Introducción

El parasitismo interespecífico, es una estrategia reproductiva en la que algunas aves parásitas colocan sus huevos en nidos de otras especies, considerados como hospederos, puesto que cumplen con la totalidad de los roles parentales (^{Reboreda et al. 2003}, ^{González 2019}). Esta estrategia es muy común en los géneros Molothrus y Scaphidura (^{Payne 1977}, ^{Rothstein 1990}) de la familia Icterinae. Este grupo, comprende cinco especies cuya característica distintiva es su alta variabilidad en el uso de hospederos, aunque en algunos casos, son más especializados yendo de tres a siete especies parasitadas (^{Lanyon 1992}, ^{Rothstein 1990}, ^{De la Colina 2013}).

El vaquero brilloso (Molothrus bonariensis, Gmelin 1789) es la especie con mayor amplitud de hospederos en el Neotrópico (^{Lowther 2018}). Se distribuye a lo largo de Sudamérica y el Caribe (^{BirdLife International 2022}), aunque existen registros esporádicos en México y Estados Unidos (^{Post et al. 1993}, ^{Kluza 1998}, ^{Cruz et al. 2000}). En el Ecuador, es común en el occidente y en la región interandina, aunque también existen registros en la Amazonía ecuatoriana (^{Freile y Restall 2018}, ^{Freile y Poveda 2019}). Este ictérido, es considerado como un ave parásita de cría generalista ya que no posee hospederos específicos (^{Lanyon 1992}, ^{Salvador 2012}), presenta así alrededor de 270 especies hospedadoras registradas (^{Mason 1986}, ^{Salvador 2012}, ^{Lowther 2013}, ²⁰¹⁸).

En Ecuador, existen 21 especies registradas como hospederos del M. bonariensis (^{Medrano-Vizcaíno et al. 2020}, ^{Navas 2021}, ^{Sánchez-Nivicela y Sánchez-Muñoz 2021}). El gorrión criollo (Zonotrichia capensis, Muller, 1776) es una especie conocida por ser parasitada por M. bonariensis (^{Fraga 1983}, ^{Mason 1986}, ^{Lowther 2013}), y es la especie comúnmente más parasitada en el Ecuador (^{Medrano-Vizcaíno et al. 2020}, ^{Navas 2021}, ^{Sánchez- Nivicela y Sánchez-Muñoz 2021}).

En las últimas décadas, el registro a mayor altitud de casos de parasitismo para el gorrión criollo ha sido a 2817 msnm, aunque en el hospedero atlapetes pechiamarillo (Atlapetes latinuchus Gisignies 1855) se lo ha registrado a 2895 msnm (^{Medrano-Vizcaíno et al. 2020}). No obstante, M. bonariensis ha expandido su rango de distribución (latitud y altitud) a lo largo del Ecuador y los casos de parasitismo han sido registrados en al menos 10 provincias (^{Medrano-Vizcaíno et al. 2020}, ^{Navas 2021}, ^{Sánchez- Nivicela y Sánchez-Muñoz 2021}).

Aquí exponemos un nuevo reporte de parasitismo interespecífico de M. bonariensis en el cantón Quito, provincia de Pichincha, Ecuador, y una ampliación en su rango de distribución altitudinal. Además de destacar la capacidad de dispersión de M. bonariensis para colonizar zonas altoandinas, la relevancia del registro radica en nuevos datos de la relación parásito-hospedero.

Observaciones

Realizamos las observaciones en la provincia de Pichincha, cantón Quito, parroquia Guamaní (S 0°20'10.38''; O 78°32'38.51'') a una altitud de 3040 msnm. El sitio se ubica en un área netamente urbana, en una propiedad privada (hogar temporal de los observadores) que presentaba un jardín con especies arbóreas juveniles como: Polylepis incana, Callistemon sp, Podocarpus sp. Juglans neotropica, Persea americana. La época del registro coincidió con constantes lluvias, con una temperatura media anual de 11.9°C (^{INAMHI 2018}), características de la altitud del sitio.

El día 31 de enero de 2022, registramos mediante observación directa un caso de parasitismo entre M. bonariensis y el gorrión Z. capensis como hospedero (Fig. 1). Observamos al pichón de M. bonariensis después que había abandonado el nido (Fig. 1A-C), se lo avistó solicitando insistentemente ser alimentado por un adulto del gorrión Z. capensis (Fig. 1D-H). Cabe mencionar que previamente se observó al hospedero incubar una puesta, aunque no se conocía que se trataba de un caso de parasitismo, por esta razón, no se registró el número de huevos ni el tiempo de incubación y empollamiento. Los registros posteriores del comportamiento hospedero-parásito, fueron ocasionales y en su mayoría cada 15 días.

