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Introducción
Actualmente se considera que las esporas de hongos son la tercera causa más frecuente de patología alérgica después de los ácaros y los pólenes. Estudios basados en pruebas cutáneas sugieren que entre 3-10 % de adultos y niños en el mundo son afectados por los hongos (Horner et al., 1995; Bush y Portnoy, 2001). Estos representan el grupo más numeroso dentro de la variedad de microorganismos presentes en la atmósfera, contándose hasta cientos de miles en el aire. Les siguen en importancia los granos de polen, habiéndose comprobado en algunas de las partículas su capacidad alergénica. El tamaño de las esporas de hongos puede variar de 2 a 500 µm (Aspergillus, Penicillium, Torula, Epicoccum, Alternaria), aunque lo común es que sean menores de 20µm (Das y Gupta-Bhayacharya, 2008; Grinn-Gofron, 2009). Numerosos estudios se han realizado en diferentes partes del mundo para conocer las esporas fúngicas en el aire (Munuera y Carrión, 1995; Li y Kendrick, 1995; Troutt y Levetin, 2001; Stepalska y Wolek, 2005; Grinn-Gofron, 2009; Karpinska Kolaczek et al., 2010; O´Connor et al., 2014; Almeida et al., 2018; Manikpuri et al., 2018; Temperini et al., 2018). Para México están los estudios de López Martínez et al. (1986), Rosas et al. (1990, 1992, 1993), Calderon et al. (1997), Rocha Estrada et al. (2013, 2015) y Moreno Sarmiento et al. (2016). La cantidad de esporas en el aire está influenciada por factores biológicos y medioambientales que interaccionan entre ellos, tales como la localización geográfica, contaminación del aire, condiciones ambientales, actividad antropogénica y la fuente vegetal, por lo que cada localidad presenta su propia aeromicrofunga (Horner et al., 1995; Grinn-Grofon y Bosiacka, 2015).
El conocimiento de la composición de esporas fúngicas en el aire en un área en particular es de gran interés desde el punto de vista clínico y fitosanitario, ya que muchas especies son inductoras de reacciones alérgicas tales como Alternaria, Cladosporium, el complejo Aspergillus-Penicillium, Ganoderma, Epicoccum, entre otros (tipo I-hipersensibilidad inmediata o alergia atópica, II-hipersensibilidad por anticuerpos tóxicos, III-hipersensibilidad medida por inmunocomplejos y IV-hipersensibilidad retardada); y causan enfermedades a los cultivos agrícolas, cuando germinan las esporas aerotransportadas, provocando grandes pérdidas económicas (Bisht et al., 2003; Simon-Nobbe et al., 2008; Grinn-Gofrón, 2009; Temperini et al., 2018).
Debido a la importancia aerobiológica, clínica y fitosanitaria que las esporas de hongos representan, con el presente estudio se aporta información acerca de la incidencia de esporas de Epicoccum Link, Ganoderma Karst., Pithomyces Berk. & Broome y Torula Pers. en el aire del área metropolitana de Monterrey.
Materiales y métodos
El área metropolitana de Monterrey (amm) se localiza en la parte centro-oeste del estado de Nuevo León, México, quedando situada en las provincias fisiográficas de la Llanura Costera del Golfo Norte y la Sierra Madre Oriental, cubriendo parcial o totalmente los siguientes municipios, Guadalupe, Monterrey, San Pedro Garza García, Santa Catarina, Escobedo, San Nicolás y Apodaca. El núcleo urbano del área metropolitana de Monterrey geográficamente se ubica entre los 25º34´38” y 25º50´09” de latitud norte, 100º05´10” y 100º29´43” de longitud oeste (Figura 1).
Figura 1. Mapa de la República Mexicana y localización del área metropolitana de Monterrey, Nuevo León (Rocha Estrada et al., 2013).
