Artículos

 

Daños por factores abióticos y bióticos en bosques de oyamel (Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham.) de la Reserva de la Biósfera Mariposa Monarca

 

Damages from abiotic and biotic factors in fir (Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham.) forests of the Monarch Butterfly Biosphere Reserve

 

Víctor López-Gómez, Víctor Javier Arriola Padilla¹ y Ramiro Pérez Miranda¹

 

¹ Cenid-Comef, INIFAP. Correo: lopez.victor@inifap.gob.mx

Fecha de recepción: 18 de noviembre de 2013
Fecha de aceptación: 10 de octubre de 2014

 

Resumen

El daño forestal es la reducción del vigor y supervivencia de los árboles debido a la presencia de plagas, enfermedades y a condiciones ambientales extremas. En los bosques de oyamel de la Reserva de la Biósfera de la Mariposa Monarca (RBMM), los principales organismos que han causado su deterioro son los escarabajos descortezadores: Scolytus mundus y Pseudohylesinus spp. (Coleoptera: Curculionidae). El objetivo de este estudio fue determinar las relaciones entre el daño forestal y algunos componentes bióticos y abióticos en la RBMM en el estado de Michoacán, a partir de la acción de dichos insectos. Se consideraron cinco niveles progresivos de daño (0 = sin daño; 1 = resinación en el tronco; 2 = cambio de coloración del follaje; 3= punta del árbol muerta y 4 = árbol muerto) en árboles de nueve sitios de la RBMM, de agosto de 2011 a agosto de 2013, con evaluaciones mensuales; además se registraron la temperatura, humedad, precipitación, altitud, exposición, pendiente, altura, cobertura media, edad, densidad y el diámetro a nivel del pecho de los árboles de cada sitio. No se identificó relación alguna entre el estado de salud del arbolado y las condiciones meteorológicas y fisiográficas, así como con las variables dasonómicas; lo cual evidencia su mínima influencia, y que, probablemente, existen otros factores de mayor relevancia; por ejemplo, las actividades humanas o las interacciones ecológicas con otros organismos.

Palabras clave: Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham., humedad, plagas forestales, Pseudohylesinus spp., Scolytus mundus Wood, 1968, temperatura.

 

Abstract

Forest damage is the reduction of the vigor and survival of trees from biotic (pests and diseases) and abiotic (environmental extremes) factors. In the Monarch Butterfly Biosphere Reserve (MBBR) fir forests, Scolytus mundus and Pseudohylesinus spp. (both from Scolytidae) bark beetles are important pests which have caused deterioration. The goal was to determine relationships between forest damage with biotic and abiotic factors in the MBBR of Michoacán State, based on the damage caused by these bark beetles. Five progressive damage levels were monthly recorded (0 = no damage, 1 = trunk resin, 2 = foliage discoloration, 3 = dead tree tip and 4 = dead tree) from August 2011 to August 2013 in nine sites of the MBBR; also were recorded the weather conditions (temperature, humidity and precipitation), and physiographic (altitude, exposure and slope) and forestry characteristics (tree's high, foliage coverage, age, density and perimeter at the chest level) of each site. There were no relationships of the forest damage with the weather, physiographic and forestry conditions, which suggests that these factors have minimal influence on forest damage in the MBBR and probably other factors are more important, such as human activities or ecological interactions.

Key words: Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham., humidity, forest pests, precipitation, Pseudohylesinus spp., Scolytus mundus Wood, 1968, temperature.

 

Introducción

El deterioro o daño forestal es la reducción del vigor y de la supervivencia de los árboles debido a factores abióticos (condiciones ambientales extremas) y bióticos (presencia de plagas y enfermedades) (Ciesla, 2011).

Los daños en los árboles por elementos abióticos son considerables y pueden trascender en pérdidas económicas. Las condiciones atmosféricas con un mayor impacto sobre la salud de los árboles son la temperatura, la disponibilidad de agua, la velocidad del viento y la caída de rayos. Las que tienen más influencia en los bosques de zonas templadas son las bajas temperaturas y la escasez de agua (Alvarado et al., 2007).

