a las células sin tratamiento; las células tratadas no muestran cambios morfológicos visibles (fig. 1-B y 1-E) al comparase con las células no tratadas (fig. 1-A). Los extractos de S. edule y de T. alba inhibieron levemente la proliferación; S. edule aumentó el crecimiento celular a las concentraciones de 1 µg/mL (23.6%) y 10 µg/mL (43.4%), sin embargo, a 100 µg/mL reduce el crecimiento en 11.3% observándose a esta concentración células dañadas y en menor número (fig. 1-C); T. alba mostró un efecto inhibitorio de 15.8% a la concentración de 100 µg/mL mostrando en la micrografía una menor densidad celular con células desprendidas (fig. 1-D). La bleomicina presentó un máximo de disminución de la proliferación celular a la concentración de 100 µg/mL de 41.6%, observándose al microscopio daño celular severo con muy disminuido número de células (fig. 1-F). En la tabla 3 se pueden observar los valores de viabilidad celular resultantes.

Fig. 1 Micrografías por contraste de fase para las células SiHa tratadas con los extractos acuosos (concentración de 100 µg/mL): células no tratadas (A), C. pulverulentus (B), S. edule (C), T. alba (D), V. patens (E). Se observan cambios morfológicos para S. edule y T. alba con una reducción en el número de células; en las células expuestas a Bleomicina (F) se observa daño celular importante con abundante detrito celular y disminuido número de células; para C. pulverulentus y V. patens no existen cambios aparentes (Magnificación 200X).

Tabla 3 Actividad de los extractos acuosos a diferentes concentraciones en la viabilidad de células SiHa. La concentración de 0 µg/mL corresponde a células sin tratamiento (control negativo).

Extracto acuosos	Viabilidad celular (%) ± DE a diferentes concentraciones (µg/mL)
Extracto acuosos	0	0.1	1	10	100
C. pulverulentus	100 ± 5.06	103 ± 3.3	108.6 ± 0.6	111.11 ± 2.2	108.6 ± 2.0^a
S. edule	100 ± 3.0	103 ± 16.5	123.6 ± 3.8	143.4 ± 11.2	88.7 ± 5.3^b
T. alba	100 ± 1.64	105 ± 1.04	98.4 ± 1.1	94 ± 3.3	84.2 ± 3.9^b
V. patens	100 ± 10.3	125 ± 6.8	143.6 ± 8.9	148.6 ± 7.9	115.7 ± 5.7^a

DE = desviación estándar

^a^{, b} = Letras diferentes indican diferencia significativa con p < 0.05.

Extractos hidroalcohólicos

Todos los extractos hidroalcohólicos disminuyeron la viabilidad de las células SiHa de una manera dosis dependiente, resultando en la muerte de la población celular del 50 % o más a la concentración de 100 µg/mL dependiendo de la planta empleada (tabla 4). El efecto citotóxico de los extractos vegetales sobre las células SiHa se observa en la microscopía (fig. 2-B a 2-E), este efecto no fue producido por la adición de etanol al medio de cultivo (fig. 2-A). El índice de citotoxicidad 50 % (IC₅₀) determinado para cada extracto fue de 16.5 µg/mL para S. edule, 54.8 µg/mL para T. alba, 69.1 µg/mL para V. patens y 90.2 µg/mL para C. pulverulentus. A la concentración de 100 µg/mL S, edule, T. alba y V. patens presentan prácticamente el mismo valor de citotoxicidad, C. pulverulentus tuvo la menor actividad (tabla 4).

Fig. 2 Micrografías por contraste de fase de células SiHa tratadas con los extractos hidroalcohólicos (100 µg/mL): se observan células muertas; algunas con aumento de tamaño y citólisis (D), redondeadas y desprendidas de la monocapa y con abundante detrito celular (B, C, E): Células no tratadas (A), C. pulverulentus (B), S. edule (C), T. alba (D) y V. patens (E). El efecto más citotóxico se presenta en las células expuestas a S. edule y T. alba; la Bleomicina (F) también muestra efecto citotóxico (magnificación 200x).

Tabla 4 Actividad citotóxica de los extractos hidroalcohólicos en células SiHa a 100 µg/mL y valor de IC₅₀ determinado para cada planta.