El clima característico que predomina de acuerdo con el sistema de clasificación de Köppen modificado por García (2004), es el seco estepario cálido y extremoso, con lluvias irregulares a finales de verano clasificadas -BS(h’)hw(e’). La temperatura media anual es de 22.1 ºC. Los veranos son cálidos y muy secos, presentándose temperaturas en julio y agosto de 35 y hasta 40 ºC; en contraste, el invierno es corto con temperaturas bajas en los meses de diciembre y enero (9 y 2 ºC), a veces registrándose heladas con temperaturas de hasta -8 ºC. La precipitación es escasa, entre 300 y 500 mm, como consecuencia de su situación respecto del movimiento de la faja subtropical de alta presión. Los vientos dominantes en la región son del noreste y sureste, los cuales son más intensos en la mitad caliente del año. Los vientos del noreste penetran por la parte abierta del valle que mira hacia la planicie oriental, mientras que los del sureste, llegan por el cañón del Huajuco. Con respecto a la vegetación en el área de estudio encontramos bosques de encino y pino, pino, cedro, enebros y bosque de encinos (Quercus, Pinus, Cedrus, Juniperus); matorral submontano en donde se incluyen los tipos subinerme, subinerme subcaducifolio y subinerme; matorral espinoso con palma de desierto o pitas, matorral desértico rosetófilo, chaparrales, mezquital, bosque de galería y vegetación riparia, pastizales y vegetación secundaria.
Para la realización de la colecta de las esporas se tomaron en cuenta los métodos recomendados por The International Association for Aerobiology (Jager et al., 1995), utilizando un colector volumétrico tipo Hirst marca Burkard, el cual está ubicado en sitios distantes a la influencia de plantas arbóreas en un perímetro de por lo menos 20 m, colocándose sobre construcciones a una altura de 6 a 10 m sobre el nivel del suelo y elevados a 1.5 m del techo. Este colector tiene un flujo de aire constante de 10 litros/ minuto y a través de un orificio de 14 mm de anchura, las partículas impactan en una cinta especial que está montada sobre un cilindro rotatorio que se desplaza a una velocidad de 2 mm/hora, el tiempo de una rotación completa es de 7 días exactos. La cinta se cambia semanalmente, y una vez que se retiró del aparato se llevó al laboratorio de Anatomía Vegetal donde cada cinta se divide en 7 segmentos, cada uno de 48 mm de longitud, correspondientes a cada día de muestreo, esta cinta se adhiere con glicero-gelatina a un portaobjetos estándar de vidrio. Para la identificación de las esporas fúngicas se consideró a Bassett et al. (1978), Kapp et al. (2000) y Lacey y West (2006). La concentración para cada tipo esporal se evaluó a través del conteo de las mismas capturadas en el colector, para lo cual se realizaron 2 barridos longitudinales, expresándose como número de esporas/m3. Con respecto al índice total y mensual, estos se obtuvieron sumando la concentración diaria de las esporas. Para conocer la variación horaria, el conteo de esporas se realizó hora por hora con una plantilla impresa en acetato y los resultados se muestran para cada 2 horas.
Para determinar el inicio, el final y la duración del periodo de esporulación principal para los taxa en estudio se usó el método de 90 % (Grinn-Gofron y Bosiacka, 2015). Además, se realizó el análisis de correlación de Spearman entre la concentración media diaria de Epicoccum, Ganoderma, Pithomyces y Torula con la temperatura (mínima, media y máxima), humedad y velocidad del viento en el programa computacional SPSS (v 22.0). Los datos meteorológicos fueron proporcionados por el Sistema Integral de Monitoreo Ambiental (SIMA) y se presentan en la Tabla 1.