Las bajas temperaturas afectan principalmente a los procesos fisiológicos de los árboles (i.e., fotosíntesis, la actividad enzimática, la absorción de minerales y la división y elongación celular), lo que conduce a decoloración, marchitamiento, la muerte de los tejidos jóvenes, así como a rajaduras en los troncos (Alvarado et al., 2007).

La baja disponibilidad de agua puede perjudicar a los árboles de manera irreversible, ya que incide en sus funciones metabólicas y en la disponibilidad de los materiales disueltos, lo que también provoca decoloración y distorsión de las hojas (Alvarado et al., 2007).

Los agentes bióticos se reducen a las enfermedades y las plagas. Las primeras incluyen hongos, bacterias, virus, nemátodos y plantas parásitas; mientras que de las segundas, los insectos son los que generalmente ocasionan los efectos negativos (Cibrián et al., 1995).

En los bosques, la mayoría de los insectos residentes son poco abundantes; sin embargo, y bajo condiciones favorables, algunos aumentan su tamaño poblacional y causan importantes afectaciones en los árboles; a estos organismos se les denomina plagas (Ciesla, 2011). Los mecanismos involucrados en su surgimiento son complejos, por lo general, y dependen de factores denso-dependientes y denso-independientes. Estas relaciones son difíciles de identificar y es muy usual el desacuerdo entre los investigadores sobre el particular (Pretzsch, 2009).

En México se ha presentado una intensa degradación de los bosques debido a la influencia humana; entre las actividades más importantes están el cambio de uso de suelo, el sobrepastoreo, el avance de la mancha urbana y los incendios forestales, los últimos de los cuales, aunados a las plagas y enfermedades dañan la salud de las áreas boscosas (Cibrián y Cibrián, 2007).

La Reserva de la Biósfera de la Mariposa Monarca (RBMM) es un área natural protegida que abarca parte de los estados de Michoacán y del Estado de México. Sobresale por el fenómeno natural de la migración de la mariposa monarca (Danaus plexippus L., 1758), que viaja desde Canadá y Estados Unidos de América. Por lo tanto, la zona es de gran importancia nacional e internacional y fue destacada como Patrimonio Natural de la Humanidad por la UNESCO en 2008 por su alto valor biológico, cultural y económico (INE, 1996).

Derivado de lo anterior, la RBMM es un punto de atención por parte de organizaciones sociales, económicas y comunitarias, así como por grupos no gubernamentales, ambientalistas, académicos, medios de comunicación y ciudadanos en general. La mayor parte de la superficie arbolada de la RBMM está conformada por bosques de oyamel (Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham.) En la actualidad es necesario profundizar en el conocimiento sobre los elementos causantes del deterioro de los bosques de oyamel de la RBMM, pues con ello será posible fundamentar y definir estrategias para el control de plagas y enfermedades, a fin de promover la conservación de estos ecosistemas naturales.

Las principales plagas que han causado la declinación de los oyametales son los escarabajos descortezadores Scolytus mundus Wood, 1968 y Pseudohylesinus spp. (Coleoptera: Curculionidae) (Garduño, 2011).

S. mundus lesiona al árbol hospedante desde su conformación hasta la producción de semillas, y puede mermar la regeneración de los rodales. Los bosques maduros o sobremaduros han exhibido las infestaciones más severas debido a su debilitamiento por incendios o sequías extremas (Cibrián et al., 1995).

Se ha registrado que el ataque de S. mundus en los oyameles se presenta en las puntas, ramas o fuste, aunque la mayoría de las veces se observa en los nodos donde surgen las ramas), de manera individual o agregada (i.e., cuando se suma la acción de otras especies de escarabajos). Esta última se caracteriza porque acelera la muerte de la parte dañada del árbol y frecuentemente se le reconoce en la punta, lo que da como resultado un cambio en la coloración del follaje hacia los tonos rojizos y café grisáceos.

Si las poblaciones de S. mundus permanecen altas, las generaciones subsecuentes pueden infestar y matar a las porciones inmediatas e inferiores del fuste, lo que provoca una muerte descendente en los oyameles (Cibrián et al., 1995).

