Historia

Theophrastus fue el primero en describir la cenicilla en los cultivos de rosal, alrededor de 300 A.C. En 1819 Wallroth designó al patógeno como Alphitomorpha pannosa (^{Horst y Cloyd, 2007}), en 1829 lo transfirieron al género Erysiphe y lo clasificaron como E. pannosa (Wallr.) Fr, además se describió el estado anamorfo como Oidium leucoconium Desm., y en 1851 lo describieron y reubicaron en el género Sphaerotheca (^{Robert et al., 2005}). El hongo continuó identificándose como S. pannosa (Wallr.:Fr.) Lév., pero algunos autores reconocieron la división de esta especie en ^{1914 por Woronichine}, en las variedades, S. pannosa var. rosae, que infecta al rosal, y S. pannosa var. persicae, que infecta a peral y almendro. En Norteamérica hubo controversia sobre la identidad del patógeno y taxonómicamente se consideró una especie distinta a la de Europa. Algunos estudios mostraron que Sphaerotheca humuli (DC.) Burrill también infecta a Rosa spp., que muestras de Norteamérica corresponden a S. humuli, y las de Europa se asocian a S. pannosa (^{Salmon, 1900}; ^{Horst y Cloyd, 2007}). ^{Blumer en 1967} mantuvo el concepto de estas dos especies como causantes de la cenicilla del rosal e identificó a S. pannosa como Sphaerotheca macularis (Wallr.: Fr.) Lind y no se consideró diferente de S. humuli. En 1961 Coyier comparó material fresco y de herbario a nivel mundial; determinó que S. pannosa y S. humuli no se diferencian claramente y que la cenicilla de los rosales en EE.UU. la causa S. pannosa var. rosae (^{Horst y Cloyd, 2007}). Ahora, debido a los cambios en la nomenclatura de hongos, el patógeno se conoce como P. pannosa (Wallr. Fr.) de Bary (^{Braun y Takamatsu, 2000}; ^{Horst y Cloyd, 2007}).

Clasificación taxonómica

Podosphaera pannosa es un patógeno biótrofo cuyo teleomorfo se ubica en los ascomicetos; es heterotálico, según ^{Bender y Coyier (1985)}. El hongo se presenta en estado asexual en el cultivo de rosal y se identifica como Oidium leucoconium Desem (^{Lediuk et al., 2010}). Este patógeno pertenece al reino Fungi, filum Ascomycota, subfilum Pezizomycotina, clase Leotiomycetes, orden Erysiphales, familia Erysiphaceae, género Podosphaera y especie pannosa (^{NCBI, 2014}).

Ciclo de la enfermedad

El hongo en cultivos de rosales en campo hiberna, principalmente como micelio sobre las yemas, ocasionalmente forma casmotecios sobre hojas, pétalos y tallos (particularmente alrededor de las espinas). En rosas cultivadas en invernadero el patógeno persiste exclusivamente en forma de micelio y conidios (^{Agrios, 2005}).

Las ascosporas o conidios del hongo son diseminados por el viento hacia los tejidos de las plantas, y en temperatura de 21 °C y humedad relativa (HR) de 100 % las esporas germinan; pero la germinación disminuye si hay una película de agua sobre las hojas (^{Perera y Wheeler, 1975}; ^{Sivapalan, 1993}). En el desarrollo asexual los conidios germinan a 20 °C con HR cerca del 100 %, 2 a 4 h después de haberse depositado sobre el tejido del huésped; luego se produce un tubo germinativo corto en uno de los extremos del conidio y en las 6 h siguientes se forma un apresorio inicial, del cual se desarrolla una hifa que penetra directo la cutícula y llega hasta las células epidérmicas donde forma haustorios (^{Agrios, 2005}). Éstos tienen un núcleo y están delimitados por una membrana que en 20 a 24 h se introduce en el citoplasma de la célula epidermal. La célula no se daña a pesar de que el citoplasma es empujado y deformado por el haustorio del hongo. El haustorio absorbe sustancias solubles de la célula hospedante, que se translocan al micelio en desarrollo y a las cadenas de conidios que se forman sobre la superficie de las hojas (^{Horst y Cloyd 2007}; ^{Whitaker y Hokanson, 2009}).