Tabla 1. Media mensual de las variables meteorológicas para el AMM durante el 2008
| Mes/Variable | T media | T máx | T mín | Humedad | Vel. del viento |
| °C | °C | °C | % | km/hora | |
| Enero | 13.86 | 19.64 | 9.22 | 60.00 | 6.67 |
| Febrero | 19.57 | 26.64 | 13.42 | 49.73 | 7.04 |
| Marzo | 20.91 | 27.69 | 14.76 | 51.99 | 8.63 |
| Abril | 24.02 | 30.21 | 18.48 | 57.87 | 9.41 |
| Mayo | 27.79 | 31.73 | 22.93 | 59.70 | 8.63 |
| Junio | 28.29 | 34.31 | 23.16 | 61.35 | 11.74 |
| Julio | 26.11 | 30.80 | 22.18 | 72.73 | 9.82 |
| Agosto | 26.80 | 31.59 | 22.78 | 73.12 | 7.60 |
| Septiembre | 25.32 | 30.48 | 21.55 | 71.02 | 5.05 |
| Octubre | 22.65 | 28.23 | 17.75 | 70.84 | 5.84 |
| Noviembre | 18.47 | 23.68 | 14.10 | 63.75 | 5.86 |
| Diciembre | 15.52 | 22.08 | 9.75 | 59.62 | 5.59 |
Resultados y discusión
La aeromicrofunga presente en el área metropolitana de Monterrey durante el período comprendido del 1 de enero al 31 de diciembre del 2008, registró un índice esporal (IE) total de 54595. El IE mensual máximo de 15458 para diciembre; mientras que abril presentó el IE mensual mínimo de 628 (Figura 2).
Variación diaria y horaria de los tipos esporales en estudio
Epicoccum Link.
El género incluye especies cosmopolitas, ampliamente distribuidas y frecuentes en el aire. Presenta esporas de forma subesféricas o piriformes, multicelulares, con septos entrecruzados, intersectados en más de un plano; con un tamaño de 15-25(40) µ de diámetro; superficie rugosa, con una pared opaca y gruesa de color oscuro o marrón dorado (Figura 3a). Este tipo de espora está implicada como causante de alergias tipo I, específicamente asma (Simon-Nobbe et al., 2008). Para este tipo esporal se encontró un IE total de 114 (0.2 %), y se observó que está presente en el aire del AMM de julio hasta diciembre, siendo noviembre donde se registró el IE mensual máximo de 69 (Tabla 2). En Madrid se han registrado esporas de Epicoccum en los meses de enero a septiembre (Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillo, 2003). La media diaria fue de 13 esporas/m3 de aire para el 18 de noviembre, un estudio realizado en Trieste (Italia) registró que los valores diarios de este tipo esporal se incrementan durante el verano y el pico se presenta en septiembre, ocasionalmente en julio u octubre (Rizzi Longo et al., 2009). Con respecto a la variación horaria la mayor cantidad de esporas se presentó entre las 4:00-6:00 horas (Figura 4). Calderón et al., (1997), reportaron abundancias de 4 % (centro) y 3 % (sur) en la ciudad de México para este tipo esporal. Kendrick (1990) incluyó a Epicoccum, junto con Alternaria, Cladosporium, Curvularia, Drechslera, Fusarium, Nigrospora y Stemphylium dentro de los “ocho grandes”, debido a su alergenicidad y frecuencia en el aire.
Tabla 2. Índice esporal mensual de los tipos de esporas para el AMM
| Mes/Espora | Epicoccum | Ganoderma | Pithomyces | Torula |
| Enero | 5 | 13 | ||
| Febrero | 4 | 2 | ||
| Marzo | 5 | 3 | ||
| Abril | 11 | 5 | ||
| Mayo | 5 | 2 | ||
| Junio | 10 | 9 | ||
| Julio | 3 | 6 | 5 | 14 |
| Agosto | 13 | 25 | 1 | 24 |
| Septiembre | 8 | 85 | 27 | 2 |
| Octubre | 5 | 52 | 18 | 3 |
| Noviembre | 69 | 154 | 79 | 186 |
| Diciembre | 16 | 24 | 45 | 148 |
| Total | 114 | 346 | 218 | 412 |
Ganoderma Karst.