Por otro lado, Pseudohylesinus spp. (Scolytidae) reúnen varias generaciones superpuestas al año, cuyos individuos son de color gris y café. Sus principales árboles hospedantes corresponden a las especies Abies religiosa y A. vejarii Martínez. En México, Pseudohylesinus variegatus Blandford, 1897 es el taxon con mayor importancia por su efecto negativo en el arbolado (Figura 1B), se ha registrado en los estados de Hidalgo, Estado de México, Jalisco, Michoacán, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, Tlaxcala y el Distrito Federal (Cibrián et al., 1995).

Fuente: a) Cindy M. López-Guzmán; b) Lidia Ramírez-Huerta.
Source: a) Cindy M. López-Guzmán; b) Lidia Ramírez-Huerta.

Figura 1. Escarabajos descortezadores (a) Scolytus mundus Wood, 1968 y (b) Pseudohylesinus variegatus Blandford, 1897.

P. variegatus puede causar el cambio del follaje a un tono rojizo, así como la muerte de sus puntas, partes del tronco o del individuo. La muerte del árbol, generalmente, se asocia con la interacción de diversos escarabajos descortezadores (Cibrián et al., 1995). Este escolítido infesta con éxito a organismos sanos y después ocasiona la caída de la corteza de la parte del tronco o la rama infectada; produce la muerte en arbolado sobremaduro, o bien de los individuos debilitados por incendios, contaminación del ambiente, sequía extrema o lesiones físicas. Además es posible que se desarrollen poblaciones muy abundantes en árboles derribados o trocería abandonada, lo cual fomenta que se infesten las plantas aledañas (Cibrián et al., 1995)

Por lo anterior, los objetivos de este trabajo consistieron en determinar la afectación en los bosques de oyamel de la Reserva de la Biósfera de la Mariposa Monarca (RBMM) a partir de los daños provocados por los escarabajos descortezadores Scolytus mundus y Pseudohylesinus spp. y las proporciones de cada una. Además de conocer las relaciones que se establecen entre el nivel de daño y las condiciones meteorológicas (la temperatura, la precipitación y la humedad) así como determina la influencia de las características fisiográficas (altitud, exposición y pendiente) y dasométricas (altura, cobertura media, edad, densidad y el diámetro a nivel del pecho [DAP] de los árboles) sobre la infestación de los descortezadores en los oyameles.

 

Materiales y Métodos

Área de estudio

La Reserva de la Biósfera de la Mariposa Monarca se distribuye entre los 19°32'10"N y los 100°15'32"O en los municipios Ocampo, Angangueo, Zitácuaro y Contepec en el estado de Michoacán y Donato Guerra, Villa de Allende y Temascalcingo en el Estado de México. La superficie de la reserva es de 16 110 ha y está integrada por cinco zonas núcleo (con una superficie total de 4 491 ha) y varias zonas de amortiguamiento (con 11 619 ha). Las áreas núcleo son Sierra Chincua (1 060 ha), Sierra El Campanario (900 ha), Chivatí-Huacal (940 ha), Cerro Pelón (1 344 ha) y Cerro Altamirano (244 ha) (INE, 1996).

La RBMM se identifica con bosques de oyamel de Abies religiosa, aunque en menor proporción existen asociaciones como el bosque de pino, bosque de encino, matorral secundario de Juniperus, bosque de Cupressus; así como bosques mixtos de Abies-Pinus, Abies-Cupressus, Pinus-Abies y Quercus-Pinus. La fauna más notable es la mariposa monarca (Danaus plexippus), el venado cola blanca (Odocoileus virginianus Zimmermann, 1780) y el coyote (Canis latrans Say, 1823). El clima de la región es de tipo templado subhúmedo con lluvias en verano [C(w2)(w)(b'(i")], la temperatura del mes más caliente es de 22 °C, con baja oscilación térmica, entre 5 y 7 °C (INE, 1996).

