Área de estudio

La cueva El Volcán de los Murciélagos e ubica en las coordenadas 18° 31’ 22.15” LN y 89° 49’ 25.07” LO, en una loma cárstica cercana al kilómetro 107.5 de la Carretera Federal 186 Escárcega-Chetumal. El clima es cálido subhúmedo con lluvias en verano (Aw1), temperatura media anual de 24.4 °C y precipitación de 1 141 mm. Los suelos corresponden a leptosoles y vertisoles pélicos de texturas finas (^{García y Secaira 2006}). La vegetación circundante a la cueva es selva mediana subperennifolia y vegetación secundaria derivada de ésta (^{Escalona-Segura et al. 2002}).

Muestreo y obtención de datos en campo

Para el muestreo de la vegetación circundante a la cueva, se trazaron ocho sitios de muestreo de 25 x 25 m (625 m²) para un total de 5 000 m² muestreados. La distribución de los sitios de muestreo se realizó en relación con los puntos cardinales, teniendo al borde de la cueva cuatro sitios (borde cercano) y los restantes a una distancia entre 325 m y 500 m (borde lejano). Los cuadros ubicados al sur (325 m) y al oeste (400 m), no pudieron ubicarse a 500 m de distancia del borde de la cueva debido a la presencia de la Carretera Federal 186 Escárcega-Chetumal. Cada cuadro se subdividió en cuadros de 5 x 5 m para facilitar el censo de los individuos leñosos perennes (árboles y arbustos) con diámetro normal (Dn) mayor de 1cm a una altura de 1.3 m. Para cada individuo se registró el nombre científico, común, Dn y la altura total.

Análisis de los datos

Se realizó un listado florístico de las especies leñosas para conocer la composición de especies en cada sitio de muestreo y condición (borde cercano y lejano) para corroborar y en su caso actualizar los datos taxonómicos se usó la base de datos. ^{The Plant List (2013)}. También se estimaron los parámetros estructurales básicos: i) densidad de individuos, definida como el número de individuos de cada especie en una hectárea y ii) área basal calculada como: BA=∑π(Dni/2)2. Mientras que la estructura horizontal, evaluada con el Dn y vertical mediante la altura total se analizó con las distribuciones de frecuencia agrupadas por clase, empleando la fórmula K = 1 + 3.33 x log (n). Dónde: K es el número de clases y n el número de árboles.

Para estimar la diversidad en cada sitio de muestreo y condición (borde cercano y lejano) se estimó la riqueza de especies y se calculó la diversidad con el índice de diversidad de Shannon-Wiener, que combina el número de especies y la igualdad de la distribución de los individuos entre todas las especies, por lo que expresa la uniformidad entre las especies de la muestra (^{Magurran 2004}, ^{Begon et al.2006}). A partir de los valores de equitatividad (J’) se comparó que tan bien se ajusta la diversidad observada con la diversidad máxima esperada. Los índices se calcularon con las siguientes fórmulas (^{Magurran 2004}):

Donde: H = Índice de Shannon-Wiener, Pi = Abundancia relativa y Log = Logaritmo base 10

Donde H_MAX= Log S Y H’= Índice de Shannon-Wiener

La diversidad estructural se estimó con el índice de Shannon-Wiener para las especies (Hs), el índice de Shannon-Wiener por clases diamétricas (Hd), el índice de Shannon-Wiener por clases de altura (Hh) y el índice promedio de la diversidad estructural (Hsdh). Los cuales se calcularon con las siguientes fórmulas (^{Lei et al. 2009}, ^{Martínez-Sánchez 2016}):

Donde: pi = proporción del área basal para la especie i, y m = número de especies

Donde: pi = proporción del área basal por clase la diamétrica i, y d = número de clases diamétricas

Donde: pi = proporción del área basal para la clase de altura i, y h = número de clases de altura

Para determinar diferencias significativas entre los valores de diversidad del Índice de Shannon-Winner y los índices de diversidad estructural, se realizaron verificaciones por pares entre los ocho sitios de muestreo, aplicando una prueba de t-student modificada (^{Hutcheson 1970}, ^{Zar 2010}).