Las hifas formadoras del micelio se desarrollan para producir conidióforos erectos y cortos sobre el tejido y este proceso se inicia 48 h después de la germinación del conidio (^{Agrios, 2005}). Los conidióforos iniciales se forman como pequeñas hinchazones sobre las hifas encima de los núcleos; estos conidióforos se alargan y los núcleos se dividen, luego se forman los septos que separan a los conidióforos de las hifas. En la mayoría de los casos los conidióforos generan un conidio por día, pero en condiciones óptimas de temperatura (21 °C) y HR (97 a 99 %) puede formarse una cadena de conidios 72 h después de la infección inicial, aunque normalmente se requieren entre 5 y 7 d. El conidio liberado madura 24 h después y forma nuevas colonias que producen conidióforos y conidios que causan nuevas infecciones (^{Horst y Cloyd 2007}). En la fase sexual, el hongo puede producir casmotecios con (4-)8 ascosporas capaces de infectar el tejido del rosal e iniciar ciclos nuevos de la enfermedad (^{Whitaker y Honkanson, 2009}).

Epidemiología

Entre las variedades de rosal hay diferencias en la susceptibilidad a P. pannosa. Los rosales rastreros, trepadores e híbridos arbustivos de flores grandes (tipo Té) son susceptibles. En contraste las rosas wichuraianas (arbusto trepador) presentan resistencia alta y los cultivares Floribunda y Polyantha son más susceptibles que los híbridos Té. El estado de crecimiento del tejido al momento de la infección es importante porque el hongo crece bien en el tejido joven, su desarrollo aumenta en los brotes nuevos y decrece en los maduros (^{Horst y Cloyd 2007}). En plantaciones sombreadas, compactas, con crecimiento abundante de follaje u otro factor que reduzca la circulación de aire y promueva el aumento de humedad favorece al patógeno (^{Linde y Shishkoff, 2003}). En el desarrollo de P. pannosa, la temperatura y HR están muy relacionadas. El ciclo completo de la infección ocurre en temperaturas de 15 a 25 °C y HR de 75 a 79 %, lo cual favorece las estructuras de infección del hongo, como micelio, conidióforos, conidios, apresorios y haustorios (^{Kashimoto et al., 2003}). La temperatura mínima, óptima y máxima para el desarrollo de P. pannosa son 3 a 5, 21 y 33 °C, y HR de 97 a 99 % (^{Longrée, 1939}). Además, los conidios soportan, sin pérdida de viabilidad, periodos largos a 0 °C bajo condiciones húmedas (^{Price, 1970}). La germinación óptima de los conidios ocurre 2 a 4 h después de su depósito en el tejido si la temperatura es 20 a 23°C y HR de100%, temperaturas cercanas a 30 °C la inhiben (^{Xu, 1999}; ^{Horst y Cloyd, 2007}). La maduración y liberación ocurren a 26.7°C con HR de 40 a 70% en el día y a15.5°C por la noche; HR de 90 a 99% permite la formación y germinación óptima de los conidios e infección, y varios ciclos en estas condiciones desarrollan una epidemia (^{Horst y Cloyd, 2007}). La enfermedad también puede originarse mediante desarrollo sexual del hongo, que es característico de un ascomiceto porque forma un cuerpo fructífero denominado casmotecio (^{Agrios, 2005}), que contiene las ascas, las que contienen las ascosporas que al liberarse y dispersarse por el viento inician el proceso de infección primaria de la enfermedad.

Síntomas y signos

Los síntomas de la enfermedad se desarrollan rápidamente en los tejidos aéreos, pero las hojas y brotes son los más afectados (^{Rankovic y Comic, 1997}; ^{Xu, 1999}; ^{Eken, 2005}). Los primeros indicios surgen sobre las hojas jóvenes como áreas elevadas ligeramente, a menudo rojizas, donde se formarán los signos de la enfermedad con aumento de polvo blanquecino en el envés y el haz de la hoja (^{Watkins, 1990}). En condiciones favorables, la colonización se extiende por toda la hoja, por lo que parece retorcida o curvada; las hojas maduras podrían no presentar los síntomas típicos de la enfermedad, pero pueden presentar áreas circulares e irregulares cubiertas por el hongo y causar su abscisión prematura (^{Horst y Cloyd, 2007}) o distorsión menor de las hojas maduras que con el tiempo se necrosan (^{Agrios, 2005}; ^{Whitaker y Hokanson, 2009}). Las hojas maduras son resistentes a cenicilla y generalmente no muestran los síntomas o sólo lesiones locales pequeñas; cuando el daño es severo, el crecimiento de las hojas disminuye, los procesos fotosintéticos se afectan, y los botones florales disminuyen su crecimiento (^{Watkins, 1990}).