Toma de datos

Con la finalidad de registrar el nivel de daño en los árboles de oyamel en la RBMM, en julio de 2011 se establecieron nueve sitios de monitoreo. Para su selección se consideraron los siguientes criterios: 1) presencia de descortezadores (Scolytus mundus y Pseudohylesinus spp.) con base en registros de colecciones entomológicas (Colección Entomológica de la División de Ciencias Forestales de la Universidad Autónoma Chapingo y la Colección Nacional Entomológica Forestal "Biól. Raúl Muñiz Vélez" del Cenid Comef, INIFAP); 2) información proporcionada por parte de los prestadores de servicios técnicos profesionales, de las oficina de la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (Conanp) de la RBMM y de la Comisión Nacional Forestal (Conafor); y 3) a partir de recorridos de campo para detectar árboles afectados, como individuos muertos con follaje de color rojizo.

Cada sitio de monitoreo estuvo conformado por un conglomerado de cuatro parcelas circulares de 11.28 m de diámetro en las que se registró la pendiente a partir del procesamiento del Modelo de Elevación Digital (MED) con un tamaño de píxel de 30 x 30 m en el módulo SLOPE (INEGI, 2011); la altitud, se obtuvo extrayendo los valores del MED; ambos procesos se realizaron en el Sistema de Información Geográfica ARCGIS 10.2 (ESRI, 2013). La exposición se midió en grados azimutales.

Se marcaron los árboles con categorías diamétricas mayores a 7.5 cm y se determinó su altura con una pistola Haga (W-Germany), la cobertura del dosel con un flexómetro Surtek, CLX30 (30 m), su edad con un taladro Presler (20") y el diámetro a nivel del pecho (DAP), con una cinta diamétrica Perfoparts, FOI0106 (5m). La disposición espacial de las parcelas ubicó a una de ellas al centro y las otras tres hacia el N, SE y SO, a una distancia de dicha parcela de 45.14 m (Conafor, 2012) (Figura 2). En cada sitio se instaló una estación meteorológica Davis Vantage Vue que registró temperatura, humedad relativa y precipitación. Para obtener las coordenadas geográficas se utilizó un GPS (GARMIN, 60CSX).

Fuente: Conafor, 2012.
Source: Conafor, 2012.

Figura 2. Distribución de las cuatro parcelas que se establecieron en cada sitio de monitoreo en la RBMM.
Figure 2. Distribution of the four plots that were established in each monitoring site in the MBBR.

El daño sobre cada árbol se registró mensualmente con base en cinco niveles de manera progresiva, es decir que el deterioro avanzaba o se mantenía, y a pesar de que el árbol mostraba mejoría en su vigor, se consideró que el problema no disminuía. La asignación numérica se basó en los síntomas y lesiones que ocasionan Scolytus mundus y Pseudohylesinus spp. (Cuadro 1) en los oyameles, bajo el supuesto de que las afectaciones son el reflejo del ataque de estas dos especies.

Cuadro 1. Categorías de nivel de daño asignado a cada árbol seleccionado con posible ataque de Scolytus mundus Wood, 1968 y Pseudohylesinus spp.
Table 1. Categories of level of damage assigned to each selected tree probably attacked by Scolytus mundus Wood, 1968 and Pseudohylesinus spp.

 

De los nueve sitos de monitoreo, seis fueron fijos y tres temporales. Los primeros se monitorearon desde agosto de 2011 hasta julio de 2013 (Cuadro 2), y los segundos de agosto de 2011 a abril o septiembre de 2012, ya que durante ese tiempo los árboles no mostraron cambios notorios en los niveles de daño. A partir de esas fechas las estaciones meteorológicas se instalaron en nuevos sitios en los que se detectaron brotes de S. mundus y Pseudohylesinus spp. (Cuadro 2).

Cuadro 2. Características de los sitios de monitoreo fijos y temporales en la Reserva de la Biósfera de la Mariposa Monarca.
Table 2. Characteristics of the fixed and temporary monitoring sites in the Monarch Butterfly Biosphere Reserve (MBBR).c

Site= Sitio; Number of trees = Número de árboles; Permanence of the site = Permanencia del sitio; Coordinates = Coordenadas; Altitude = Altitud;
Municipality = Municipio; State = Estado; Slope = Pendiente; Tendency of the exposure = Tendencia de la exposición.