Las esporas son elipsoides y truncadas, de color café-rojizo y su pared es doble y hialina. En la pared interna se desarrollan una serie de estructuras equinuladas a manera de espinas muy pequeñas, originando esporas lisas o verrucosas. Las dimensiones de las esporas van de 11 a 13 por 7 a 8.5 µm (Figura 3b). De acuerdo a estudios realizados en el estado de Nuevo León, encontramos a Ganoderma applanatum, G. brownii, G. curtisii, G. lobatum y G. lucidum (Castillo y Guzman, 1970; Herrera Aguilar, 2011). Además, las esporas de Ganoderma están reportadas como causantes de alergias tipo I en la población sensible (Hasnain et al., 2004; Simon-Nobbe et al., 2008). Para este tipo se encontró un IE total de 347 (0.63 %), la presencia de este tipo en el aire del AMM es de julio a diciembre, siendo noviembre donde encontramos el IE mensual máximo de 154 (Tabla 2). De acuerdo a Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillo (2003) en Madrid este tipo esporal se registra en los meses de julio a septiembre. La media diaria fue de 15 esporas/m3 de aire registrada para el 14 de octubre. Con respecto a la variación horaria la mayor cantidad de esporas se presentó a las 22:00 horas (Figura 4). O´Connor et al. (2014), reportaron que la mayor presencia de este tipo esporal es de 00:00-2:00 horas (Cork, Irlanda) y de 4:00-6:00 horas para Worcester (Inglaterra) durante el verano del 2010.
Pithomyces Berk. & Broome.
Este hongo crece comúnmente en papel o en hojas y tallos de diferentes especies vegetales (Ellis, 1960 en Da Cunha et al., 2014). Sus micelios son de crecimiento rápido, de color gris oscuro a negro, conidios multicelulares (fragmoo dictioconidia) formado por pequeños segmentos como ramas de las hifas vegetativas (Figura 3c). Los efectos alergénicos de esta espora no han sido bien estudiados, se le considera como un contaminante, pero no ha sido implicado en infecciones en humanos. Sin embargo, se sabe que P. chartarum puede producir la micotoxina esporidesmina A, responsable de causar cuadros de eczema facial en ganado alimentado con pasturas (Licoff et al., 2008). El IE total fue de 218 (0.40 %), la presencia de este tipo esporal en el aire del AMM fue durante todo el año, siendo noviembre donde se encontró un IE mensual máximo de 79 (Tabla 2). En Madrid se han registrado esporas de Pithomyces durante todo el año, pero los meses de mayor concentración son agosto y septiembre (Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillo, 2003). La media diaria fue de 9 esporas/m3 de aire registrada el 29 de noviembre; con respecto a la variación horaria la mayor cantidad de esporas se registró de las 10:00-12:00 horas (Figura 4). Por otra parte, este tipo esporal está reportado para la Ciudad de México con una abundancia de 0.2 % y en India 1.1 y 1.2 % (Calderón et al., 1997; Das y Gupta Bhattacharya, 2008).
Torula Pers.
Género ampliamente distribuido, aunque más frecuente en las regiones templadas. Comprende 6 especies, las más comunes en el aire son T. herbarum, T. graminis y T. ligniperda. Esporas de 5-11x10-70µ, constreñidas en los septos, cuyo número varía de uno a 10. Forma diversa, de cilíndrica a subesférica, con los extremos redondeados. La superficie es lisa, con verrugas o espinas, de color marrón, marrón verdoso u oliváceo (Figura 3d). El IE total fue de 412 (0.75 %), la presencia de este tipo esporal en el aire del AMM es durante todo el año, siendo noviembre donde encontramos el IE mensual máximo de 186 (Tabla 2). En Madrid se han observado conidios de Torula en los meses de abril a junio (Sáenz Laín y Gutiérrez Bustillo, 2003). La media diaria fue de 17 esporas/m3 de aire registrada para el 29 de noviembre; con respecto a la variación horaria la mayor cantidad de esporas se presentó a las 00:00-2:00 horas (Figura 4). Para India, este tipo presenta porcentajes entre 0.5 y 0.6 (Das y Gupta-Bhattacharya, 2008); mientras que en la Ciudad de México se reportan 2.7 % (centro) y 1.8 % para el sur (Calderón et al., 1997).