Extracto hidroalcohólico	Viabilidad celular (%) ± DE a dosis de 100 µg/mL	IC₅₀ (µg/mL) ± DE
C. pulverulentus	47.9 ± 2.1^a	90.2 ± 4.64^*
S. edule	10.1 ± 5.6^b	16.5 ± 2.5^**
T. alba	11.75 ± 2.1^b	54.8 ± 3.9^***
V. patens	15.8 ± 0.8^b	69.1 ± 6.9^****

DE = desviación estándar

^a^{, b, c, d} = Letras diferentes indican diferencia significativa con p < 0.05

^*,^**,^***,^**** = Diferente número de asteriscos indican diferencia significativa con p < 0.05

Efecto de los extractos en el crecimiento de los tumores in vitro

Extractos acuosos

La capacidad de los extractos de las plantas para reducir el tamaño del tumor se ensayó mediante la reproducción de un ensayo clonogénico antiguo que favorece el desarrollo y crecimiento de tumores in vitro (^{Freshney, 1991}). Los extractos acuosos de T. aba y V. patens fueron probados sobre las clonas tumorales de las células SiHa en el medio de cultivo semisólido. Los extractos acuosos fueron seleccionados por sus efectos contrarios en los cultivos en monocapa (para T. alba citotoxicidad y para V. patens incremento de la proliferación celular). Los resultados corroboran el efecto de ambos extractos en las células adherentes, como puede observarse en la tabla 5 el extracto acuoso de T. alba disminuyó la proliferación (tamaño) de las clonas en los tumores y en el caso de V. patens la proliferación del tumor se incrementó. La determinación de viabilidad celular con MTT para los tumores muestra una reducción del 13.6 % para T. alba e incremento de 111% para V. patens a 100 µg/mL.

Tabla 5 Actividad de extractos acuosos en la proliferación de clonas en los tumores in vitro. La concentración de 0 µg/mL corresponde a células sin tratamiento (control negativo).

Extracto acuoso	Viabilidad celular (%) ± DE a diferentes concentraciones (µg/mL)
Extracto acuoso	0	0.1	1	10	100
T. alba	100 ± 0.04	106.5 ± 0.06	126.6 ± 0.01	90.08 ± 0.02	86.4 ± 0.04^a
V. patens	100 ± 0.66	108 ± 1.5	128 ± 2.1	137.5 ± 0.97	211 ± 2.05^b

DE = desviación estándar

^{a, b} = Letras diferentes indican diferencia significativa con p < 0.05.

Extractos hidroalcohólicos

Todos los extractos hidroalcohólicos redujeron el tamaño y la proliferación del tumor in vitro sin presentar diferencia significativa entre ellos a la concentración de 100 µg/mL; sin embargo, el extracto de V. patens presentó actividad desde la concentración de 1 µg/mL (40% de disminución de la viabilidad) que se mantuvo a las concentraciones de 10 µg/mL y 100 µg/mL; S. edule disminuyó en 25.7% la proliferación del tumor a la concentración de 10 µg/mL y de 39.6% para la concentración de 100 µg/mL; los extractos de C. pulverulentus y T. alba redujeron en 31.3% y 32.9%, respectivamente la viabilidad del tumor a la concentración de 100 µg/mL (tabla 6).

Tabla 6 Actividad de los extractos hidroalcohólicos a diferentes concentraciones en la viabilidad de clonas en los tumores in vitro. La concentración de 0 µg/mL corresponde a las células no tratadas.

Extracto hidroalcohólico	Viabilidad celular (%) ± DE a diferentes concentraciones (µg/mL)
Extracto hidroalcohólico	0	0.1	1	10	100
C. pulverulentus	100 ± 6.25*	124.7 ± 6.9*	80.5 ± 6.0*	106.8 ± 6.7*^a	69.6 ± 5.7**,^d
S. edule	100 ± 8.4*	88.2 ± 2.7*	94.4 ± 3.4*	74.3 ± 2.7**^b	60.4 ± 1.3^***d
T. alba	100 ± 7.5*	94.4 ± 2.5*	106.8 ± 5.3*	111.4 ± 6.3**^a	68.1 ± 2.8**^d
V. patens	100 ± 7.7*	88.2 ± 3.4*	60.4 ± 3.1**	63.5 ± 2.9**^c	71.2 ± 3.02**^a

DE = desviación estándar

^{a, b, c, d} = Letras diferentes en las columnas indican diferencia significativa con p < 0.05 entre los extractos a las concentraciones señaladas.

*, **, *** = diferente número de asteriscos en una misma fila indican diferencia significativa con p < 0.05 entre las dosis evaluadas para el mismo extracto.

En la figura 3 se observan los tumores in vitro expuestos a dosis de 10 µg/mL de cada extracto, hay una disminución de tamaño en los tratados con V. patens con respecto a las demás plantas, los datos obtenidos con el programa Image Tool, fueron: 4044.7 + 368.5 pixeles (tumor sin tratamiento) 7871.33 + 368.5 pixeles (C. pulverulentus), 2073.33 + 197.9 pixeles (S. edule), 5816.33 + 191.3 (T. alba) y 842.67 + 113.52 (V. patens); la tabla 7 presenta los porcentajes determinados para el tamaño de los tumores con respecto al control negativo.