Análisis estadístico

Para describir los cambios de los niveles de daño a lo largo del tiempo, se elaboraron las distribuciones de frecuencia de las diferentes categorías de daño por sitio y fecha de registro. Los datos de temperatura, humedad relativa y precipitación se manejaron a nivel mensual; por lo tanto, se calcularon la temperatura, la humedad media mensual y la precipitación mensual de cada sitio de monitoreo.

La relación entre los parámetros meteorológicos y el daño forestal en cada sitio se determinó mediante correlaciones no paramétricas de Spearman y sus pruebas de significancia de t. Para representar la tendencia central del daño forestal de cada fecha, se utilizó la mediana de los registros de las cuatro parcelas. Las pruebas estadísticas (correlaciones de Spearman) y el parámetro de tendencia central (mediana) utilizados son los recomendados cuando la variable de respuesta es de tipo ordinal en el diseño experimental (Siegel y Castellan, 1995; Zar, 2010). Los análisis se hicieron con el programa R y la paquetería "Hmisc" Versión 3.12-2 (Harrel y Dupont, 2013).

La influencia de los factores abióticos (la altitud, la pendiente y la exposición) y bióticos (altura, cobertura, edad, densidad y DAP de los árboles) sobre el nivel de daño, se calculó a partir de Modelos Lineales Generalizados. En estos análisis se usó la mediana del daño forestal del último disponible en cada una de las parcelas establecidas en los sitios de monitoreo; para ello se empleó el programa R con la paquetería "Rcmdr" (versión 1.6-3) (Fox et al., 2010).

 

Resultados

Proporción de los niveles de daño

En todos los sitios de monitoreo se observó que la categoría predominante fue 0 (follaje verde) al inicio de las evaluaciones; sin embargo, conforme avanzó el tiempo los síntomas subsecuentes aumentaron su frecuencia, hasta llegar a ser dominantes, excepto en La Presa y El Asoleadero (figuras 5a y 5c). Por ejemplo, al final del monitoreo en Catingo (Figuras 3a), El Mirador 1 (Figura 3c) y El Mirador 2 (Figura 6b), los árboles más abundantes fueron los que presentaron resinación.

Hacer clic en agrandar
Figura 3. Frecuencias de las diferentes categorías de daño forestal en los sitios de monitoreo fijos en la RBMM (agosto del 2011 a julio de 2013).
Figure 3. Frequencies of the different forest damage categories in the fixed monitoring sites of MBBR (August 2011 to July 2013).

Hacer clic en agrandar
Figura 4. Número de árboles de las diferentes categorías de daño forestal en los sitios de monitoreo fijos en la RBMM (agosto del 2011 a julio de 2013).
Figure 4. Number of trees of the different forest damage categories in the fixed monitoring sites of MBBR (August 2011 to July 2013).

Hacer clic en agrandar
Figura 5. Abundancia de oyameles de las diferentes categorías de daño forestal en los sitios de monitoreo temporales.
Figure 5. Fir abundance of the different forest damage categories in the temporary monitoring sites.

Hacer clic en agrandar
Figura 6. Cantidad de árboles registrados de las diferentes categorías de daño forestal en los sitios de monitoreo temporales.
Figure 6. Amount of trees recorded in the different forest damage categories in the temporary monitoring sites.

Los sitios del Llano de Las Papas (Figura 3b), El Potrero (Figura 4a), Zona Federal (Figura 4c), El Rosario (Figura 5b) y El Bosque Jaras (Figura 6c) registraron una mayor frecuencia de individuos con cambios en la coloración de su follaje al final del monitoreo. En sitios como Walmart (Figura 4b) y Casa del Japonés (Figura 6a), los árboles con resinación y con cambios en la coloración de su follaje fueron los más abundantes en el último muestreo. Finalmente, la frecuencia total de árboles en El Asoleadero (Figura 5a) se dividió entre los ejemplares sanos, con resinación y con cambio en la coloración del follaje.

Relación del nivel de daño con respecto a la temperatura y humedad

Los análisis de correlaciones de Spearman mostraron que los niveles de daño no están relacionados significativamente con la temperatura, la humedad y la precipitación (Cuadro 3).