Figura 1 Registro de parasitismo del vaquero brilloso (Molothrus bonariensis) sobre el gorrión criollo (Zonotrichia capensis) en el área urbana de Quito, Pichincha, Ecuador. (A y B) Volantón de M. bonariensis en el primer mes después de abandono de nido. (C) M. bonariensis en el segundo mes. (D - E) Alimentación del volantón de M. bonariensis por su hospedero Z. capensis. (H) Volantón de M. bonariensis haciendo llamados de insistencia para alimentación al hospedero Z. capensis. Foto: Edison Auqui Calle 

El nido de Z. capensis estuvo ubicado en un arbusto de Hedera hélix, a 1.60 m del suelo. Cuando se inspeccionó el nido existían únicamente pequeños restos de cascará de huevo que no permitieron identificar aspectos relevantes. En la primera observación del volantón de M. bonariensis, se registró un individuo en fase de abandono del nido y no se evidenció pichones de Z. capensis.

En los primeros días, el volantón presentaba una coloración grisácea con ligeras manchas pálidas en el vientre, pecho y la parte superior del dorso, la banda ocular y la línea subciliar presentaba un color pálido-blanquecino (Fig. 1A-B), el tamaño de M. bonariensis superaba al de sus hospederos. Alrededor del segundo mes después de dejar el nido, a finales de febrero e inicios de marzo, se pudo determinar que el volantón era una hembra dado que su coloración se tornó gris oscuro con tonos marrones y mantuvo la banda ocular pálida característica de la especie (Fig. 1C).

Mediante observaciones ocasionales, registramos en horas de la mañana, entre 05:30 h y 10:00 h, que el volantón insistía en mayor medida al hospedero para la provisión de alimento (Fig. 1F). Este rasgo se mantuvo durante todo el día, aunque con una disminución en el requerimiento de alimento en horas de la tarde. Mientras el volantón esperaba la provisión de alimento, emitía un llamado agudo y constante al hospedero, sin embargo, cuando llegaba con el alimento emitía un llamado bastante ruidoso y lo perseguía insistentemente hasta que le provea de alimento. El llamado ruidoso e insistente, fue un rasgo que se mantuvo durante el periodo de cuidado y crianza, lo cual obligaba a los hospedadores a alimentar al volantón en reiteradas ocasiones. No se pudo registrar ítems alimenticios.

El 29 de marzo de 2022, ya no se observó al juvenil en el sitio donde normalmente forrajeaba. De esta manera, consideramos que el periodo de crianza y cuidado duró aproximadamente 58 días, tomando como referencia la fecha del abandono del nido (31 de enero de 2022). Durante las ocho semanas de crianza y cuidado, el volantón de M. bonariensis dependió exclusivamente del hospedero. Sin embargo, observamos que durante los periodos de espera bebía agua y se alimentaba de materia vegetal, semillas e insectos presentes en la hojarasca de Callistemon sp. El volantón se mantuvo forrajeando mayormente en las especies arbóreas cercanas a la ubicación del nido, y en determinadas ocasiones se lo registró forrajeando con los hospedadores a nivel del suelo. No se observó que el individuo se haya transportado a sitios lejanos del nido durante el periodo de crianza y cuidado.

Discusión

Nuestro registro de parasitismo a una altitud de 3040 msnm, confirma la expansión de casos de parasitismo en zonas urbanas por encima de los 3000 msnm. Este reporte representa una ampliación de 223 metros en el rango altitudinal de registros de casos de parasitismo de M. bonariensis en Z. capensis. Según los datos y modelos presentados por ^{Medrano-Vizcaíno et al. (2020)}, existen 451 registros de individuos de M. bonariensis hasta los 3300 msnm, lo cual, muestra una tendencia a colonizar zonas altoandinas. Sin embargo, hasta la actualidad no se habían registrado casos de parasitismo por encima de los 2895 msnm, es así como, este registro corresponde al único caso de parasitismo a nivel nacional por encima de los 3000 msnm. Cabe considerar que en el año 2000 M. bonariensis fue avistado por primera vez a 2300 msnm en la parroquia de Cumbayá, Pichincha (^{Crespo-Pérez et al. 2016}, ^{Carrión 2001}), esto evidencia la expansión de este parásito de cría.