Para la estimación de la biomasa se emplearon ecuaciones alométricas generadas para áreas con condiciones similares (tipo cobertura vegetal), eligiendo ecuaciones empleadas por ^{Aryal et al. (2014)}, ^{Esparza-Olguín y Martínez-Romero (2018)}. La fórmula propuesta por ^{Cairs et al. (2013)}, modificada por ^{Urquiza-Haas et al. (2007)}, se usó para estimar la biomasa (AGB) de individuos con diámetros normales (Dn) mayores o iguales a 10 cm:

Donde: D = diámetro del tronco a 1.30 m de altura, H = altura total del árbol, ρ1 = densidad de madera por árbol (g/cm³), y ρm = Promedio de densidad de madera de árboles usado para generar la ecuación (0.75 g/cm³)

En el caso de los individuos con Dn entre 5 y 9.9 cm se usó la siguiente fórmula (^{Chave et al. 2005}) para la estimación de biomasa:

Donde: D es el diámetro del tronco a 1.30 m de altura, H es la altura total del árbol y ρ la densidad de madera por árbol (g/cm³)

Para los individuos de menos de 5 cm de diámetro normal se utilizó la fórmula propuesta por ^{Hughes et al. (1999)}:

Donde: D corresponde al diámetro del tronco a la altura de 1.30 m.

El valor de densidad de madera por especie arbórea se asignó en función de los datos reportados para estas especies por ^{Chave et al. (2006)} y ^{Zanne et al. (2009)}. En el caso de las especies que no tienen reportado el dato de densidad de madera,se usó el valor promedio de densidad de madera por sitio de muestreo empleando la siguiente fórmula:

Donde: BA_i = Área basal por individuo, WSGi = Densidad de madera por especie con valores conocidos (g/cm³).

La estimación de biomasa por sitio de muestreo se calculó con la sumatoria de la biomasa de cada uno de los individuos presentes. La cantidad de carbono contenido en el componente aéreo de cada individuo se calculó con la conversión de biomasa a carbono con el factor 0.47 (^{Fonseca et al. 2011}).

Composición vegetal

Se registraron 2 844 individuos de 84 especies y 34 familias en un área de muestreo de 5 000 m² circundantes a la cueva El Volcán de los Murciélagos. Las familias con mayor riqueza de especies fueron Fabaceae (16 especies), Rubiaceae (8), Euphorbiaceae (7) y Sapindaceae (4), representado en conjunto el 41.66% de las especies reportadas. De las 84 especies encontradas, el 10.71% se presentaron en los ocho sitios de muestreo; mientras que el 18.82% fueron especies únicas, que se presentaron solo en uno de los sitios. Las especies que destacaron por su abundancia fueron Croton oerstedianus (300 individuos), Eugenia winzerlingii (209), Drypetes lateriflora (199), Malpighia lundelli (166) y Acacia angustissima (111). La única especie en la NOM-059-SEMARNAT-2010 fue Astronium graveolens.

Estructura vegetal

La densidad de individuos varió entre 4 288 y 8 272 ind ha⁻¹, mientras el área basal (AB) osciló entre 9.55 y 26.05 m² ha⁻¹ (Tabla 1), en ambos casos con valores significativamente mayores para los sitios de muestreo de borde lejano (Z = 2.48, p = 0.013 y Z = 2.52, p = 0.012, respectivamente). Las estructuras horizontales (categorías diamétricas) de los sitios de muestreo cercanos y lejanos al borde presentaron en todos los casos un patrón en forma de J-invertida, donde la mayor proporción de individuos se encuentra en las categorías con Dn menor o igual a 5 cm. Para los sitios cercanos al borde entre el 57 y el 77% de los individuos tienen un Dn menor o igual a 5 cm, en tanto que en los sitios lejanos al borde ocupan entre el 66 y el 77% (Figura 1). En tanto que las categorías con individuos con diámetros mayores a 21 cm representan entre el 1 y el 4%, tanto en sitios de borde lejano como de borde cercano, con especies como Brosimum alicastrum, A. graveolens y A. tomentosa.