Cuadro 3. Resultados de los análisis de correlaciones de Spearman para determinar la relación de las medianas de los niveles de daño con tres parámetros climatológicos en la RBMM.
Table 3. Results of the analysis of Spearman correlations to determine the relation of the medians of the levels of damage with three climatological parameters in the MBBR.

Influencia de las características fisiográficas y dasométricas sobre el nivel de daño

Los Modelos Lineales Generalizados señalaron que el nivel de daño (del último registró de cada sitio) no dependió de la fisiografía (altitud, exposición y pendiente) o las características de los oyameles (altura, cobertura media, edad, densidad y el diámetro a nivel del pecho [DAP]) de los sitios de monitoreo (Cuadro 4).

Cuadro 4. Resultados de los Modelos Lineales Generalizados que prueba la influencia de factores abióticos y bióticos sobre la mediana del nivel de daño (del último registro) de cada parcela.
Table 4. Results of the Generalized Linear Models that proves the influence of abiotic and biotic factors upon the median of the level of damage (of the last record) of each plot.

Hacer clic en agrandar

Los datos de los cuadros 3 y 4 expresan que las condiciones meteorológicas y las características fisiográficas y dasométricas de los sitios de monitoreo no tuvieron una influencia significativa en el daño de los bosques de oyamel de la RBMM. Esto sugiere que los parámetros ambientales que se midieron tienen una baja influencia en los niveles de daño por S. mundus y Pseudohylesinus spp. y probablemente existen otros factores con mayor peso sobre dicha variable, como las actividades humanas o la presencia de algún depredador de los escarabajos.

Los ambientes cálidos y con baja humedad aumentan la probabilidad de infestación y el avance de los insectos en los bosques, al favorecer la actividad, el desarrollo y la supervivencia de estos organismos, sobre todo de los que se alimentan del follaje de las plantas (Figueroa y Cano, 2004; Ciesla, 2011; Schowalter, 2011). Así, por lo general en la época de sequía es cuando los árboles son más propensos al ataque de cualquier enfermedad o plaga (Manion y Lachance, 1992), debido al estrés hídrico al que están sujetos y que influye en su crecimiento y fisiología (Alvarado et al., 2007; Pretzsch, 2009); lo anterior propicia que inviertan más recursos energéticos en su supervivencia y aclimatación a un ámbito adverso (Gurevitch et al., 2006). Allen et al. (2010) lo confirman con base en 88 estudios distribuidos en todo el mundo y en un lapso de 30 años.

Actualmente, el mecanismo fundamental que determina la supervivencia y la mortalidad de los árboles bajo condiciones de sequía es poco entendido. La falta de conocimiento se ha adjudicado a la complejidad de estos sistemas, ya que la segunda condición depende de múltiples factores interactuantes; de intervalos de tolerancia particulares al estrés climático, y de balances costo-beneficio de las plagas y enfermedades (Miao et al., 2009).

La altitud, la pendiente y la exposición no tuvieron una influencia sobre los niveles de daño de los árboles, lo que sugiere que esas variables ambientales no inciden sobre la vulnerabilidad de los árboles o el éxito del establecimiento de las plagas. Probablemente, no se observó una relación del daño con la altitud y la pendiente porque los intervalos fueron muy estrechos, ya que en el diseño experimental utilizado se le asigna un mayor peso a la influencia de los parámetros que registraron las estaciones meteorológicas (i.e., temperatura, humedad y precipitación). En el mismo sentido, la exposición de la mayoría de los sitios fue hacia el N (Cuadro 2), y un diseño más robusto para probar su efecto estaría conformado por una equidad de réplicas con tendencias hacia el N y S, ya que estas son las exposiciones que muestran condiciones contrastantes (Pretzsch, 2009).