Fig. 3 Reducción del tamaño del tumor in vitro : Los ensayos clonogénicos fueron desarrollados como se mencionó previamente, las células SiHa se trataron con los extractos hidroalcohólicos por tres días (10 µg/mL). El tamaño del tumor muestra una notable reducción con V. patents (E), seguido por S. edule (C); para C. pulverulentus y T. alba (D) no se observa disminución comparando con el control negativo (A). Las micrografías fueron obtenidas con microscopio estereoscópico (Magnificación 20X).

Tabla 7 Porcentajes de tamaño con respecto al control negativo de los tumores in vitro crecidos en presencia de los extractos hidroalcohólicos a la concentración de 10 µg/mL

Extracto hidroalcohólico	*Porcentaje del tamaño de tumor in vitro* respecto al Control negativo (%) ± DE**
Control negativo	100 ± 9.11^a
C. pulverulentus	194.6 ± 2.4^bc
S. edule	51.3 ± 9.6^d
T. alba	143.8 ± 11^ac
V. patens	20.8 ± 13.5^d

DE = desviación estándar

^a^{, b, c, d} = Letras diferentes indican diferencia significativa con p < 0.05

Comparando los resultados de viabilidad y tamaño de los tumores in vitro, podemos notar que no existe una correspondencia exacta en cuanto a los porcentajes, sin embargo, si existe un patrón de comportamiento, esto sugiere que al determinar la viabilidad tomamos en cuenta a las células vivas, mientras que en el tamaño las células pueden quedar ocultas dentro del tumor y a medida que el tumor se desarrolla el contacto de las células con el extracto disminuye.

DISCUSIÓN

Tres de los cuatro extractos acuosos probados (C. pulverulentus, S. edule y V. patens) indujeron un incremento en la proliferación celular a las concentraciones menores de 0.1, 1 y 10 µg/mL, este comportamiento ha sido observado también en otros trabajos (^{Itharat et al., 2004}; ^{Whelan & Ryan, 2003}) y puede deberse a un efecto estimulante de compuestos de naturaleza terpenoide como las saponinas los fitoestrógenos y los fitoesteroides que a concentraciones bajas inducen la proliferación celular pero al incrementarse la reducen (^{Leyva, Navarro-Tovar, Loredo-Carrillo, & Santos, 2011}). A la concentración de 100 µg/mL los extractos acuosos de S. edule y T. alba presentaron baja actividad citotóxica. Tomando en cuenta los valores de IC₅₀ determinados y comparándolos con la bibliografía, podemos considerar que los extractos hidroalcohólicos de las cuatro plantas poseen potencial para el tratamiento del cáncer, ^{Estrada et al., 2013} considera que valores de IC₅₀ < 100 µg/mL en extractos crudos son candidatos para el aislamiento de metabolitos con acción antitumoral (^{Estrada, López, Márquez, Martínez, & Márquez, 2013}), mientras que ^{Suffness y Pezzuto en 1990} establecen como parámetro valores de IC₅₀ < 30 µg/mL (Suffness & Pezzuto, 1990), los extractos hidroalcohólicos de C. pulverulentus, T. alba y V. patens presentaron valores de IC₅₀ menores a 100 µg/mL, mientras que el de S. edule es menor a 30 µg/mL. De las cucurbitáceas, familia botánica a la que pertenece S. edule se han aislado proteínas (^{Dhiman, Gupta, Sharma, Gill, & Goyal, 2012}; ^{Ibrahim, Shalaby, El-Gengaihi, & Rizk, 1999}; ^{Jayaprakasam, Seeram, & Nair, 2003}; ^{Poma, Marcozzi, Cesare, Carmignani, & Sapano, 1999}; ^{Rajasree, Sibi, Francis, & William, 2016}) inhibidoras de proteasas y proteínas tipo RIP (proteínas inhibidoras de ribosomas) en semillas (^{Laure et al., 2006}; ^{Wu, Chow, & Lin, 1998}), ambas poseen potencial anticancerígeno, los frutos del chayote mostraron actividad citotóxica en células L929 y HeLa a concentraciones de IC₅₀ de 2.22 y 2.68 mg/mL respectivamente, las fracciones del extracto metanólico de los frutos tuvieron en células L929 valores de IC₅₀ menores (0.047 mg/mL), el análisis fitoquímico mostró la presencia de ácidos grasos saturados e insaturados (^{Monroy-Vázquez et al., 2009}); los extractos alcohólicos del fruto de diferentes variedades de chayote entre ellas: virens levis, nigum xalapensis y nigrum spinosum presentan metabolitos con actividad antiproliferativa y citotóxica, diferentes híbridos de Sechium edule (Jacq.) Sw. favorecen su efecto a partir de la modificación de su metabolismo secundario (^{Monroy-Vázquez et al., 2009}; ^{Uriostegui, 2014}).

