Introducción

México posee gran diversidad de helechos y licofitas, ^{Mickel y Smith (2004)} citan 1,008 especies y 16 variedades o subespecies distribuidas en diferentes hábitats, lo cual representa el 3.92% si comparamos con el número de plantas vasculares de México, calculada en 25,701 especies (^{Espejo-Serna, López-Ferrari y Salgado-Ugarte, 2004}). La mayor riqueza y diversidad de helechos y licofitas se encuentra en las zonas tropicales, siendo los bosques mesófilos los que cuentan con el mayor número de especies, seguidos por los bosques tropicales perennifolios y subperennifolios, los bosques de pino-encino, los bosques tropicales caducifolios, la vegetación xérica y la acuática (^{Riba, 1998}). Después de Oaxaca, Chiapas, Veracruz y Puebla, Hidalgo es uno de los estados con mayor riqueza de helechos y licopodios (^{Mickel y Smith, 2004}). Actualmente el estado no cuenta con un listado florístico detallado y completo; sin embargo, ^{Sánchez-Mejorada y Chávez (1951)} citaron, en su estudio de la barranca de Omitlán, los primeros registros para la entidad.

Recientemente se han generado algunos listados florísticos, principalmente de la región de la huasteca hidalguense, así como en áreas protegidas como el parque nacional El Chico (^{Serrano, 2010}), el parque nacional Los Mármoles (^{Ramírez-Cruz, Sánchez-González y Tejero-Díez, 2009}), la Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán (^{Conanp, 2003}) o también en algunos municipios como Zacualtipán de Ángeles (^{Alcántara-Ayala y Luna-Vega, 2001}; ^{Pérez-Paredes, Sánchez-González y Tejero-Díez, 2012}), Calnali (^{Pérez-Cervantes, 2009}), Tlanchinol (^{Álvarez-Zúñiga, Sánchez-González, López-Mata y Tejero-Díez, 2012}), Tenango de Doria (^{Alcántara-Ayala y Luna-Vega, 1997}; ^{Pérez-Paredes, Serrano, Álvarez y Sánchez-González, 2011}) y en parte de los municipios de Eloxochitlán (^{Alcántara-Ayala y Luna-Vega, 2001}) y Lolotla (^{Ponce-Vargas, Luna-Vega, Alcántara-Ayala y Ruiz-Jiménez, 2006}); el listado de las epífitas vasculares de Hidalgo (^{Ceja-Romero et al., 2010}) incluye una parte de los helechos y licofitas, pero no citan ningún taxón para Cardonal. Sin embargo, gran parte de las zonas semiáridas del estado aún no cuentan con este tipo de estudios. Por lo que el objetivo de este trabajo es dar a conocer la riqueza de helechos y licofitas de Cardonal, contribuyendo con ello al conocimiento florístico del municipio, del estado de Hidalgo y de la República Mexicana.

Materiales y métodos

El municipio de Cardonal tiene una extensión territorial de 462.60 km², lo que representa 2.21% de los 20,905.12 km² con que cuenta el estado de Hidalgo. Se ubica entre las siguientes coordenadas: 20°25′- 20°47′ N, 98°55′- 99°11′ O, a una altitud entre 900 y 2,900 msnm (^{Inegi, 2009}). Colinda al norte con los municipios de Nicolás Flores y Tlahuiltepa; al sur con Santiago de Anaya e Ixmiquilpan; al este con Eloxochitlán, Metztitlán, Tlahuiltepa y Santiago de Anaya; al oeste con Ixmiquilpan y Nicolás Flores (figura 1). Fisiográficamente, el 96% del municipio ocupa territorio de la Sierra Madre Oriental y el 4% restante, del Eje Neovolcánico Transmexicano. Pertenece a la región hidrológica del Pánuco y a la cuenca del río Moctezuma. Los climas que se citan para el municipio son el templado subhúmedo con lluvias en verano, el semiseco templado, el semiseco semicálido y el seco semicálido. Presenta un intervalo de precipitación que va de 300 a 1,100 mm, y uno de temperatura entre 12 y 22 °C. La vegetación que menciona el ^{Inegi (2009)} para la zona de estudio se compone de bosques que ocupan 29% del municipio, matorral xerófilo que cubre 18%, áreas utilizadas para la agricultura 33% y los pastizales ocupan el 20% restante del territorio.