Esta expansión ha sido asociada directamente con la transformación antrópica de los hábitats (^{Post et al. 1993}, ^{Cruz et al. 1995}) y la deforestación (^{Freile y Restall 2018}). Según autores como ^{Freile y Poveda (2019)} y ^{Medrano-Vizcaíno et al. (2020)}, la provincia con mayor avistamiento y casos de parasitismo es Pichincha, aunque estos eventos se distribuyen mayormente en zonas de valles interandinos con clima templado. La distribución de estos casos (para Z. capensis en Pichincha) está entre los 2327 y 2817 msnm, por tanto, el actual registro identificado a 3040 msnm, expone que M. bonariensis está colonizando zonas altoandinas con bajas temperaturas.

El actual caso, en relación con los registros reportados por ^{Medrano-Vizcaíno et al. (2020)}, corresponde al octavo registro de parasitismo en Z. capensis en la provincia de Pichincha. Según ^{Medrano-Vizcaíno et al. (2020)}, entre el año 2015 y 2019 existieron 10 casos de parasitismo de M. bonariensis en Z. capensis, siete registros en la provincia de Pichincha, dos en Imbabura y un caso en Loja; aunque únicamente ocho eventos estuvieron sobre los 2400 msnm. Si bien la provincia con mayor número de registros de casos de parasitismo es Pichincha, actualmente existen registros en el suroccidente y occidente del Ecuador (^{Navas 2021}, ^{Sánchez- Nivicela y Sánchez-Muñoz 2021}). Sin embargo, cabe considerar que como marca ^{Sánchez- Nivicela y Sánchez-Muñoz (2021)}, la información sobre los casos de parasitismo aún es escasa.

Este caso, al igual que todos los reportados previamente, provienen de áreas urbanas. Dicho rasgo es previsible, ya que, tanto Z. capensis como M. bonariensis, son especies bastante adaptadas a las alteraciones antrópicas (^{Osorio y Molina 2009}, ^{Medrano-Vizcaíno et al. 2020}). Lo anterior hace que Z. capensis sea una especie altamente vulnerable a ser parasitada por M. bonariensis.

Además de la información sobre la expansión de M. bonariensis, este caso aporta nuevos datos de la relación parásito-hospedero en aspectos vinculados con tiempo de cuidado y abandono, requerimiento de alimento y comportamiento del volantón. Según las observaciones, los rasgos comportamentales de M. bonariensis respecto a dos tipos de llamados antes y después de la alimentación, y perseguir de manera insistente a su hospedero, coinciden con los datos presentados por diversos estudios en Ecuador y Latinoamérica (^{Crespo-Pérez et al. 2016}, ^{Mermoz et al. 2020}).

En nuestro registro, se identificó un periodo de cuidado y crianza de alrededor de 58 días hasta que el volantón abandonó los cuidados parentales. Esto representa, entre 23 y 28 días más que el periodo reportado por ^{Mermoz et al. (2020)}, el cual, basado en una comunicación personal de Crudele (2017), describe que, el tiempo en el que los volantones alcanzan la independencia de sus padres adoptivos es aproximadamente entre 30 y 35 días después de emplumar. Según determinados autores, se debe tomar en cuenta que las tasas de crecimiento de M. bonariensis pueden verse afectadas cuando son criados por huéspedes pequeños por su capacidad de proveer alimento (^{Kattan 1996}).

En este evento, no hubo eclosión de individuos de Z. capensis, por lo tanto, no existió competencia con otros pichones. Según varios estudios, los casos de parasitismo de M. bonariensis disminuyen la eficiencia reproductiva de especies pequeñas en hasta un 81% (^{Reboreda et al. 2003}, ^{Tuero et al. 2007}). De este modo, debido a la amplitud del periodo de crianza de M. bonariensis, las poblaciones de Z. capensis pueden estar viéndose afectadas. Finalmente, se pudo identificar que el volantón de M. bonariensis presentaba rasgos fenotípicos semejantes a los de un volantón del gorrión Z. capensis. Este rasgo coincide con determinados estudios que han identificado que existe una preferencia de hospederos que poseen juveniles miméticos, lo cual maximiza el éxito en la incubación en estas aves parásitas (^{De Mársico et al. 2012}, ^{Mermoz et al. 2020}).

A pesar de que no pudimos dar seguimiento al periodo de incubación y empollamiento, nuestro registro expande la información de la fase de cuidado y crianza para casos de parasitismo de M. bonariensis sobre Z. capensis. Además, se expone el avance altitudinal de M. bonariensis hacia zonas de gran elevación. El ascenso de casos de parasitismo en el Ecuador aún necesita ser estudiado, a pesar de que se han identificado diversos registros, aun la información es insuficiente.