El hongo puede infectar también a las flores y crecer abundantemente sobre los pedicelos, sépalos y receptáculos, en especial cuando el botón floral no se ha abierto, por lo que la infección produce flores de mala calidad (^{Horst y Cloyd, 2007}). En algunos casos los botones infectados se necrosan y caen, y si la infección se produce en las flores, los pétalos crecen incompletos e irregulares (^{Whitaker y Hokanson, 2009}). El daño también puede presentarse en los tejidos suculentos de los tallos jóvenes, en especial en la base de las espinas donde se forman colonias pulverulentas; este crecimiento persiste aun en los tallos maduros (^{Horst y Cloyd, 2007}). Sobre los vástagos verdes y jóvenes aparecen manchas blancas constituidas por hifas del hongo que coalescen y llegan a cubrir totalmente los ápices en crecimiento; debido a la infección, estos ápices se arquean o encorvan (^{Agrios, 2005}. En ocasiones, el hongo infecta las yemas reproductivas y las coloniza antes de abrir, por lo que se inhibe la apertura o se altera; la infección avanza hasta los verticilos florales, los cuales se decoloran, atrofian y mueren.

Estado anamorfo

El estado anamorfo Oidium leucoconium Desm. se caracteriza por poseer micelio primario blanco y micelio secundario denso y formar colonias de apariencia lanosa de color blanco a grisáceo (^{Lediuk et al., 2010}). Las hifas primarias son hialinas, con pared delgada y lisas (3 a 9 μm de ancho) (^{Braun, 1987}; ^{Havrylenko, 1995}; ^{Braun y Cook, 2012}). Las hifas secundarias son ásperas, ramificadas escasamente y de pared gruesa (4.5 a 8 μm de ancho) (^{Braun y Cook, 2012}). En México, el micelio presentó diámetro promedio de 4.7 a 6 μm (^{Félix-Gastélum et al., 2014}). Los apresorios hifales son casi indistintos como protuberancias, los conidióforos emergen de la superficie de las células madre hifales, pueden encontrarse o no en la parte central de ésta, son erectos y miden hasta 210 μm de largo con células basales rectas, subcilíndricas de 40 a 80x7.5 a 12 μm, seguida por 1 o 2 células cortas (^{Braun, 1987}; ^{Braun y Cook, 2012}). Havrylenko (1995) menciona que los conidióforos son del tipo Euoidium, rectos, con cuerpos de fibrosina y célula basal cilíndrica de 50 a 80x10 a 12 μm, le siguen 5 a 7 células cortas. Estas características se asemejan a las descritas por ^{Lediuk et al. (2010)}, pero con células basales cilíndricas de 40 a 55x7 a 10 μm. Félix-Gastélum et al. (2014) observaron conidióforos del tipo Euoidium, pero registraron de dos a cinco y ocasionalmente seis células subsiguientes. Los conidióforos producen conidios en cadena, elipsoidales-ovoides a doliformes, de 20 a 33x10 a 19 μm (longitud/ancho) con tubos germinativos más o menos terminales a laterales, cortos o largos, simples y delgados de 4 a 5 μm de ancho (^{Braun, 1987}; ^{Braun y Cook, 2012}). Pero algunos autores difieren sobre la forma y dimensiones de los conidios (^{Homma, 1937}; Havrylenko, 1995; ^{Rankovic y Comic, 1997}; ^{Lediuk et al., 2010}; ^{Félix-Gastélum et al., 2014}). Esta diversidad puede deberse a factores, como humedad, huésped, edad de las hojas del huésped y temporada (^{Homma, 1937}; ^{Salmon, 1900}) y la solución en la que se observen las muestras.