Figura 1 Localización del municipio de Cardonal, estado de Hidalgo, México. Los números corresponden a las localidades visitadas. Modificado de ^{Inegi (2009)}. 

La recolección del material biológico se realizó a partir de febrero de 2009 a septiembre de 2011, visitando en varias ocasiones cada sitio, tanto en época de lluvias: septiembre y octubre, como de sequía: febrero a abril. Los sitios de recolección fueron elegidos por sus características topográficas, climáticas, edáficas y vegetación dominante (figura 1), recolectando de 3-5 duplicados por especie y localidad, de acuerdo con lo propuesto por ^{Lorea y Riba (1990)}.

Los ejemplares fueron determinados a nivel de género y especie utilizando los trabajos de ^{Mickel y Smith (2004)}, para algunos géneros se actualizó la nomenclatura y taxonomía de acuerdo con ^{Fay-Wei, Pryer y Windham (2012)}, ^{Grusz y Windham (2013)} y ^{Smith y Tejero-Díez (2014)}. La asignación de familias se hizo de acuerdo con lo propuesto por ^{Smith et al. (2006)}. Los ejemplares identificados y debidamente etiquetados se montaron para ser incorporados al Herbario Metropolitano Dr. Ramón Riba y Nava Esparza (UAMIZ).

Paralelamente se hizo una revisión de las colecciones de los herbarios de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del IPN (ENCB), de la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo (HGOM), Herbario Nacional del Instituto de Biología, UNAM (MEXU) y de la Universidad Autónoma Metropolitana (UAMIZ), con el fin de obtener una lista preliminar de helechos y licofitas de la zona de estudio. Con la información obtenida se elaboró un listado florístico de las familias, géneros y especies encontrados en el municipio en relación con el tipo de vegetación donde fueron recolectados.

Con la lista de especies obtenida se elaboró una matriz de presencia-ausencia, considerando a las especies como variables y a los tipos de vegetación como los componentes. Para analizar las afinidades en la composición florística de helechos y licopodios de los distintos tipos de vegetación del municipio, se realizó un análisis de correspondencia, mismo que fue reforzado por 2 análisis de agrupamiento, uno usando varianza mínima de Ward y otro utilizando grupos promedio. Todos se realizaron en el paquete estadístico NCSS.

Resultados

Como resultado del trabajo de campo se recolectaron 141 ejemplares de helechos y licopodios. En la revisión de herbarios solo se encontraron 7 ejemplares de colectores ajenos a este trabajo; de estos, 4 estaban depositados en MEXU y los otros 3 en UAMIZ (tabla 1). La revisión de ejemplares de herbario permitió determinar que las zonas semiáridas de Hidalgo han sido poco recolectadas, siendo la Huasteca y las zonas templadas las que más visitan los colectores, principalmente el municipio de Molango. Del total de plantas examinadas la mayoría presentan hábito terrestre (80.9%), otras son epipétricas (9.5%) y pocas fueron exclusivamente epífitas (3.2%), ya que algunas pueden ser epífitas y/o epipétricas (5.4%) (tabla 2).

Se registraron 63 taxones agrupados en 26 géneros y 12 familias, de las cuales 9 especies corresponden a la familia Selaginellaceae. Las familias mejor representadas en cuanto a géneros fueron Pteridaceae con 11 géneros (42.3%) y Polypodiaceae con 4 taxones (15.3%); el mayor número de especies pertenecen a Pleopeltis, Selaginella y Cheilanthes con 10, 9 y 5, respectivamente (tabla 3). Las especies más frecuentes en el municipio fueron Cheilanthes notholaenoides (Desv.) Maxon ex Weath., Cheilanthes bonariensis (Willd.) Proctor, Thelypteris kunthii (Desv.) C. V. Morton y Pleopeltis polylepis (Roemer ex Kunze) T. Moore var. polylepis , encontrándose la primera presente en 5 tipos de vegetación y las demás en 4 (tabla 2).