Figura 1 Estructura horizontal en los sitios analizados al borde de la cueva “El Volcán de los Murciélagos”. Los sitios C1 (N), C2 (S), C3 (O), C4 (E) corresponden a los sitios cercanos al borde y los C5 (N), C6 (S), C7 (O), C8 (E) a los sitios lejanos al borde. 

La estructura vertical (categorías de altura) de la vegetación en los sitios cercanos y lejanos al borde presentó un patrón en que la proporción de individuos fue inversamente proporcional a la altura, lo que indica que en todos los casos la mayor proporción de individuos, entre 79 y 95% se encuentran en las categorías de alturas menores o iguales a 8 m (Figura 2). Por otro lado, las categorías mayores a 14 m representan entre 1 y 4%, destacando especies como A. graveolens, Thouinia paucidentata, B. alicastrum y A. tomentosa.

Figura 2 Estructura vertical en los sitos al borde de la cueva “El Volcán de los Murciélagos”. Los sitios C1 (N), C2 (S), C3 (O), C4 (E) corresponden a los sitios cercanos al borde y los C5 (N), C6 (S), C7 (O), C8 (E) a los sitios lejanos al borde. 

Diversidad florística y estructural

La riqueza de especies en los sitios cercanos al borde varió entre 28 y 37 especies, la cual fue significativamente menor que la presente en los sitios lejanos al borde, donde los valores fueron entre 44 y 53 especies (F = 24.12, p = 0.0027). Los valores del índice de diversidad de Shannon-Wiener oscilaron entre 2.42 y 3.15 en los sitios cercanos al borde de la cueva y entre 3.06 y 3.29 en los sitios lejanos a la cueva (Tabla 1), sin diferencias significativas (t = 1.83,p = 0.109). La equitatividad varió entre 0.67 y 0.87 en los sitios cercanos al borde y de 0.81 a 0.84 en los sitios lejanos al borde (Tabla 1).

Los valores de diversidad estructural estimados mediante el índice de Shannon-Wiener para las especies (Hs), variaron entre 0.91 y 1.27, en general los sitios del borde cercano presentaron valores significativamente menores que los del borde lejano (Tabla 1). El mismo patrón se presentó con los valores del índice de diversidad estructural por clases diamétricas (Hh) que osciló entre 0.57 y 0.76; sin diferencias significativas entre los valores del índice de Shannon-Wiener por categorías de altura Hd (Tabla 1). El índice promedio de la diversidad estructural (Hsdh) tuvo valores entre 0.78 y 0.96.

Biomasa y carbono acumulado

La biomasa acumulada en la vegetación aledaña a la cueva El Volcán de los Murciélagos varió entre 4.23 y 51.95 ha⁻¹, y el carbono acumulado entre 1.99 y 24.42 Mg ha⁻¹; siendo en ambos casos significativamente menores los valores en los sitios del borde cercano (Tabla 2). En relación con la biomasa y el carbono acumulados en las diferentes clases diamétricas, se observó que las categorías con hasta 9 cm de Dn contienen menos del 10%, salvo en el caso de los sitios de borde cercano (5 y 7) con más del 15%. Por otro lado, las categorías con más de 17 cm almacenan más del 40% de la biomasa y el carbono total.

Diversidad estructural vs Biomasa acumulada

La correlación entre la diversidad estructural (Hs, Hd y Hh) y la acumulación de biomasa (AGB) en la vegetación leñosa aledaña a la cueva es significativa y positiva, es decir, a mayor diversidad estructural mayor cantidad de biomasa acumulada (Figuras 3, 4 y 5). La correlación más fuerte se presenta con el índice de Shannon-Wiener por clases de altura (Figura 4), seguida por la diversidad estructural medida como el índice de Shannon-Wiener por especies (Figura 3).

Figura 3 Relación entre la biomasa acumulada y la diversidad estructural medida con el índice de Shannon para especies en la vegetación aledaña a la cueva El Volcán de los Murciélagos. 

Figura 4 Relación entre la biomasa acumulada y la diversidad estructural medida con el índice de Shannon para categorías diamétricas en la vegetación aledaña a la cueva El Volcán de los Murciélagos. 

Figura 5 Relación entre la biomasa acumulada y la diversidad estructural medida con el índice de Shannon para categorías de altura en la vegetación aledaña a la cueva El Volcán de los Murciélagos. 