Estado teleomorfo

En invierno el hongo forma casmotecios (^{Agrios, 2005}) inmersos en las manchas o capas miceliales, más o menos gregarios de 70 a 115 μm de diámetro y raramente más grandes, células peridiales irregularmente poligonal a redondeadas, de 8 a 25 μm de ancho (^{Braun, 1987}; ^{Braun y Cook, 2012}). El diámetro del casmotecio es 80 a 120 μm y anchura de las células peridiales de 8 a 15 μm (^{Homma, 1937}; ^{Havrylenko, 1995}). En Corea, los casmotecios tienen 75 a 100 μm de diámetro (^{Lee et al., 2011}) y células peridiales de 10 a 20 μm de ancho (^{Shin, 1999}). En Yugoslavia, los casmotecios mostraron diámetros de 70 a 99 μm (^{Rankovic y Comic, 1997}) con apéndices miceloides en la parte inferior, en general poco numerosos, como micelio, simples, a menudo característicamente sinuosos, contorsionados y entrelazados entre sí y con el micelio, en ocasiones cortos (más cortos que el diámetro del casmotecio) a veces rudimentarios, con apéndices largos que raramente exceden 0.5 a 2 o 3 veces el diámetro del casmotecio (^{Braun y Cook, 2012}). Los apéndices miceloides miden de 4 a 6 μm de ancho, con longitud variable, usualmente 0.3 a 3 veces el diámetro del casmotecio, con 1 a 3 o 4 septas, septo basal de 10 a 20 μm de distancia desde la base, lisos, moderadamente de pared gruesa, cambian a pared delgada en el ápice, color castaño claro en la base y se torna hialina en la parte superior (^{Shin, 1999}).

Las ascas son hialinas, elipsoidales a ovoides (subglobosas), de 70 a 100x50 a 80 μm (longitud/ anchura), sésiles, contienen de cuatro a ocho ascosporas, elipsoidales a ovoides o doliformes de 16 a 28x9 a 20 μm (^{Braun, 1987}; ^{Braun y Cook, 2012}). Algunos autores difieren sobre la forma y dimensiones de las ascas y ascosporas (^{Homma; 1937}; ^{Havrylenko, 1995}; ^{Rankovic y Comic, 1997}; ^{Shin, 1999}; ^{Lee et al., 2011}).

Estudios moleculares en Podosphaera pannosa

^{Cook et al. (1997)} no distinguieron los anamorfos de los géneros Sphaerotheca y Podosphaera mediante observación de la superficie de los conidios con microscopia electrónica de barrido y afirmaron que su diferencia se basa únicamente en la planta huésped. Pero, la secuenciación de la región ITS del ADN ribosomal, basada en la longitud de los nucleótidos, agrupó a ambos géneros y coincidió con el análisis filogenético (^{Takamatsu et al., 1998}). ^{Saenz y Taylor (1999)} reportaron que la combinación de análisis morfológico y molecular permitió agrupar los géneros Sphaerotheca y Podosphaera en un solo grupo. Estos estudios apoyan la teoría de que ambos géneros son congéneres y confirmaron que todas las especies de Sphaerotheca pertenecen al género Podosphaera, por lo que el hongo identificado anteriormente como S. pannosa (Wallr.: Ex Fr.) Lév. ahora se denomina P. pannosa (Wallr.: Fr.) de Bary (fam. Erysiphaceae, tribu Cystotheceae) (^{Braun y Takamatsu, 2000}; ^{Braun et al., 2002}).

^{Álvarez et al. (2001)} observaron que la amplificación de la región ITS, del gen 5.8S del rADN, con los primers ITS1 e ITS2, permitió confirmar la identidad de 16 muestras de P. pannosa con fragmentos de tamaño igual (295 pb). También corroboraron la identidad mediante enzimas de restricción (AluI y Hind I), las que mostraron un patrón de bandas iguales para todas las muestras con cada enzima.

^{Cunnington et al. (2003)} diseñaron los oligos PMITS1 y PMITS2, con los que reafirmaron la identidad de P. pannosa sobre Rosa sp., Eucalyptus populnea F. Muell. y Eucalyptus sp. con 100 % de similitud para ambos hospederos. ^{Jankovics et al. (2011)} amplificaron la región ITS del rADN, mediante PCR anidada, con los oligos PMITS1 y PMITS2 para la primera reacción y los oligos ITS1F e ITS4 para la segunda reacción, esto les permitió corroborar la identidad de P. pannosa en durazno (Prunus persica (L.) Batsch) con secuencias idénticas o similares en 99 % a las reportadas por ^{Saenz y Taylor (1999)} y ^{Mori et al. (2000)}.