La altura, cobertura, edad, densidad y el DAP de los árboles presentes en las parcelas no influyeron sobre el nivel de daño. Por un lado, esto sugiere que la magnitud o cantidad de los sitios disponibles para los escarabajos (medido a partir del tamaño de las plantas hospedantes) no afectan el éxito de establecimiento o el avance de los descortezadores; que puede deberse a las señales químicas que exhiben algunos de estos insectos (como las feromonas antiagregantes) que evitan el traslape de sus galerías, lo que permite una distribución más homogénea de sus poblaciones. A su vez, la densidad de los árboles representa la lejanía a nuevas fuentes de colonización para los escarabajos descortezadores; es decir, en sitios con alta densidad se facilita su propagación (Schowalter, 2011). Sin embargo, los datos no confirmaron una relación con el daño, lo que posiblemente responda a la necesidad de contar con sitios donde las abundancias sean más contrastantes para observar la influencia de la densidad de los árboles.

En un panorama general, se debe considerar que los bosques son sistemas complejos y que están bajo la influencia de una gran cantidad de factores como son las condiciones ambientales, los recursos, las interacciones bióticas, los disturbios naturales y las actividades humanas. Por lo tanto, este trabajo solo muestra una parte de los elementos que determinan el daño forestal en la RBMM, y para obtener un patrón robusto se requiere de una mayor cantidad de evidencias que permitan identificar los factores que tiene un mayor peso sobre el deterioro de los árboles.

 

Conclusiones

Después de dos años de monitoreo, no hubo una categoría de daño que dominara en todos los sitios seleccionados. Además, el "Cambio de la coloración del follaje" fue la categoría que dominó en algunos sitios de monitoreo.

Los niveles de daño en los bosques de oyamel de la RBMM no se relacionaron con la temperatura, la precipitación y la humedad de los sitios de monitoreo, probablemente porque existen otros factores que tienen más peso sobre esta variable de respuesta, como pueden ser las actividades humanas o las interacciones ecológicas con otros organismos.

Las características fisiográficas (altitud, exposición y pendiente) y dasométricas (altura, cobertura media, edad, densidad y el DAP) de los sitios de monitoreo no influyeron sobre los niveles de daño de los bosques de la RBMM, lo que puede estar relacionado con el diseño experimental utilizado, que le da mayor peso a probar la influencia de los parámetros meteorológicos medidos.

 

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

 

Contribución por autor

Víctor López-Gómez: elaboración del escrito, cálculo de los análisis estadísticos y trabajo en campo; Víctor Javier Arriola Padilla: selección de unidades de estudio, trabajo en campo, definición del diseño experimental, y revisión del manuscrito; Ramiro Pérez Miranda: selección de unidades de estudio y muestreo en campo, definición del diseño experimental, y revisión del manuscrito.

 

Agradecimientos

Los autores desean expresar su agradecimiento al Fondo Sectorial Conacyt-Conafor por el financiamiento otorgado para la realización de este estudio derivado del proyecto Conafor-2010-C02-148358. Al M. en C. Francisco Moreno y al M. en C. Antonio González del Cenid-Comef (INIFAP) por su apoyo técnico en el campo y en el laboratorio y al M. en C. Efraín Velasco Bautista de esta misma institución, por sus acertadas sugerencias en la elaboración de los análisis estadísticos.

 

Referencias

Allen, C. D., A. K. Macalady, H. Chenchouni, D. Bachelet, N. McDowell, M. Vennetier, T. Kitzberger, A. Rigling, D. D. Breshears, E. H. Hogg, P. González, R. Fensham, Z. Zhang, J. Castro, N. Demidova, L. Jong- Hwan, G. Allard, S. W. Running, A. Semerci and N. Cobb. 2010. A global overview of drought and heat-induced tree mortality reveals emerging climate change risks for forests. Forest Ecology and Management 259: 660–684.         [ Links ]

Alvarado R., D., R. L. L. Saavedra, M. F. T. Hernández y D. Cibrián T. 2007. Agentes abióticos, causantes de estrés y muerte. In: Cibrián T., D., D. Alvarado R. y S. E. García D. (eds.) Enfermedades forestales de México. Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, Edo. de Méx., México. pp. 10-61.         [ Links ]

Cibrián T., D. y J. Cibrián T. 2007. Escenarios forestales y enfermedades. In: Cibrián T., D., D. Alvarado R. y S. E. García D. (eds.) Enfermedades forestales de México. Universidad Autónoma Chapingo, Chapingo, Edo. de Méx., México. pp. 4–9.         [ Links ]