Composición vegetal

La composición florística leñosa en el área de estudio representa el 19.4% de las especies y l 50.7% de las familias de árboles reportadas para la península de Yucatán por ^{Ibarra-Manríquez et al. (1995)}. Estos resultados son semejantes a los reportados por ^{Díaz-Gallegos et al. (2002)}, quienes señalan para una selva baja subperennifolia en la Región de Calakmul la presencia de 1 660 individuos y 65 especies, es decir el 77.4% de la riqueza reportada para este estudio con un 42.6% menos de individuos. Un patrón semejante fue reportado por ^{García-Licona et al. (2014)}, que mencionan para selvas en el ejido El Carmen II en Calakmul, 7.2% menos especies y 35.14% menos individuos que lo encontrado en este estudio. Por otro lado, ^{Zamora-Crescencio et al. (2012)} registraron para Oxpemul, 91 especies (9.2%) más que lo reportado en este estudio. Mientras que ^{Esparza-Olguín y Martínez-Romero (2018)} reportan para selvas del ejido Álvaro Obregón en Calakmul una mayor riqueza de especies (90) condensidad de individuos semejante (5 170 ind ha⁻¹). Las diferencias en el número de individuos y familias pueden asociarse al tamaño del área muestreada, que fue distinto en todos los estudios, a las condiciones microambientales y de relieve, así como a las historias de uso y de disturbios.

Las familias con mayor número de especies en este estudio (Fabaceae, Rubiaceae, Euphorbiaceae y Sapindaceae) se encuentran entre las diez especies más frecuentes y con mayor número de especies reportadas para la península de Yucatán por ^{Ibarra-Manríquez et al. (1995)} y ^{Carnevali et al. (2010)}; entre los estudios reportadas para la selva de la península de Yucatán, ^{Sánchez-Sánchez et al. (2007)} reportan la composición y estructuras vegetal en una selva del norte de Quintana Roo, mientras que ^{Zamora-Crescencio et al. (2012)}, ^{García-Licona et al. (2014)} y ^{Esparza-Olguín y Martínez-Romero (2018)} describen la vegetación de selvas en la región de Calakmul.

Estructura vegetal

Para la estructura vertical y horizontal de la vegetación, la distribución en forma de J invertida es un elemento que permite señalar que la vegetación circundante a la cueva El Volcán de los Murciélagos, presenta procesos de regeneración adecuados, que garantizan el reemplazo de árboles que pudieron ser eliminados por diversas causas. Estos resultados coinciden con lo reportado para selvas subperennifolias de la región de Calakmul en diferentes condiciones sucesionales (^{Zamora-Crescencio et al. 2012}, ^{Gutiérrez-Báez et al. 2011}, ^{García-Licona et al. 2014}, ^{Esparza-Olguín y Martínez-Romero 2018}). Considerando que la abundancia en las clases diamétricas mayores (> 20 cm) se incrementa conforme avanza el proceso sucesional, es decir conforme la vegetación se recupera de un disturbio, se puede inferir que los sitios lejanos al borde presentan mejores condiciones en la vegetación. Estos resultados coinciden con los reportados por ^{Ferguson et al. (2003)} para selvas de El Petén guatemalteco, ^{García-Licona et al. (2014)}, ^{Esparza-Olguín y Martínez-Romero (2018)} para selvas de la región de Calakmul y ^{van Breugel et al. (2006)} para selvas de Marqués de Comillas, Chiapas. La heterogeneidad en la estructura horizontal y vertical podría contribuir a la gran cantidad de murciélagos que se albergan en la cueva, al considerar que se ha reportado que la abundancia y diversidad de murciélagos se relaciona de forma positiva con la heterogeneidad y diversidad florística en bosques, además de influir en su conducta particularmente en lo relacionado con el vuelo (^{Aranguren et al. 2011}, ^{Jung et al. 2012}). Los valores de área basal reportados en este estudio son en general menores a los reportados por otros autores para selvas de la región de Calakmul (^{García-Licona et al. 2014}, ^{Esparza-Olguín y Martínez-Romero 2018}) quienes reportan valores entre 22.6 y 37.4 m² ha⁻¹.