^{Leus et al. (2006)} recolectaron 26 muestras de Podosphaera sobre Rosa sp. y Prunus spp. y mediante análisis de secuencias de la región ITS del rADN, por PCR anidado, con los oligos ITS1F e ITS4 como primera reacción y los oligos ITS5 e ITS4 como segunda reacción, lograron identificar 24 secuencias correspondientes a P. pannosa, de ellas un grupo de 18 fue idéntico a las reportadas por ^{Takamatsu et al. (2000)}. En México se identificó P. pannosa con una sola reacción mediante los iniciadores ITS1F e ITS4 en Rosa spp. (^{Félix-Gastélum et al., 2014}) y sobre Vinca (Catharanthus roseus (L) G. Don) en EE.UU. (^{Romberg et al., 2014}). En Francia, con los iniciadores ITS1 e ITS4 se obtuvo una secuencia de nucleótidos (Accesión No. JN654341) que reveló 100 % de identidad con P. pannosa sobre Prunus cerasus (^{Hubert et al., 2012}). Con los oligos ITS5 y P3 se confirmó la identidad de P. pannosa (^{Takamatsu et al., 2000}; ²⁰¹⁰). La identidad de P. pannosa se corroboró con los oligos ITS5 y P3, al obtener una secuencia de 477 pb que se alineó en el GenBank, con similitud superior a 98 % con AF011322, AB022348 y AB525937 de P. pannosa reportadas en Rosa spp. (^{Lee et al., 2011}).

Diversidad genética

Varias razas patogénicas de P. pannosa existen en rosal y ambos loci de resistencia, cualitativos y cuantitativos están presentes en el huésped (^{Linde y Debener, 2003}; ^{Leus et al., 2006}). ^{Mence y Hildebrandt (1966)} probaron la resistencia y susceptibilidad a P. pannosa de 17 variedades y seis especies de rosal, y confirmaron la especialización biológica del hongo al observar que los conidios sobre Rosa virginiana Mill. infectaron rápido a Rosa rugosa Thunb. pero no se desarrollaron colonias en la mayoría de las variedades; ellos sugirieron la existencia de dos razas, que difieren en el huésped y producción de conidios. En contraste, ^{Bender y Coyier (1984)} obtuvieron nueve muestras de cenicilla de siete híbridos y dos variedades de Rosa sp., evaluaron la virulencia e identificaron cinco razas de Podosphaera pannosa con adaptación diferente de sus hospedantes originales en Oregón, EE.UU.

^{Linde y Debener (2003)} clasificaron ocho razas después de evaluar diez genotipos de rosal y ocho muestras monoconidiales de P. pannosa y mostraron que las poblaciones de P. pannosa exhibieron diversidad alta de genes de virulencia. ^{Álvarez et al. (2001)} realizaron estudios de patogenicidad con 16 muestras de P. pannosa y seis variedades de rosal y observaron que en la variedad Tineke^® no había esporulación con la muestra Sp6, pero causó enfermedad en las otras variedades, y el resto de las muestras esporularon en todos los cultivares. Esto sugiere la presencia de al menos dos patotipos.

Las razas se han diferenciado sólo en algunos estudios. Para examinar la posible existencia de patotipos ^{Leus et al. (2002)} obtuvieron muestras monospóricas de Sphaerotheca pannosa var. rosae, a partir de recolectas en varias localidades de Bélgica, y las evaluaron en siete genotipos de rosal con niveles diferentes de resistencia. Ellos no obtuvieron evidencia de este fenómeno, pero revelaron la existencia de patotipos de P. pannosa, mediante la respuesta diferencial en la virulencia cuando se probaron en rosal in vitro. Además, algunas muestras podían infectar también plántulas de Prunus avium L. (^{Leus et al., 2003}). ^{Leus et al. (2006)} obtuvieron muestras monoconidiales de P. pannosa de Rosa sp. y Prunus sp. recolectados en Bélgica, Alemania, Francia, Dinamarca, Israel y Holanda, las caracterizaron con base en las reacciones diferenciales en genotipos in vitro de rosal y Prunus avium y por análisis de secuencias del ADN de la región ITS del rDNA. Así, identificaron 24 muestras de P. pannosa con distinto grado de especificidad del hospedante; un primer grupo de 18 muestras fue altamente virulento sobre rosal o no, o muy poco virulento en P. avium, un segundo grupo de 4 muestras fue altamente virulento sobre ambos hospederos y un tercer grupo con 2 muestras que tenían secuencias idénticas a las del grupo 1, pero no infectaron al rosal.