Los tipos de vegetación presentes en el municipio fueron: bosque de pino (BP), bosque de Quercus (BQ), bosque de Juniperus (BJ), matorral xerófilo (MX), bosque espinoso (BE) y bosque tropical caducifolio (BTC) (figura 1; tabla 2) según ^{Rzedowski (1978)}. El tipo de vegetación con mayor número de especies de helechos y licofitas fue el bosque de Quercus con 36 taxones (figura 2; tabla 4). Tres especies constituyen registros nuevos para el estado de Hidalgo: Asplenium gentryi A. R. Sm., Pleopeltis platylepis (Mett. ex Kuhn) A. R. Sm. et Tejero y Selaginella ribae Valdespino. De los 63 taxones recolectados en el municipio de Cardonal, 9 son endémicos de México: Asplenium gentryi , Cheilanthes spiculata Mickel, Myriopteris windhamii Grusz , Gaga purpusii (T. Reeves) Fay-Wei Li et Windham, Notholaena jacalensis Pray, P. polylepis (Roemer ex Kunze) T. Moore var. polylepis , P. guttata (Maxon) E. G. Andrews et Windham, P. madrensis (J. Sm.) A. R. Sm. et Tejero, Polypodium martensii Mett., S. extensa Underw. y S. ribae. Durante la revisión de las colecciones de helechos y licofitas en los herbarios revisados, se encontraron 3 especies del género Selaginella que no se recolectaron durante las visitas al municipio en estudio: Selaginella reflexa Underw. , S. pallescens (C. Presl) Spring y S. extensa Underw.

Figura 2 Riqueza de helechos y licofitas encontrada en cada tipo de vegetación presente en Cardonal. 

En la figura 3 se observa el número de especies por rango altitudinal, y es el intervalo de los 2,101 a 2,350 msnm el que presenta la cifra mayor de taxones (45), pero en este confluyen diferentes tipos de vegetación. Mediante el análisis de correspondencia se obtuvo una gráfica (figura 4) que muestra que los tipos de vegetación BP, BQ y BTC presentan una composición florística de helechos y licofitas independiente, es decir, difieren notablemente entre sí y de BJ, BE y MX ubicándose en un cuadrante distinto en la gráfica. Asimismo, se observa que el BJ, BE y MX tienen una composición similar, agrupándose en el centro de la gráfica. Los factores 1 y 2 explican estos resultados con un valor de 54.64%.

Figura 3 Riqueza de especies por rango altitudinal. 

Figura 4 Relaciones entre los tipos de vegetación, utilizando un análisis de correspondencia. 

El dendrograma obtenido mediante el método de varianza mínima de Ward (figura 5) muestra un solo grupo formado por BE, BTC y BJ, teniendo un valor de 0.79 unidades de disimilitud. Aunque BE y BTC son los sitios más parecidos (0.59 unidades), BJ se separa de ellos solo por 0.20 unidades, considerándose así que los 3 tipos de vegetación son similares en cuanto a número de especies; BP, BQ y MX cuentan un mayor número de taxones, siendo BQ el de mayor valor (tabla 4). El dendrograma obtenido mediante el análisis de grupos promedio (figura 6) muestra resultados similares, ya que las relaciones entre los tipos de vegetación son en general las mismas aun cuando los valores de disimilitud son menores.

Figura 5 Análisis de agrupamiento mediante el método de varianza mínima de Ward. 

Figura 6 Análisis de agrupamiento mediante el método de grupos promedio. 