Costus pulverulentus (Costaceae) mostró la menor actividad citotóxica con un IC₅₀ de 90.2 µg/mL, en el extracto alcohólico de los tallos se ha identificado campesterol, stigmasterol, β-sitosterol, ácido vanílico, entre otros con un moderado efecto anticonceptivo y antiinflamatorio; este mismo extracto mostró una baja citotoxicidad en células PC-3 de carcinoma de próstata con una IC₅₀ de 179 + 23.2 µg/mL (^{Alonso-Castro et al., 2016}), valores de IC₅₀ mayores que para las células SiHa, en el extracto hexánico crudo se observó potencial antioxidante y antitopoisomerasa (^{Niño, Correa, Cardona, & Marino, 2011}) que podrían contribuir a la citotoxicidad mostrada en este estudio. El extracto de V. patens de la familia Compositae mostró una IC₅₀ de 69.1 µg/m, miembros de este mismo género han sido reportados por su actividad citotóxica, V. guineensis presenta actividad citotóxica sobre células de linfoma y sarcoma de Kaposi del 100% a concentraciones 8 µg/mL, induce apoptosis y reduce el tamaño de tumores (40%) inducidos en ratones nude (^{Toyang, Toyang, & Toyeng, 2012}), podemos destacar que en los tumores in vitro desarrollados en nuestra investigación V. patens fue la que produjo el efecto inhibitorio mayor a menor concentración; V. amygdalina ha sido ampliamente estudiada por su actividad en células de cáncer de mama (MCF-7, MDA-MB-231) el extracto etanólico presentó concentraciones de IC₅₀ de 56 µg/mL y 46 µg/mL, respectivamente, sugiriéndose un arresto del ciclo celular (^{Wong, Woo, Hsu, & Tan, 2013}), en otro estudio el extracto acuoso presentó IC₅₀ de 5.67 + 2 µg/mL para las células MCF-7 (^{Howard, Johnson, Pervin, & Izevbigie, 2015}), los resultados para estas muestran mayor actividad que los obtenidos para las células SiHa, lo que puede deberse al tipo celular y a la especie. El extracto hidroalcohólico de T. alba (Apocynaceae) tuvo una concentración de IC₅₀ de 54.8 µg/mL, los efectos citotóxicos de algunos miembros de esta familia han sido probados con diferentes líneas celulares de cáncer humano (^{Itharat et al., 2004}; ^{Kuo et al., 1999}) y una importante actividad antioxidante ha sido reportada para este género (^{Moussa, Emam, Diab, Mahmoud, & Mahmoud, 2011}); T. catharinensis produjo citólisis con extractos obtenidos con fluídos supercríticos a la concentración de 25 µg/mL con disminución de la proliferación de células tumorales (mama, pulmón, melanoma, colon, próstata y riñón) del 50% (^{Pereira, Carvalho, & Meireles, 2006}), monoterpenos indol alcaloides aislados de T. elegans indujeron apoptosis aproximadamente del 40% a las 24 h de incubación en células de HuH-7 de hepatoma humano (^{Mansoor, Ramalho, Mulhovo, Rodrigues, & Ferreir, 2009}). No existen reportes asociados a la actividad citotóxica de T. alba, y V. patens por lo que este estudio sería el primer reporte acerca de su actividad citotóxica con un valor de IC₅₀ dentro de los valores establecidos por el NCI.

CONCLUSIONES

Los extractos hidroalcohólicos de las plantas seleccionadas de acuerdo a su uso tradicional, a la composición química y a la actividad biológica: C. pulverulentus, S. edule, T. alba y V. patens, poseen potencial antitumoral por lo que se recomienda la caracterización química para determinar el principio activo y la evaluación de la capacidad antitumoral in vivo.

AGRADECIMIENTOS

Nuestros más sinceros agradecimientos a las instituciones involucradas en la realización de este proyecto: Centro de Investigación en Biotecnología Aplicada, Instituto Politécnico Nacional; Laboratorio de Biología Molecular y Virología, Centro de Investigación Biomédica de Oriente, Instituto Mexicano del Seguro Social y a la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla (Facultad de Ingeniería Química y Herbario); a todos los miembros de la Cooperativa Tosepan Titataniske, y especialmente al Señor Epifanio Martínez por su apoyo para la realización de la encuesta y recolección y de los materiales vegetales.

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Recibido: 07 de Octubre de 2017; Aprobado: 06 de Diciembre de 2018

^*Autor para correspondencia: mavelinoflores@yahoo.com.mx

Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative Commons

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Polibotánica no.47 México ene./jun. 2019

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