Manejo de la enfermedad

El manejo de la cenicilla del rosal en invernadero se realiza principalmente con fungicidas sintéticos (^{Passini et al., 2007}; ^{Scarito et al., 2007}; ^{Shetty et al., 2012}), cada 7 a 14 d para proteger el tejido inmaduro susceptible (^{Xu, 1999}). Los fungicidas del grupo de inhibidores de la desmetilación y los inhibidores de la biosíntesis del ergosterol (^{Pasini et al., 1997}; ^{Pasini et al., 2007}) tienen efectividad biológica en el control de la cenicilla causada por P. pannosa; pero, aplicaciones repetidas de estos fungicidas puede causar fitotoxicidad, reducir la longitud de los tallos y selección de poblaciones resistentes del patógeno (^{Pasini et al., 1997}; ^{Daughtrey y Benson, 2005}). El grupo de las estrobilurinas (inhibores de la respiración mitocondrial), como: azoxistrobin, cresoxim-metilo, piraclostrobina y trifloxistrobin ejercen control eficiente de la cenicilla (^{Daughtrey y Benson, 2005}). Al respecto, ^{Tjosvold y Koike (2001)} observaron que azoxistrobin (Heritage^®), cresoxim-metilo (Cygnus^®) y trifloxistrobin (Compass^®) en dosis de 0.07 g L^-1, 0.12 g L^-1 y 0.15 g L^-1 controlaron la enfermedad sin causar fitotoxicidad ni pérdida de vigor en la planta.

El desarrollo de cenicilla es afectado adversamente por la presencia de una lámina de agua en la superficie de las hojas (^{Perera y Wheeler, 1975}; ^{Sivapalan, 1993}). Pero este método no es recomendado en condiciones comerciales, pues el exceso de agua puede favorecer el desarrollo de otras enfermedades, como mildiu velloso (Peronospora sparsa Berkeley) y mancha negra del rosal (Diplocarpon rosae Wolf.) (^{Gullino y Garibaldi, 1996}; ^{Pasini et al., 1997}).

Los polímeros formadores de película también se usan para el control, actúan probablemente como una barrera física o química a la penetración del patógeno e inhiben el desarrollo de la enfermedad (^{Hagiladi y Ziv, 1986}). Otros productos como el bicarbonato de sodio y aceites también son eficaces en el control de la enfermedad (^{Horst et al., 1992}; ^{Pasini et al., 1997}).

Extractos de algunas plantas, como Azadirachta indica Adr. Juss., Reynoutria sachalinensis (F. Schmidt) Nakai, Macleaya cordata (Willd) R. Br., y Citrus paradisi Macf. reducen significativamente la infección por P. pannosa (^{Pasini et al., 1997}; ^{Newman et al., 1999}; ^{Wojdyla, 2001}; ^{Toppe et al., 2007}). Además la grasa anhídrida de leche (0.7 %) y el aceite de soya (2 %) se usan para controlar la cenicilla en plantas de rosal en maceta; ambos productos redujeron la severidad de la enfermedad en 2 a 5 % respecto al control químico (mayor a 40 % de severidad) y al testigo donde la severidad aumentó hasta 100 % (^{Ah Chee et al., 2011}). Además, ^{Seddigh et al. (2014)} mostraron que el té de compost aumentó el control de la enfermedad respecto al tratamiento químico con Penconazol (Topas^®).