Con respecto a la duración del periodo de esporulación principal (PEP) usando el método de 90 % (Grinn-Gofron y Bosiacka, 2015), se encontró que para Epicoccum y Ganoderma el PEP se registró de agosto a diciembre con una duración de 139 y 123 días, respectivamente; mientras que para Pithomyces del 13 de marzo al 28 de diciembre (291 días) y del 22 de abril al 29 de diciembre (252 días) para Torula (Tabla 3). En lo referente a la correlación Spearman entre las variables meteorológicas y las esporas, se encontró que la velocidad del viento y la temperatura media muestran correlación negativa y significativa para los cuatro tipos de esporas; mientras que la temperatura máxima muestra correlación negativa y altamente significativa con Epicoccum, Ganoderma y Torula; para Pithomyces y Torula muestran correlación negativa y altamente significativa con la temperatura mínima, para la humedad relativa se encontró correlación negativa para tres de los tipos esporales, excepto para Ganoderma (Tabla 4).
Tabla 3. Duración del periodo de esporulación principal en 2008
| Espora | PEP | ||
| Inicio 5% | Final 5% | Duración* | |
| Epicoccum | 6 Agosto | 22 Diciembre | 139 |
| Ganoderma | 4 Agosto | 4 Diciembre | 123 |
| Pithomyces | 13 Marzo | 28 Diciembre | 291 |
| Torula | 22 Abril | 29 Diciembre | 252 |
*días
Tabla 4. Coeficiente de correlación de Spearman entre la media diaria de las esporas en estudio y las variables meteorológicas
| Variables/Taxa | Epicoccum | Ganoderma | Pithomyces | Torula |
| Temperatura media oC | -0.141** | -0.156** | -0.128* | -0.298** |
| Temperatura máxima oC | -0.156** | -0.166** | -0.072 | -0.296** |
| Temperatura mínima oC | -0.086 | -0.115* | -0.143** | -0.267** |
| Humedad relativa % | -0.047 | 0.085 | -0.097 | -0.024 |
| Velocidad del viento km/h | -0.196** | -0.230** | -0.248** | -0.212** |
**P<0.01, *P<0.05
Por su parte Stepalska y Wolek (2005) encuentran correlación positiva para Epicoccum, Ganoderma y Torula con la temperatura máxima; y negativa entre Torula y la humedad relativa. De acuerdo a Hjelmros (1993) y Kurkela (1997), la temperatura máxima de 24.7 oC, precipitación de 53.4 mm y humedad relativa entre 65 % y 79 %, son los factores meteorológicos esenciales para la producción y liberación de esporas fúngicas conocidas como “dry spores”. En estas se incluyen a Cladosporium, Alternaria, Epicoccum, Dreschslera, Pithomyces y Curvularia; mientras que Didymella, Sporobolomyces, Tilletiopsis y Ganoderma están consideradas como “wet spores”, porque son liberadas a la atmosfera con condiciones de alta humedad o lluvia (Troutt y Levetin, 2001; Stepalska y Wolek, 2009).
Conclusiones
La aereomicrofunga presente en el aire del AMM durante el 2008 fue de 54595 esporas. El IE mensual máximo corresponde a diciembre con 15458, mientras que el IE mensual mínimo para el mes de abril con 628. Para los tipos morfológicos estudiados se encontró un IE para Epicoccum de 114, Ganoderma de 347, Pithomyces de 218 y 412 para Torula. La correlación de Spearman entre las variables meteorológicas y las esporas, indican que la velocidad del viento y la temperatura media muestran correlación negativa y significativa para los tipos de esporas en estudio.
