Introducción

La sequía y la salinidad son condiciones de algunos suelos que limitan la producción agrícola a nivel mundial, debido a que producen una serie de efectos morfológicos, fisiológicos y bioquímicos que afectan negativamente el crecimiento y desarrollo de los cultivos (^{Munns y Tester, 2008}). A nivel mundial, la sequía y la salinidad tienen influencia en al menos 75 países (^{Qadir et al., 1997}).

En México, los niveles de afectación por efectos de la salinidad abarcan alrededor de un millón de hectárea (Serrato et al., 2002), por lo que se espera que la productividad y los rendimientos de los cultivos sean afectados en más de 50% para la segunda mitad del siglo (^{Reyes et al., 2014}).

Para combatir los efectos de la salinidad y rehabilitar los suelos que han sido afectados, diversos estudios han propuesto la implementación de la fitodesalinización; ésta es una práctica agrícola sostenible, que consiste en el uso de diversas especies halófitas que tienen la capacidad de extraer cantidades importantes de sodio (Na⁺) del medio afectado y removerlo por medio de la absorción de las raíces de las plantas y su traslocación hacia los tallos y hojas (^{Nouri et al., 2017}).

La relevancia de esta práctica reside en la capacidad que presentan estas especies para desalinizar los suelos salinos de una manera relativamente económica, presentar un nivel bajo de perturbación en los suelos donde se implementa y brindar un ingreso adicional a los agricultores al término de su cultivo, ya que pueden ser aprovechadas como forrajes, biocombustibles, medicamentos y alimentos para el hombre (^{Nikalje et al., 2018}).

Sin embargo, al ser la fitodesalinización una práctica que demanda una gran cantidad de material vegetal por hectárea (^{McSorley et al., 2016}), por tener que tomar plantas de su hábitat para trasladarlas a los sitios que se pretenden remediar, la implementación de esta práctica puede suscitar una explotación intensiva de las especies, al punto de poner en riesgo su acervo genético ante la ausencia de protocolos que aseguren su producción de forma sostenible.

De ahí surge la necesidad de buscar nuevas alternativas que permitan la propagación masiva del material vegetal, a bajo costo para los agricultores, en el menor tiempo posible; lo anterior, debe de ser hecho, sin perder de vista la homogeneidad en la calidad de las plantas, el flujo de abastecimiento y la disponibilidad continua en el ámbito agrícola.

De acuerdo con ^{Veras et al. (2018)}, una alternativa eficaz para lograr solventar la escasez de semillas y material vegetal es la propagación vegetativa o asexual, la cual se basa en el principio de totipotencia (^{Cabahug et al., 2018}), lo que significa que cada célula de las plantas contiene la información genética necesaria para formar nuevos individuos con características idénticas a las de la planta madre.

Ésta puede efectuarse a través de esquejes a partir del tallo, ya que además de acortar el periodo de propagación, hacer eficiente su manejo y reducir los costos de producción, permite mantener las características genéticas de la planta progenitora y transmitirla de generación en generación (^{Ramos-Hernández et al., 2013}). Sobre todo, puede ser una estrategia óptima para especies de enraizamiento tardío (^{Tosta et al., 2012}).

La propagación vegetativa asexual a través de esquejes, por lo general se apoya de reguladores de crecimiento con la finalidad de estimular el enraizamiento de los recortes para su correcto desarrollo, debido a su influencia en la división celular y alargamiento (Figura 1). Tal es el caso del ácido indolbutírico (AIB), una auxina sintética que ha demostrado ser eficaz para estimular la producción y el crecimiento celular, además de intervenir en diferentes actividades de la planta, como son: el crecimiento del tallo, la formación de raíces, la inhibición de las yemas laterales, la abscisión de hojas y frutos, así como la activación de las células del cámbium (^{Akwatulira et al., 2011}).

Figura 1 Imágenes de las porciones basal-intermedia e intermedia-apical (a); y de los esquejes de S. verrucosum (b) a los 90 días de la aplicación del IBA. 

De acuerdo con diversos estudios, el AIB es posiblemente el mejor regulador de crecimiento para uso general, debido a que no es tóxico para las plantas en un amplio rango de niveles de concentración, presenta una mayor estabilidad contra la degradación y el metabolismo y suele ser aún más efectivo que otros reguladores del crecimiento como el ácido indolacético IAA (^{Ludwig-Müller, 2000}).