Discusión

El número de especies de helechos y licofitas encontradas en el municipio de Cardonal (63), es parecido al citado para el Parque Nacional los Mármoles (71) por ^{Ramírez-Cruz et al. (2009)}, e incluso mayor al registrado por ^{Ponce-Vargas et al. (2006)} para el bosque mesófilo de montaña del municipio de Lolotla (32 especies) o el encontrado en Tenango de Doria (39) por ^{Alcántara-Ayala y Luna-Vega (1997)}; y que el citado para la barranca de Metztitlán, en el plan de manejo de esta reserva de la biosfera (^{Conanp, 2003}) solo se citan 4 especies de helechos y 2 de licofitas. El presente estudio indica que el municipio de Cardonal cuenta con una riqueza de helechos y licofitas importante y que sus condiciones climáticas y orográficas hacen posible la variedad de hábitats y, por lo tanto, de especies.

En México se encuentran 186 especies endémicas de helechos y licofitas (^{Mickel y Smith, 2004}). Algunos de los géneros con mayor porcentaje de endemismos, tales como Cheilanthes (30%), Notholaena (42%) y Selaginella (35%) se encuentran en hábitats secos. Géneros como Asplenium y Polypodium que son predominantes en bosques húmedos tienen especies endémicas en regiones áridas (^{Mickel y Smith, 2004}). En Cardonal se encontraron representados dichos géneros con 1 o 2 especies endémicas del país, de las cuales N. jacalensis es la especie con menor área de distribución, pues se cita solo de los estados de San Luis Potosí e Hidalgo (^{Mickel y Smith, 2004}), dicha especie se encontró en el matorral xerófilo de la zona de estudio (tabla 2).

Los helechos y licofitas forman parte de la vegetación primaria o secundaria y en los límites de varios tipos de vegetación, muchas especies se distribuyen en diversos ecosistemas y otras que son característicos de ciertos hábitats (^{Riba, 1998}). El bosque de pino (BP) se ubica en un rango altidudinal de 1,600 a 2,600 msnm, mientras que el bosque de Quercus (BQ) se localiza entre 2,200 y 2,400 msnm; sin embargo, en algunas localidades el bosque de pino se presenta en la ladera este de una montaña y el bosque de Quercus en la ladera oeste de la misma. Asimismo, el bosque tropical caducifolio (BTC) se encuentra entre 1,300 y 1,500 msnm, y en el mismo se encontraron 3 especies de helechos, de las cuales solo 1 es compartida con el bosque de pino y el bosque de Quercus . El matorral xerófilo (MX) se ubica entre 1,100 y 2,200 msnm con una pendiente muy pronunciada, y en el mismo se hallaron 6 especies de licofitas y 20 de helechos; en algunas localidades con MX se encontraban individuos aislados de Pinus , Quercus o Juniperus , lo cual permitió el establecimiento de especies epífitas como Pleopeltis polylepis var. polylepis y P. thyssanolepis . El bosque espinoso (BE) y el bosque de Juniperus (BJ) localizados entre 2,300 y 2,450 msnm, se relacionan en cuanto a composición florística de helechos con el matorral xerófilo, pues no se encontraron licofitas en estos hábitats. La relación se debe a que todas las especies de BE están presentes en el MX y de las 11 especies de helechos del BJ, 8 son compartidas con el MX. Cabe mencionar que en algunas localidades visitadas pertenecientes al matorral xerófilo (localidades19-21 en la figura 1) no se encontraron ni helechos ni licofitas, a pesar de visitar en varias ocasiones estos sitios.

Los análisis estadísticos muestran que de los 6 tipos de vegetación presentes en el municipio de Cardonal, el bosque de Quercus , el bosque tropical caducifolio y el bosque de pino son los 3 con mayor número de especies y, a su vez, con una composición florística de helechos y licofitas independiente, debido a las condiciones climáticas y fisiográficas presentes en dichas áreas, puesto que solo comparten 6 especies: Selaginella lepidophylla , Cheilanthes bonariensis , C. notholaenoides , Asplenium gentry , Pleopeltis polylepis var. polylepis y P. thyssanolepis .

A pesar de que la mayor parte del municipio está dedicado a la agricultura (^{Inegi, 2009}), la diversidad de condiciones ambientales que se encuentran en Cardonal le confieren una importante riqueza florística en la zona con poca o nula perturbación, por lo que es importante considerar la conservación de dichos lugares.