Cibrián T., D., J. T. Méndez M., R. Campos B., H. O. Yates y J. E. L. Flores. 1995. Insectos forestales de México. Universidad Autónoma Chapingo, Chapingo, Edo. de Méx., México. 453 p.         [ Links ]

Ciesla, W. M. 2011. Forest entomology. A global perspective. Wiley-Blackwell Publishing Inc. West Sussex, UK. 400 p.         [ Links ]

Comisión Nacional Forestal (Conafor). 2012. Inventario Nacional Forestal y de Suelos. Manual y procedimientos para el muestreo de campo (Re-muestreo 2012). Conafor. http://www.cnf.gob.mx:8080/snif/portal/component/phocadownload/category/153-2012?download=781:manual-del-remuestreo-infys-2012 (15 de agosto de 2013).         [ Links ]

Enviromental Systems Research Institute (ESRI). ARCGIS Ver. 10.2. ESRI GIS. Redlands, CA, USA. s/p.         [ Links ]

Figueroa C., D. M. and Z. Cano S. 2004. Floral visitor guides of five allochronic flowering asteraceous species in a xeric community in Central Mexico. Environmental Entomology 33: 297-309.         [ Links ]

Fox, J., L. Andronic, M. Bouchet-Valat, A. Liviu, A. Michael, B. Theophilius, C. Stefano, C. Andy, G. Philippe, H. Richard, K. Kosar, K. Jay, L. Renaud, L. Matthieu, L. Uwe, M. Samir, M. Martin, M. Robert, M. Duncan, N. Erich, P. Dan, R. Brian, R. Miroslav, W. Peter and W. Kevin. 2010. Rcmdr: R commander, R package version 1.6-3. http://cran.ms.unimelb.edu.au/web/packages/Rcmdr (25 de octubre de 2013).         [ Links ]

Garduño B., N. 2011. Reserva de la Biósfera Mariposa Monarca en el Estado de México. Diagnóstico Fitosanitario Forestal. Gobierno del Estado de México. Toluca, Edo. de Méx., México. 91 p.         [ Links ]

Gurevitch J., S. M. Scheiner and G. A. Fox. The ecology of plants. Sinauer Associates. Sunderland, MA, USA. 574 p.         [ Links ]

Instituto Nacional de Ecología (INE). 1996. Reserva Especial de la Biosfera Mariposa Monarca. Semarnat. http://www2.inecc.gob.mx/publicaciones/libros/2/monarca.html. (18 de julio de 2013).         [ Links ]

Instituto Nacional de Estadística y Geografía (Inegi). 2011. Datos de Relieve Continental. http://www.inegi.org.mx/geo/contenidos/datosrelieve/continental/default.aspx (23 de agosto de 2011).         [ Links ]

Harrell, F. E. and C. Dupont. 2013. Hmisc: Harrell miscellaneous. R package version 3.12-2. http://cran.r-project.org/web/packages/Hmisc/index.html (18 de octubre de 2013).         [ Links ]

Manion, P. D. and D. Lachance. 1992. Forest decline concepts. APS Press. St Paul, MN, USA. 249 p.         [ Links ]

Miao, S. L., C. B. Zou and D. D. Breshears. 2009. Vegetation responses to extreme hydrological events: sequence matters. American Naturalist 173: 113–118.         [ Links ]

Pretzsch, H. 2009. Forest dynamics, growth and yield. From measurement to model. Springer-Verlag. Freising, Germany. 664 p.         [ Links ]

Schowalter, T. D. 2011. Insect ecology. An ecosystem approach. Elsevier. Boston, MA USA. 572 p.         [ Links ]

Siegel, S. y N. J. Castellan. 1995. Estadística no paramétrica: aplicada a las ciencias de la conducta. Trillas, México, D. F., México. 437 p.         [ Links ]

Zar, J. H. 2010. Biostatistical analysis. Prentice Hall. Englewood Cliffs, NJ, USA.944 p.         [ Links ]