Si bien es cierto que, la propagación vegetativa asexual ha sido implementada en numerosas especies de gran relevancia comercial, como: Annona diversifolia Saff. (Annonaceae) (Orozco-Castillo y González-Esquinca, 2017), Punica granatum L. (Lythraceae) (^{Singh, 2014}), Stevia rebaudiana Bertoni (Asteraceae) (^{López-Medina et al., 2016}), Vanilla planifolia (Orchidaceae) (^{Azofeifa-Bolaños et al., 2018}), hasta el momento no existen protocolos operativos de enraizamiento que guíen de forma eficaz la producción de las especies halófitas suculentas.

Lo anterior puede deberse a que la concentración óptima de AIB varía de acuerdo con las especies y el nivel endógeno de fitohormonas que se hallan presentes en las plantas madre durante la realización de los esquejes (^{Cabahug et al., 2018}). Recientemente, se reportó que, en el municipio de Villamar, Michoacán, México, crece una especie halófita nativa perenne con enorme potencial fitodesalinizador llamada Sesuvium verrucosum al bioacumular 0.96 t ha^-1 de Na⁺ (^{Lastiri-Hernández et al., 2020}), una dicotiledónea de la familia Aizoaceae con fotosíntesis C₃, la cual posee una amplia plasticidad fenotípica debido a la formación de cambios sucesivos que ha desarrollado esta especie en su sistema ontogenético, como son los patrones de engrosamiento secundario y la formación del floema interno, mismos que le permiten contar con una mayor resistencia mecánica, flexibilidad y sobre todo, una mayor capacidad de almacenamiento de agua y cationes, principalmente Na⁺ (^{Elbar, 2015}).

Sin embargo, ante la ausencia de investigaciones y de un protocolo operativo que coadyuve a establecer las bases para el correcto desarrollo de la halófita S. verrucosum; a través, de esquejes, el objetivo de este trabajo fue determinar la capacidad de enraizamiento y analizar los cambios de magnitud en sus parámetros biométricos, a partir de diferentes concentraciones en el tratamiento hormonal.

Materiales y métodos

El estudio se realizó en condiciones de invernadero durante el periodo de julio-septiembre de 2019, el cual se encuentra ubicado en el municipio de Jiquilpan de Juárez, Michoacán, México, a una altitud de 1 560 msnm y coordenadas 19° 59’ 57.6456” latitud norte y -102° 42’ 24.0336” longitud oeste. En promedio, las condiciones de temperatura y humedad relativa en el invernadero fueron 36/10 °C (día/noche) y 60% (±10%), respectivamente.

Resultados y discusión

El Cuadro 1 muestra los efectos de la auxina AIB en la raíz de los esquejes de S. verrucosum, después de ser expuestas a diferentes concentraciones durante un periodo de 90 días. Los tratamientos evaluados, tanto en las porciones basal-intermedia como intermedia-apical de los esquejes de S. verrucosum, mostraron diferencias significativas (p≤ 0.05) en todas las variables evaluadas respecto a su propio control, principalmente cuando los esquejes fueron sometidos a elevadas concentraciones de AIB. A 2 000 y 4 000 mg L^-1 de concentración de AIB, no logró observarse diferencia alguna.

Estos resultados sugieren que, a concentraciones más elevadas a las establecidas en el presente estudio podrían desencadenarse efectos fitotóxicos en los esquejes de S. verrucosum, lo que llevaría a una reducción en la calidad del sistema radicular adventicio (^{Delgado et al., 2008}). Además, se encontró que la porción intermedia-apical logró mayores porcentajes de enraizamiento que la porción basal-intermedia, al variar en 25%, 8.33%, 8.33%, 8.33%, 16.67% y 8.33% entre los tratamientos evaluados a 0, 800, 1 200, 1 600, 2 000 y 4 000 mg L^-1 de AIB, respectivamente (Cuadro 1). De ahí que la capacidad de enraizamiento de los esquejes de S. verrucosum disminuya drásticamente en dirección basípeta.

De igual forma, se encontró que la porción intermedia-apical logró una mayor fitomasa que la porción basal-intermedia, al lograr incrementos de 29.69% y 20.22% en el peso fresco y seco de la raíz, en los tratamientos utilizados como control, 30.13% y 21.07% entre los tratamientos evaluados a 800 mg L^-1, 33.95% y 24.77% entre los tratamientos evaluados a 1 200 mg L^-1, 36.79% y 27.13% entre los tratamientos evaluados a 1 600 mg L^-1, 39.08% y 30.02% entre los tratamientos evaluados a 2 000 mg L^-1 y de 38.17% y 29.15% entre los tratamientos evaluados a 4 000 mg L^-1 de AIB, respectivamente (Cuadro 1).