Las alternativas recientes de manejo para el control de enfermedades, como el uso de inductores de resistencia, pueden reducir la severidad del daño por algún patógeno. Dosis de 0.1 a 0.2 mg mL^-1 de Acibenzolar-S-methyl (Bion^®) proporcionan control efectivo de la enfermedad (^{Herrero et al., 2012}). El silicio también se ha utilizado para controlar algunas enfermedades; en cultivo hidropónico redujo el desarrollo de la cenicilla en rosal e incrementó el rendimiento (^{Voogt y Sonneveld, 2001}). Cuatro genotipos de rosales, en maceta, con niveles diferentes de susceptibilidad a la enfermedad se trataron con una solución nutritiva de 3.6 mM de Si (100 ppm) como metasilicato de potasio, disminuyeron la severidad de la enfermedad hasta en 48.9 % (^{Shetty et al., 2012}). El ácido acetilsalicílico en dosis de 0.3 g L^-1 redujo la incidencia y severidad de la enfermedad en rosal variedad Classic Cezane^® (^{Torres et al., 2013}).

Algunos hongos antagonistas, bacterias y al menos un insecto (Thrips tabaci Lind.) se han identificado para el control de cenicilla en rosal (^{Bélanger et al., 1994}; ^{Eken, 2005}; ^{Elmhirst et al., 2011}) (^{Coyier, 1983}). Hongos como Ampelomyces quisqualis Ces., Cladosporium oxysporum (Berk. y Curt.), Tilletiopsis sp. y Verticillium lecanni (Zimm.) y otros parasitan o son antagonistas de la cenicilla del rosal (^{Bélanger et al., 1994}; ^{Ng et al., 1997}; ^{Pasini et al., 1997}; ^{Agrios, 2005}). No obstante, los resultados de pruebas a gran escala con estos antagonistas han sido infructuosos; además, estas pruebas se han realizado poco, y para lograr el control máximo se requiere niveles altos de HR; es el caso de A. quisqualis y Tilletiopsis, que pierden rápido su eficacia con HR menor a 90 % (^{Philipp et al., 1990}).

Resistencia a la cenicilla

Algunas de las nuevas variedades de rosal son resistentes a la enfermedad, y sólo algunas tienen niveles de resistencia altos, presuntamente por el desarrollo de razas nuevas de P. pannosa que rompen esta resistencia (^{Horst y Cloyd, 2007}). Entre ellas algunas son resistentes en ciertas áreas geográficas, pero susceptibles en otras e incluso en la misma localidad, y pueden ser resistentes algunos años y susceptibles en otros (^{Agrios, 2005}). ^{Linde y Debener (2003)} mostraron por primera vez la acción de un sólo gen de resistencia dominante (Rpp1) contra P. pannosa mediante inoculaciones repetidas con muestras monoconidiales. Este modelo basado en un solo gen de resistencia dominante fue respaldado mediante el aislamiento de marcadores moleculares estrechamente ligados al gen Rpp1 (^{Linde et al., 2004}). Al respecto, ^{Xu et al. (2005)} identificaron los marcadores RGA22C, RGA4A y RGA7B vinculados a un locus del gen de resistencia, llamado CRPM1, para la cenicilla del castaño rosa. ^{Li et al. (2003)} introdujeron el gen Ace-AMP1 sobre Rosa hibrida cv. Carefree Beauty^®, gen que codifica para una proteína antimicrobiana, resultante en plantas transgénicas que mostraron resistencia mayor a P. pannosa en pruebas in vitro con hojas desprendidas y plantas establecidas en invernadero.

Además, varias regiones QTL de importancia para la resistencia de la cenicilla se han localizado en mapas de ligamiento para ambas poblaciones de rosales diploides y tetraploides (^{Crespel et al., 2002}; ^{Dugo et al., 2005}; ^{Linde et al., 2006}; ^{Hosseini Moghaddam et al., 2012}). Ciertos factores de resistencia monogénica pueden conducir a ciclos de auge y caída (^{Thompson y Burdom, 1992}), los cuales hacen que la resistencia sea inefectiva en un lapso corto de tiempo. Los genes de resistencia cuantitativos como alternativos a los genes de resistencia monogénica son obstaculizados por la naturaleza tetraploide de la mayoría de los rosales cultivados, por lo que una alternativa a la resistencia convencional es utilizar el mejoramiento que utilice genes de un solo dominante o QTLs o locus de resistencia a mildiu (MLO) (^{Kaufmann et al., 2012}).