Los datos de la estructura concuerdan con diferentes autores que señalan la existencia de manchones de vegetación que se encuentran en fases de recuperación luego de haber sido afectados por la agricultura, tala e incendios, lo que significa cambio en la estructura y composición vegetal de las selvas medianas subperennifolias (^{Vester et al. 2007}, ^{García-Licona et al. 2014}, ^{Esparza-Olguín y Martínez-Romero 2018}). En el caso de la vegetación circundante a la cueva El Volcán de los Murciélagos, los disturbios más importantes han sido la construcción de la carretera Escárcega - Chetumal, y la presencia de grupos de turistas que la visitan.

Diversidad florística y estructural

La diversidad en los sitios analizados fue semejante a la reportada por otros autores para las selvas subperennifolias de la región de Calakmul (^{Díaz et al. 2002}, ^{Zamora-Crescencio et al. 2012}) y mayor que la encontrada por ^{García-Licona et al. (2014)} y ^{Esparza-Olguín y Martínez-Romero (2018)}. La diversidad estructural analizada con los índices de Shannon-Wiener, muestra que los sitios lejanos al borde son estructuralmente más diversos en relación con la composición de especies, estructura por categorías diamétricas y de altura que los sitios cercanos al borde; lo que permite inferir que existe un impacto diferencial de disturbios como las visitas no reguladas y la construcción y ampliación de la carretera en la vegetación del borde lejano y cercano a la cueva. Los valores de diversidad estructural estimados fueron menores a los reportaos por ^{Martínez-Sánchez et al. (2015)} y ^{Martínez-Sánchez (2016)} para selvas medianas subperenifolias en áreas protegidas de Tabasco, y semejantes a los reportados por ^{Esparza-Olguín y Martínez-Romero (2018)} para selvas en la región de Calakmul en las cuales se ha realizado manejo forestal. La alta diversidad presente en la vegetación aledaña a la cueva refuerza la necesidad de que este sitio se encuentre bajo vigilancia para garantizar la conservación de la biodiversidad que alberga.

Biomasa y carbono acumulado

La biomasa y el carbono acumulado en la vegetación leñosa circundante a la cueva es semejante a lo reportado por otros autores para vegetación secundaria derivada de selva mediana subperennifolia en la región de Calakmul con valores que oscilan entre 24.94 Mg ha⁻¹ (11.72 Mg C ha⁻¹) y 61.53 Mg ha⁻¹ (28.92 Mg C ha⁻¹) (^{Lawrence Foster 2003}, ^{Eaton y Lawrence 2008}, ^{Aryal et al. 2014}, ^{Esparza-Olguín y Martínez-Romero 2018}). Para los sitios en el borde cercano los valores corresponden a los reportados para vegetación secundaria en fases tempranas de la sucesión, es decir entre 5 y 10 años de recuperación (^{Aryal et al. 2014}). En tanto que los valores estimados para los sitios en el borde lejano son semejantes a los estimados para vegetación secundaria en fase intermedia (10 a 15 años) de la sucesión (^{Lawrence y Foster 2003}, ^{Eaton y Lawrence 2008}, ^{Aryal et al. 2014}, ^{Esparza-Olguín y Martínez-Romero 2018}). Estos resultados pueden reflejar cambios ocurridos en la vegetación como resultado de distintos disturbios a los que está expuesta la vegetación aledaña a la cueva como visitas no reguladas, construcción o ampliación de la carretera y el acueducto.

Diversidad estructural vs Biomasa acumulada

La relación positiva entre la diversidad estructural y la acumulación de biomasa encontrada en el área estudiada es congruente con lo reportado por ^{Esparza-Olguín y Martínez-Romero (2018)} para selvas subperennifolias de la región de Calakmul y por ^{Martínez-Sánchez et al. (2015)} y ^{Martínez-Sánchez (2016)} para selvas de Tabasco. Estos resultados permiten señalar que hay una relación positiva entre la biodiversidad y la productiva primaria, medida como acumulación de biomasa, en la vegetación aledaña a la cueva; lo que refuerza la importancia de conservar este sitio.