Con relación a la longitud de las raíces, se encontró que la porción intermedia-apical logró mayores incrementos, en comparación con la porción basal-intermedia, al variar en 8.5%, 8.84%, 9.69%, 10.14%, 12.54% y 11.08% entre los tratamientos evaluados a 0, 800, 1 200, 1 600, 2 000 y 4 000 mg L^-1 de AIB, respectivamente.

Por otra parte, se observó que la porción intermedia-apical logró un mayor incremento en el número de raíces, en comparación con la porción basal-intermedia, al variar en 26.88%, 22.80%, 16.76%, 13.54%, 8.41% y 6.99% entre los tratamientos evaluados a 0, 800, 1 200, 1 600, 2 000 y 4 000 mg L^-1 de AIB, respectivamente. Sin embargo, a 4 000 mg L^-1 de AIB, no lograron observarse diferencias s significativas (p≤ 0.05) entre estas dos porciones.

El hecho de que los esquejes de la porción intermedia-apical mostraran un mayor incremento en el porcentaje de enraizamiento, peso fresco y seco de la raíz, así como en el número de raíces respecto a la porción basal-intermedia, pudiera explicarse por las altas concentraciones de auxinas endógenas que se acumulan en esta porción del tallo (^{Mustafa y Khan, 2016}), las cuales facilitan las vías de la biosíntesis y una amplia variedad de procesos de desarrollo, entre los que se encuentran: el inicio de los primordios foliares, el fototropismo, la división celular y la diferenciación de los tejidos vasculares, mismos que en su conjunto, promueven la producción de raíces adventicias (^{Vanneste y Friml, 2009}). Lo anterior, se traduce en una mejor absorción del sistema radical, en beneficio del vigor obtenido en la parte aérea de los esquejes (^{López-Acosta et al., 2008}) situación que, se vio reflejada a través del número, longitud y producción de la fitomasa de las raíces conforme se incrementaron los niveles de concentración de AIB.

Aunado a esto, el mayor porcentaje de enraizamiento, formación y tamaño del sistema radicular en los esquejes de la porción intermedia- apical, puede atribuirse a diversos factores, entre los que destacan: a) el proceso de fotosíntesis en las hojas, como principal órgano sintetizador de carbohidratos para la planta; b) la formación de hojas jóvenes, como fuente de fotoasimilados, responsables de la producción de auxinas y cofactores que son esenciales en el proceso de la división celular; c) el transporte polar de auxinas, responsable de que las auxinas sean sintetizadas en el meristemo apical y translocadas hacia la parte basal de las plantas; d) la porosidad del sustrato y la profundidad del trasplante de los esquejes, ambos, responsables de la penetración de las raíces, la movilización y translocación de nutrientes. Así como, un adecuado balance hídrico dentro de los esquejes; y e) las condiciones fisicoquímicas del sustrato para garantizar las condiciones adecuadas de aireación y retención de humedad (^{Akwatulira et al., 2011}; ^{López-Medina et al., 2016}; ^{Ferriani et al., 2018}).

El Cuadro 2 muestra los efectos de la auxina AIB en la parte aérea de los esquejes de S. verrucosum, después de ser expuestas a diferentes concentraciones durante un periodo de 90 días. Los tratamientos evaluados, tanto en las porciones basal-intermedia como intermedia-apical de los esquejes de S. verrucosum, mostraron diferencias significativas (p≤ 0.05) en todas las variables evaluadas respecto a su propio control, principalmente cuando los esquejes fueron sometidos a elevadas concentraciones de AIB.

La parte aérea de los esquejes tanto de las porciones basal-intermedia como intermedia-apical no mostraron diferencias significativas en los niveles de concentración de 2 000 y 4 000 mg L^-1 de AIB. En cuanto al peso fresco y seco de la parte aérea, se encontró que la porción intermedia-apical fue mayor que la porción basal-intermedia, al lograr incrementos de 30.24% y 22.05%, respectivamente, entre los tratamientos utilizados como control, 31.38% y 23.52% entre los tratamientos evaluados a 800 mg L^-1, 34.06% y 26.34% entre los tratamientos evaluados a 1 200 mg L^-1, 37.01% y 28.61% entre los tratamientos evaluados a 1 600 mg L^-1, 40.04% y 32.79% entre los tratamientos evaluados a 2000 mg L^-1 y de 39.78% y 30.86% entre los tratamientos evaluados a 4 000 mg L^-1 de AIB.

Respecto al diámetro del tallo, se encontró que la porción intermedia-apical logró mayores incrementos, en comparación con la porción basal-intermedia, al variar en 2.14%, 2.78%, 3.91%, 4.30%, 4.77% y 4.41% entre los tratamientos evaluados a 0, 800, 1 200, 1 600, 2 000 y 4 000 mg L^-1 de AIB, respectivamente.

En lo que respecta a la altura total de los esquejes, se observó que la porción intermedia-apical fue mayor que la porción basal-intermedia, al lograr incrementos de 4.58%, 5.37%, 6.18%, 6.49%, 6.88% y 6.58% entre los tratamientos evaluados a 0, 800, 1 200, 1 600, 2 000 y 4 000 mg L^-1 de AIB, respectivamente. A diferencia del nivel de concentración de 4 000 mg L^-1, donde no se apreció diferencia significativa (p≤ 0.05) alguna entre ambas porciones (Cuadro 2).

Según ^{Vercruyssen et al. (2011)}, la arquitectura de las raíces proporciona un anclaje importante para las plantas y permiten sintetizar hormonas que influyen en el desarrollo de los brotes, estos factores, Pudieron haber propiciado que la porción intermedia-apical lograra un mayor incremento en la fitomasa de la parte aérea, así como una mejor actividad energética.

Además, la efectividad en el porcentaje de enraizamiento a partir de la concentración de 800 mg L^-1 de AIB, tanto en las porciones basal-intermedia como intermedia-apical de los esquejes de S. verrucosum, confirmó el bajo requerimiento de auxinas exógenas que se necesitan para detonar su enraizamiento; esto demuestra que la especie es de fácil enraizamiento. Lo anterior, podría explicarse por los procesos que tienen lugar durante el enraizamiento, como son: la acumulación de metabolitos en el sitio de aplicación de las auxinas, la síntesis de nuevas proteínas y la división de las células vasculares del cambium (^{Mehta et al., 2018}). De acuerdo con ^{Veras et al. (2018)}, a partir de la aplicación exógena de AIB, se estimula la formación de traqueidas por diferenciación de las células del callo, principalmente en el xilema, lo que a su vez conduce a una mayor producción y formación de raíces adventicias.

Sin embargo, a partir de la concentración de 2 000 mg L^-1 de AIB tanto en la porción basal-intermedia como intermedia-apical de los esquejes de S. verrucosum, no se observaron diferencias significativas (p≤ 0.05) en cuanto al incremento en las variables estudiadas (biomasa de raíz y parte aérea, longitud de raíz, número de raíces, diámetro del tallo y altura de las plantas), lo cual obedezca a la velocidad de enraizado y a los brotes que fueron originados como respuesta a la concentración de AIB, ya que la dosis óptima depende de cada especie (^{Carranza et al., 2012}).

A esto, se debe agregar que varios estudios han indicado que la existencia de las bacterias endofíticas, presentes en la especie S. verrucosum, promueven el crecimiento de estas plantas y su fisiología, al alterar sus procesos de regulación en la presión osmótica, los cambios en las respuestas de los estomas, el ajuste en la morfología del tamaño de la raíz, la modificación de la acumulación de nitrógeno y el metabolismo, la producción de hormonas como auxinas, giberelinas y zeatina, así como la absorción y traslocación de ciertos minerales (^{El-Awady et al., 2015}).

Conclusiones

Los resultados de esta investigación demostraron que el uso de IBA para tratar esquejes de la especie S. verrucosum, mejoraron la tasa de enraizamiento y la magnitud de los parámetros biométricos, tanto en la porción intermedia-apical como en la porción basal-intermedia.

También, se encontró que con el uso del suelo arcilloso y estiércol en una proporción (5:1), se beneficia la propagación masiva de S verrucosum; al presentar una elevada tasa de crecimiento y supervivencia que se potencializa con la ayuda del AIB, principalmente a 2 000 mg L^-1.

Por tanto, a través de este método de propagación, se puede contribuir a salvaguardar los sectores más vulnerables, sobre todo, en las regiones con sistemas poco productivos, dadas las condiciones de salinidad elevada en las que se hallan inmersas.